Silicon consumption by marine sponges: an empirical approach and its ecological implications

Abstract

Silicon (Si), in its dissolved form of silicic acid (DSi), is a key nutrient in the ocean. The availability of such nutrient in marine ecosystems is regulated through its use by silica-secreting organisms, a variety of groups including protists, algae, and animals that consume DSi to build their silica (BSi) skeletons. The interest in determining how Si cycles in the ocean is high, since it interacts with the cycling of other major nutrients and ocean primary productivity. Because diatoms are the most abundant Si users, the scientific attempts to quantify the Si utilization in the ocean have been only focused on these organisms, considering negligible the role of other Si users. Over the last decades, some studies have suggested that at least another group, the siliceous sponges, are also playing a non-negligible role in the consumption of Si in marine ecosystems. Marine sponges are conspicuous animals in benthic ecosystems. They are common across the world ocean, irrespective of the latitude and depth, being able to form enormous aggregations that may extend over large areas. Both their ubiquity and their abundance make sponges good candidates to develop relevant functional roles in marine ecosystems. Regarding the use of Si, it is surprising that, despite about 80% of the sponge species require from DSi to elaborate their skeleton, almost no information is available about how sponges consume such nutrient. In fact, before the beginning of this PhD, only few studies had investigated DSi consumption in marine sponges, with kinetic models available for only four species in two genera of demosponges. This lack of knowledge sparked this PhD, which has been developed in the frame of three research grants: 1) “A research action to quantify fluxes and sinks of silicon through sponges: a neglected circuit within the marine cycle” (MEC–CTM2012-37787); 2) “Exploring the biological production of silica and its applications in science and technology” (MINECO-CTM2015-67221- R); and 3) WP4 —Ecosystem functions, services, and goods— in the EU’s project SponGES (H2020-No. 679849). The main objective of the work was to improve the general understanding on how sponges utilize DSi, to facilitate further assessment of the quantitative role of the sponges as Si users.

Here we investigated the kinetics of DSi consumption in five sponge species: four temperate, shallow-water demosponges and, for the first time, a cold, deep-water hexactinellid sponge. We also examined the sources of between-species and between-individual variability in DSi consumption responses. Interestingly, we detected that DSi consumption kinetics can change seasonally in some species, what may have important implications when quantifying the role of sponges as Si users. Additionally, we determined for the first time the rate of DSi utilization by a sponge species in situ. The results significantly matched those estimated from the kinetic models obtained in the laboratory, supporting the use of long (>24h) incubations in laboratory to investigate DSi consumption kinetics in sponges, in contrast to the very short periods traditionally recommended for diatoms (< 3h). Finally, we used the empirically information gained on DSi consumption over the development of this PhD to estimate the utilization of DSi by a sponge assemblage at the ecosystem level, using as case study the bay of Brest (France). In summary, this research showed that sponges have a noticeable role as Si users, even in a shallow-water ecosystem (the bay of Brest) where diatoms largely contribute to the phytoplankton biomass. Our results also indicated that sponges increase their role in marine ecosystems with increasing availability of DSi in seawater. Thus, sponges are predicted to play a relevant role as Si users in high-latitude and deep-water habitats, characterized by high DSi availability. All together, the siliceous sponges should be considered as Si users if we aim to accurately quantify the cycling of Si in marine ecosystems.

El silicio (Si), en su forma disuelta de ácido silícico (DSi), es un nutriente clave en el océano. Su disponibilidad en los ecosistemas marinos la regulan varios grupos de organismos, los cuales consumen DSi para construir sus esqueletos de sílice (BSi). Debido a que las diatomeas son el consumidor de Si más abundante, los intentos por cuantificar el uso del Si en el océano se han centrado principalmente en estos organismos, considerando el papel de los otros usuarios de Si como irrelevante. Durante las últimas décadas, algunos estudios han sugerido que al menos otro grupo, las esponjas silíceas, también están jugando un papel no-despreciable en el consumo de Si en los ecosistemas marinos. Las esponjas marinas son animales abundantes en los ecosistemas bentónicos. Es sorprendente que, pese a que el 80% de las especies necesitan DSi para formar sus esqueletos, casi no existe información disponible sobre cómo las esponjas consume dicho nutriente. De hecho, antes del comienzo de esta tesis (inicios del 2014), solo unos pocos estudios habían investigado el consumo de DSi en esponjas marinas, con modelos cinéticos sólo disponibles para dos géneros de demosponjas. Así, el principal objetivo de este trabajo fue mejorar el conocimiento general de cómo las esponjas utilizan DSi, facilitando futuras cuantificaciones del papel de las esponjas como usuarias de Si. Primero, investigamos las cinéticas de consumo de DSi en cinco especies de esponjas, incluida, por primera vez, una especie de la Clase Hexactinellida. También examinamos las fuentes de variabilidad entre especies y entre individuos, detectando que en algunas especies pueden ocurrir cambios estacionales en las cinéticas de consumo. Además, determinamos por primera vez la tasa de uso de DSi en esponjas en su hábitat natural (in situ). Los resultados, significativamente concordantes con los estimados por modelos cinéticos obtenidos en el laboratorio, respaldan el uso de incubaciones largas (>24h) en el laboratorio para investigar las cinéticas de consumo de DSi en esponjas. Finalmente, usamos toda la información empíricamente obtenida durante esta tesis para estimar el uso de DSi por parte de una comunidad de esponjas al nivel de ecosistema: la bahía de Brest (Francia).

En resumen, este trabajo muestra que las esponjas tienen un papel relevante como usuarios de Si, incluso en un ecosistema somero en donde las diatomeas contribuyen ampliamente a la biomasa fitoplanctónica. Nuestros resultados también indican que el papel de las esponjas en los ecosistemas marinos aumenta junto con la disponibilidad de DSi. Por tanto, se predice que las esponjas jueguen un papel importante como usuarios de Si en hábitats profundos y de latitudes altas, caracterizados por alta disponibilidad de DSi. Todo ello indica que las esponjas silíceas deben ser consideradas como usuarios de DSi si queremos cuantificar de forma precisa el ciclo del Si a través de los ecosistemas marinos.