Pollinator communities and pollination services in apple orchards: a trait-based approach

Abstract

La biodiversitat està amenaçada arreu del món a conseqüència d’activitats humanes com el canvi d’usos del sòl, l’explotació de recursos o el canvi climàtic. Durant els darrers 20 anys, les aproximacions basades en trets s’han anat incorporant de manera creixent en estudis que relacionen la biodiversitat, l’estructura de les comunitats i el funcionament ecosistèmic, com a alternativa a les aproximacions taxonòmiques. La pol·linització és un servei ecosistèmic cabdal que contribueix a la reproducció sexual de més del 85% de les espècies d’angiospermes al món. A més, els pol·linitzadors proveeixen d’un servei ecosistèmic cabdal a través de la seva contribució a la producció agrícola i a la nutrició humana. Tanmateix, la diversitat de pol·linitzadors està experimentant forts declivis a Europa. La intensificació agrícola és una de les principals causes d’aquests declivis. Els trets funcionals determinen les respostes dels pol·linitzadors (individus o espècies) a les alteracions ambientals (trets resposta) i, al mateix temps, contribueixen al funcionament ecosistèmic (trets efecte). Les aproximacions basades en trets ja fa temps que s’utilitzen en plantes i, en canvi, no tant en animals vertebrats. Per molts grups d’invertebrats terrestres encara falta consens sobre quins trets cal mesurar, com, i quin poder predictiu tenen. Diversos estudis han analitzat els efectes de la intensificació agrícola sobre la composició funcional, i d’altres han analitzat el rol de la composició funcional sobre el servei de la pol·linització. Tot i això, són pocs els estudis que utilitzen un marc de trets resposta-efecte. L’objectiu d’aquesta tesi és entendre millor els mecanismes que relacionen la composició funcional amb la provisió del servei de la pol·linització en camps de pomera. Per fer-ho, vaig mesurar diferents trets de pol·linitzadors en 109 espècies de per tal d’estudiar el rol funcional individual i a nivell d’espècie. També vaig utilitzar aquests trets per estudiar com la composició funcional de pol·linitzadors responia a factors agrícoles a escala local i de paisatge i com, a la vegada, aquests trets afectaven al servei de la pol·linització a nivell de comunitat. Primer, vaig desenvolupar un mètode estandarditzat per mesurar quantitativament la pilositat, un tret important en l’ecologia de la pol·linització. El mètode proposat considera dos components de la pilositat (la llargada i la densitat dels pèls) i es va utilitzar en 109 espècies pertanyents a diferents grups de pol·linitzadors. Segon, vaig determinar quins trets dels pol·linitzadors promovien l’eficàcia pol·linitzadora i vaig explorar si pol·linitzadors amb eficàcies pol·linitzadores similars compartien també trets similars. Vaig observar que l’eficàcia pol·linitzadora no depenia d’un únic tret sinó de diversos trets morfològics i de comportament. Els trets que tenien més efecte sobre l’eficàcia pol·linitzadora van ser el comportament intrafloral, la mida corporal i la durada de les visites. Tots els pol·linitzadors eficients s’aproximaven a les flors des de dalt però, a banda d’això, no compartien necessàriament altres trets. Finalment, vaig analitzar com factors locals i de paisatge afectaven al servei de la pol·linització mitjançant canvis en la composició funcional en 110 camps de pomes de diferents zones d’Europa. El servei de la pol·linització va incrementar amb la diversitat funcional de pol·linitzadors, però només en camps de gestió poc intensiva. Així, camps poc intensius amb una alta diversitat funcional van assolir nivells de serveis de pol·linització similars als dels camps de gestió intensiva.

La biodiversidad está siendo amenazada en todo el mundo a consecuencia de actividades humanas como el cambio de los usos del suelo, la explotación de recursos o el cambio climático. Durante los últimos 20 años, las aproximaciones basadas en rasgos se han ido incorporando de manera creciente en los estudios que relacionan la biodiversidad, la estructura de las comunidades y el funcionamiento ecosistémico, como alternativa a las aproximaciones taxonómicas. La polinización es un servicio ecosistémico clave que contribuye a la reproducción sexual de más del 85% de las especies de angiospermas del mundo. Además, los polinizadores proveen un servicio ecosistémico clave a través de su contribución a la producción agrícola y a la nutrición humana. Asimismo, la diversidad de polinizadores está experimentando fuertes declives en Europa. La intensificación agrícola es una de las principales causas de estos declives. Los rasgos funcionales determinan las respuestas de los polinizadores (individuos o especies) a las alteraciones ambientales (rasgos respuesta) y, al mismo tiempo, contribuyen al funcionamiento ecosistémico (rasgos respuesta). Las aproximaciones basadas en rasgos ya hace tiempo que se utilizan en plantas y, en cambio, no son tan utilizadas en animales vertebrados. En muchos grupos de invertebrados terrestres aún falta consenso sobre qué rasgos es necesario medir, cómo, y qué poder predictivo tienen. Diversos estudios han analizado los efectos de la intensificación agrícola sobre la composición funcional y otros han analizado el rol de la composición funcional sobre el servicio de la polinización. En cambio, son pocos los estudios que utilizan un marco de rasgos respuesta-efecto. El objetivo de la presente tesis es entender mejor los mecanismos que relacionan la composición funcional con la provisión del servicio ecosistémico de la polinización en campos de manzana. Para ello, medí 10 rasgos de polinizadores en 109 especies de grupos diferentes para estudiar el rol funcional individual y a nivel de especie. También utilicé los rasgos para estudiar cómo la composición funcional de polinizadores respondía a factores agrícolas tanto a escala local como de paisaje y de cómo, a la vez, estos rasgos afectan al servicio de la polinización a nivel de comunidad. Primero, desarrollé un método estandarizado para medir cuantitativamente la pilosidad, un rasgo importante en ecología de la polinización. El método propuesto tiene en cuenta dos componentes de la pilosidad (la longitud y la densidad de los pelos) y se utilizó en 109 especies pertenecientes a diferentes grupos de polinizadores. Esperamos que este método incentive la inclusión de la pilosidad en bases de datos de polinizadores y contribuya al conocimiento sobre la importancia de este rasgo en la ecología de la polinización. Segundo, determiné qué rasgos de los polinizadores promueven la eficacia polinizadora y exploré si polinizadores con eficacias similares compartían también rasgos similares. Observé que la eficacia polinizadora no depende de un único rasgo sino de varios rasgos morfológicos y de comportamiento. Los rasgos que afectaron más a la eficacia polinizadora fueron el comportamiento intrafloral, el tamaño corporal y la duración de las visitas. Todos los polinizadores eficientes se aproximaban a las flores desde arriba, pero no compartían necesariamente otros rasgos. Finalmente, analicé cómo factores locales y de paisaje afectan al servicio de la polinización mediante cambios en la composición funcional en 110 campos de manzana de diferentes zonas de Europa. El servicio de la polinización incrementó con la diversidad funcional de polinizadores, pero solo en campos de gestión poco intensiva. Así, campos poco intensivos con una diversidad funcional alta obtuvieron niveles de polinización similares a los campos de gestión intensiva. La relación entre los rasgos respuesta y efecto se vio más influenciada por la diversidad funcional que no por rasgos funcionales concretos.

Biodiversity is being threatened worldwide as a result of human activities such as land use change, exploitation of resources or climate change. During the last 20 years, trait-based approaches have been increasingly incorporated in studies linking biodiversity, community structure and ecosystem functioning, as an alternative to taxonomy-based approaches. One crucial ecosystem function is pollination, which contributes to the sexual reproduction of more than 85% of angiosperm species worldwide. In addition, pollinators provide a crucial ecosystem service through their contribution to agricultural production and human nutrition. However, pollinator diversity is experiencing strong declines in Europe and North America. Agricultural intensification is considered one of the main drivers of these declines.

Functional traits mediate the responses of pollinators (individuals or species) to environmental disturbances (response traits) and, at the same time, contribute to ecosystem function (effect traits). Trait-based approaches have long been used in plant studies and, to a lesser extent, studies on vertebrate animals. However, for many groups of terrestrial invertebrates there is still a lack of consensus on which traits should be measured, their predictive value and how they should be measured. Several studies have addressed the effects of agricultural intensification on pollinator functional composition and others have addressed the role of functional composition on pollination service. However, of studies analysing both processes simultaneously using a response-trait effect framework remain very scarce.

The aim of this thesis is to better understand the mechanisms linking functional composition with pollination service provision in apple orchards. To do so, I measured 10 pollinator traits in 109 species of different pollinator groups to study pollinator functional performance at individual and species level. I also used these traits to study how pollinator functional composition responded to agricultural local and landscape features and how, in turn, these traits affected pollination service at the community level.

First, I developed a standardized method to quantitatively measure hairiness, a salient trait in pollination ecology. The proposed methodology accounts for the two components of hairiness (hair length and hair density) and was used on 109 species from different pollinator groups. Hopefully the method will foster the inclusion of hairiness in pollinator data bases and contribute to our understanding of the relevance of this trait in pollination ecology.

Second, I determined which pollinator traits promote pollination effectiveness and explored whether pollinators with similar pollination effectiveness share similar traits. I found that pollination effectiveness was not dependent on a single trait but on a variety of behavioural and morphological traits. The main traits affecting pollination effectiveness were flower handling behaviour, body size and visit duration. All effective pollinators were top-workers, but otherwise did not necessarily share similar traits.

Third, using a response-trait framework, I analysed how local and landscape features affected pollination service through changes in functional composition in 110 apple orchards across Europe. Pollination service increased with pollinator functional diversity, but only in low-input orchards. As a result, low-input orchards with high pollinator functional diversity reached levels of pollination service similar to those of high-input orchards. The relationship between response and effect traits was better mediated by functional diversity rather than specific functional traits. Functional diversity enabled pollinator communities to better respond to management and landscape intensity and to increase pollination function through complementarity.