Morfogénesis y evolución del sistema traqueal de los insectos

Abstract

Uno de los temas fundamentales en el estudio de la evolución es el papel que desempeña la modificación de la actividad genética en la aparición de nuevas morfologías. Con el fin de comprender dicha relación, hemos comparado el sistema respiratorio altamente derivado del díptero Drosophila melanogaster con el del coleóptero Tribolium castaneum, menos derivado. A diferencia de Drosophila, el sistema traqueal de Tribolium no ha sido prácticamente descrito, por lo que ha sido necesario definirlo previamente, tanto a nivel morfológico como molecular. Así, hemos comprobado que en ambos casos el sistema traqueal se origina a partir de 10 placodas de origen ectodérmico a cada lado del embrión, llamadas primordios traqueales (Manning and Krasnow, 1993). Una vez las células traqueales han sido determinadas, invaginan y comienzan a migrar hacia las zonas dorsal y ventral. Durante este proceso las células se alargan e intercalan, formando las futuras ramas traqueales. Por último, cada metámero traqueal acaba uniéndose al adyacente por medio de la fusión de las ramas laterales. Sin embargo, ambos sistemas presentan un diferente grado de organización durante sus etapas larvadas, adaptada al medio que habitan. Este se diferencia principalmente en la presencia en Drosophila y ausencia en Tribolium de dos tubos longitudinales llamados troncos dorsales (TD), así como en la diferente disposición a lo largo del cuerpo de los espiráculos, las estructuras a través de las cuales se conecta la tráquea con el exterior. En Tribolium las tráqueas conectan con el exterior en cada uno de los metámeros a través de los espiráculos laterales. En cambio en Drosophila, estos espiráculos laterales no se desarrollan y el sistema traqueal conecta con el exterior mediante los espiráculos anteriores y posteriores, que están conectados a los tubos dorsales.

A continuación investigamos los mecanismos moleculares responsables de las citadas diferencias morfológicas. Así, durante nuestro estudio hemos comprobado que el factor de transcripción Spalt (Sal) no mantienen el mismo patrón de expresión en las células traqueales de ambas especies. De hecho sal, responsable de la formación del tronco dorsal en Drosophila, no se expresa en las células traqueales de Tribolium, sugiriendo que esta diferente expresión de sal en las células traqueales de Drosophila podría ser la responsable de la adquisición de los troncos dorsales en esta especie. Así mismo hemos descubierto que el factor de transcripción Cut es necesario para el desarrollo de los espiráculos. Sin embargo su activación es diferente en las dos especies. Mientras que en Drosophila cut únicamente se expresa en el último segmento abdominal, en Tribolium se expresa en todos los segmentos laterales. Además, hemos visto que Cut reprime la expresión de sal en Drosophila. Esta diferencia de expresión del gen cut en Drosophilla podría deberse a la separación de los primordios traqueal y espiracular en Drosophila. Los sistemas traqueal y espiracular de Drosophila se originan a partir de diferentes poblaciones celulares bajo el control de diferentes mecanismos génicos, la vía de JAK/STAT y el gen homeótico Abdominal-B, respectivamente.

Evolution, through modification of morphogenesis, led animals to acquire the body shapes and organ systems that enabled them to enter, survive and reproduce in a vast number of different habitats. While it is undisputed that evolving genomes are ultimately responsible for morphological modifications, little is known about how major innovations can be conveyed by small genetic changes. We have addressed this issue by analyzing expression and function of regulatory genes in the developing tracheal systems of two insect species. The tracheal system of Drosophila is distinguished from the less derived tracheal system of the beetle Tribolium by two main features: First, the lateral spiracles, which in Tribolium connect the tracheal branches to the exterior in each segment, are not present in Drosophila. Instead it has only one pair of heavily derived posterior spiracles. Second, the dorsal trunks, two prominent branches that distribute air from the posterior spiracles and span longitudinally through the larvae, do not exist in Tribolium. Both innovations, while considered independent structures, are functionally dependent on each other and linked to habitat occupancy: half-buried Drosophila larvae in semi-liquid environments keep their posterior spiracles above the surface and distribute the gas to the body through the dorsal trunks. Conversely, the lateral spiracles of free-living Tribolium larvae provide sufficient airflow to all segments, so that no thick dorsal trunks are needed to distribute the oxygen. Here we show that changes in the domains of spalt and cut expression are associated with the acquisition of each innovation. Moreover, we show these two genetic modifications to be not only functionally but also genetically connected, providing an evolutionary scenario by which a single genetic event can contribute to the joint evolution of functionally inter-related organs.