Morbillivirus infection in Mediterranean striped dolphins (Stenella coeruleoalba) during the 2007 epidemic and the post-epidemic years

Abstract

En el verano de 2007 un elevado número de delfines listados (Stenella coeruleoalba) apareció varado en la costa Mediterránea en España. Los estudios histopatológicos, inmunohistoquímicos y de RT-PCR realizados a partir de muestras de estos delfines confirmaron la reaparición de una epidemia de morbillivirus, que se extendió posteriormente por el Mediterráneo Francés. En dichas muestras se detectó un Morbillivirus del delfín (DMV, considerado una cepa de la especie Morbillivirus de cetáceos CeMV) muy próximo al virus detectado en la epidemia anterior, ocurrida en 1990. Esta tesis reune tres artículos publicados en revistas científicas y un capítulo de un libro, en los que se describen los hallazgos patológicos en delfines listados varados durante la epidemia en 2007 en Cataluña, y los hallazgos patológicos y de RT-PCR en los delfines listados varados en Cataluña, Comunidad Valenciana y Andalucía en los años posteriores. Los delfines afectados por la epidemia de 2007 mostraron lesiones similares a las descritas en la epidemia de 1990, siendo neumonía bronquiolo-intersticial, depleción linfoide y meningoencefalitis no supurativa los hallazgos microscópicos principales. También en 2007 algunos delfines presentaban lesiones asociadas a agentes infecciosos oportunistas entre los que se encontraba, además de Toxoplasma gondii y hongos compatibles con Aspergillus spp., alfaherpesvirus. Este virus ha sido detectado en varios delfines afectados durante la epidemia, causando en un caso enfermedad concomitante a la infección por morbillivirus. Los delfines listados muertos durante la epidemia de 2007 mostraron menor longitud que los muertos en la epidemia de 1990, lo que podría sugerir que los delfines de mayor edad que estuvieron en contacto con el virus en 1990 estarían protegidos frente a una reinfección. Los estudios inmunohistoquímicos realizados con tejidos de cetáceos varados en Cataluña en los años transcurridos entre ambas epidemias respaldarían la hipótesis de ausencia de circulación del CeMV en el Mediterráneo en el periodo interepidémico. En los años posteriores a 2007 numerosos delfines listados han sido hallados esporádicamente en la costa Mediterránea española afectados por la forma crónica de la infección de morbillivirus. Esta presentación crónica de la enfermedad, descrita tras la epidemia de 1990, se caracteriza por la deteccción de lesiones y virus únicamente en el encéfalo de los delfines, a diferencia de la presencia de lesiones y virus en múltiples órganos que muestran los delfines afectados durante las epidemias. La forma crónica de morbillivirus en delfines muestra similitudes con otras infecciones crónicas debidas a morbillivirus, como la panencefalitis esclerosante subaguda causada por el virus del sarampión en humanos, y la encefalitis del perro viejo causada por el virus del moquillo canino. Sin embargo, dado que actualmente son más las incógnitas que las respuestas, se requeriría continuar investigando sobre el morbillivirus del delfín para poder aclarar aspectos como la patogenia y los mecanismos de persistencia del virus en los delfines afectados por la forma crónica.

In the summer 2007 high number of striped dolphins (Stenella coeruleoalba) stranded on the Spanish Mediterranean coast. Histopathological, immunohistochemical and RT-PCR analysis performed with dolphin material from these strandings confirmed the re-emergence of a morbillivirus epizootic, which afterwards spread to French Mediterranean waters. The Dolphin morbillivirus (DMV, a Cetacean Morbillivirus (CeMV) viral strain) detected showed close relationship to the DMV strain isolated in the previous epizootic, occurred in 1990. This thesis aimed to compile three articles published in peer-reviewed journals and one book chapter describing the pathological findings observed in the striped dolphins affected by the 2007 epizootic in Catalonia, and the pathological and RT-PCR findings observed in Catalonia, Valencia Region and Andalusia in the following years. The lesions observed in the dolphins affected by the 2007 epizootic were similar to those described in the 1990 epizootic, with bronchiolo-interstitial pneumonia, lymphoid depletion and non-suppurative meningoencephalitis as main microscopic findings. In addition several dolphins affected in 2007 also showed, as occurred in 1990, secondary opportunistic infections. But beside to Toxoplasma gondii and Aspergillus spp. like fungus, alphaherpesvirus systemic concomitant infection and disease were also observed in the 2007 outbreak. Striped dolphins affected in 2007 were shorter in length than those affected in 1990, suggesting that older dolphins may have been protected from the infection due to a previous exposure to the virus in the first epizootic. The immunohistochemical studies performed with cetacean tissues from strandings occurred on the Catalonian coast between the 1990 and the 2007 morbillivirus epizootics would support the hypothesis that CeMV has not circulated in the Mediterranean Sea in the interepidemic period. In the years following the 2007 epizootic numerous striped dolphins have been randomly found along the Spanish Mediterranean coast showing the chronic form of morbillivirus infection already described after the 1990 epizootic. The chronic form is characterized by the detection of lesions and virus only in the brain of the affected dolphins, instead of the classic systemic distribution of lesions and virus observed during the epizootics. This presentation of the disease in dolphins shows similarities with other chronic diseases caused by morbilliviruses, as subacute sclerosing panencephalitis due to Measles virus in humans, and old dog encephalitis due to Canine distemper virus in dogs. However, further investigations would be required in order to clarify the pathogenesis and the viral persistence mechanisms in the dolphin morbillivirus chronic form.