Characterizing the encoding of dynamical olfactory inputs in single olfactory sensory neurons to remote control larval chemotaxis by means of optogenetics

Abstract

Animals have to deal with an environment presenting vast amounts of ever-changing sensory information. What features of this information flow are captured by the sensory system? My thesis work examines how signals experienced during free olfactory behaviors are processed by first-order olfactory sensory neurons (OSNs) of the Drosophila larva. By combining a novel extracellular recording technique with a microfluidics control system to control odor delivery in time and space, the computational principles underlying the encoding of dynamical odor stimuli were explored in a single OSN. An optogenetic approach was used to explore the OSN coding space and mimic naturalistic odor responses. The results described herein suggest that relative changes of the stimulus and their temporal integration are captured in a single OSN. Finally, larval behavior was characterized in closed-loop virtual odor environments and dissected with respect to the influence of dynamic features of the stimulus. It emerged that the neural activity of a single OSN is firmly correlated with dynamic features, notably the derivative of the stimulus intensity. These findings link the neural activity of single sensory neuron to behavioral transitions. Taken together, the results of this work provide an entry point into the understanding of larval action selection during chemotaxis.

Los animales tienen que hacer frente a un entorno caracterizado por un flujo variable y abundante de información sensorial. ¿Qué rasgos de este flujo de información son capturados por el sistema sensorial? Este trabajo examina como las neuronas olfativas sensoriales de primer orden (NOS) de la larva de Drosophila procesan las señales experimentadas durante comportamientos olfativos incondicionados. Mediante la combinación de una novedosa técnica de grabación extracelular y un sistema de control de microfluidos que permite controlar temporal y espacialmente el suministro de olor, se exploraron los principios computacionales que permiten codificar los estímulos dinámicos de olor en una sola NOS. Para explorar el espacio que codifican las NOS y recrear una respuesta olfatoria naturalista se utilizaron técnicas de optogenética. Los resultados de este estudio sugieren que tanto los cambios de estímulos relativos como su integración temporal son capturados en una sola NOS. Por último, se cuantificó la conducta larval en entornos de olor virtual de bucle cerrado (closed-loop virtual odor environment) y se analizó teniendo en cuenta la influencia de las características dinámicas del estímulo. Del análisis resultó que la actividad neuronal de una única NOS está firmemente correlacionada con características dinámicas, en particular con la derivada de la intensidad del estímulo. Estos hallazgos ponen de manifiesto vinculan la actividad neuronal de una sola neurona sensorial con transiciones del comportamiento. En conjunto, los resultados de este trabajo proporcionan un punto de partida para comprender la toma de decisiones de las larvas durante la quimiotaxis.