Opportunistic Vertebrates as Mediators of the Reproductive Success of two Canarian Endemic Plants

Abstract

[eng] Plant reproductive success depends on the effectiveness of the mutualistic interaction and the context in which it occurs. This thesis investigates and quantifies plant fitness with a particular group of animal mutualists, opportunistic vertebrates, in the context of oceanic islands. Compared to mainland systems, oceanic islands are generally characterized by simpler mutualistic networks, largely as a result of depauperate animal faunas. Because of this, plant species are likely to include new, even novel flower–pollinator and fruit-dispersal interactions after island colonization. In the Canary Islands, passerine birds and lacertid lizards are frequent floral visitors and fruit consumers of native flora, but their effectiveness and relative importance in reproductive success has remained almost unknown. In addition, islands are particularly vulnerable to alien species like rats, honeybees, and goats, which are all successful invaders in the Canary Islands. These interact with native plant species and their potential detrimental effects on plant fitness deserve our attention, in order to preserve this endemic flora. Our main goal was to gain further insights into the role of vertebrates in plant reproductive success in the archipelago, and the evolution of the bird pollination syndrome in the Macaronesian islands in general. For this, we selected the endemic plant species Echium simplex and Canarina canariensis, both interacting with native mutualists and alien antagonists. Chapters 1 and 2 assess the breeding system, identify nocturnal and diurnal flower visitors and compare the pollination effectiveness of different animal guilds (vertebrates vs. insects, and diurnal vs. nocturnal insects) along different inflorescence sections in Echium simplex. It is a self-compatible species, but its reproductive success is enhanced by animal pollinators. Bees and beetles were the most common insect visitors, while the African blue tit and the Canarian chiffchaff were the most prevalent vertebrates visiting flowers. Flying diurnal insects increased fruit set whereas small flower dwellers (mostly beetles) decreased both fruit and seed set; by contrast, vertebrates had a negligible effect on reproductive success. We additionally found that plant reproductive structures are heavily damaged by feral goats, which threaten the conservation of this Canarian endemic species. Chapter 3 studies the pollination of Canarina canariensis in remnants of the former thermosclerophyllous woodland, evaluating how two widespread alien invasive species, the honeybee and the black rat, affect its reproductive success. The Canarian chiffchaff was the most frequent visitor in the early flowering season, whereas the honeybee predominated in the flowers during mid and late flowering periods. Birds increased fruit set, whilst insects had a negligible effect. Besides contributing little to plant reproduction, honeybees might interfere with bird pollination by depleting flowers of nectar. Rats consumed about 10% of the flowers and reduced fruit set to one third. Both alien species can threaten C. canariensis reproduction and hence population sustainability in the thermosclerophyllous vegetation. Chapter 4 investigates the relative effectiveness of two vertebrate groups (birds and lizards) at different stages (pollination and seed dispersal) of the reproductive cycle of Canarina canariensis in the thermosclerophyllous habitat. We built three stochastic models (namely ‘pollination’, ‘dispersal’ and ‘pollination + dispersal’) that simulated seedling recruitment. The dispersal stage contributed more than the pollination stage through the recruitment process. Moreover, birds and lizards exhibited a functional complementarity, with birds contributing most in the pollination model and lizards in the dispersal model.

[spa] El éxito reproductivo de las plantas depende de la eficacia de la interacción mutualista y del contexto en el que ocurre. Esta tesis investiga y cuantifica el “fitness” (éxito biológico) de la planta con un grupo particular de animales mutualistas, los vertebrados oportunistas, en un contexto particular, en islas oceánicas. Comparadas con los sistemas continentales, las islas oceánicas generalmente se caracterizan por redes mutualistas más simples, en gran medida como resultado de su fauna depauperada. A consecuencia de esto, las especies de plantas son proclives a incluir nuevas interacciones de flor-polinizador y fruto-dispersor después de su colonización. En las Islas Canarias, las aves paseriformes y los lagartos (F. Lacertidae) son visitantes florales y consumidores de frutos frecuentes de la flora nativa, pero su eficacia e importancia relativa en el éxito reproductivo es casi desconocida. Por otro lado, las islas son particularmente vulnerables a las especies exóticas. Ratas, abejas de la miel y cabras son invasores exitosos en las Canarias que interaccionan con especies nativas de plantas, muchas de ellas endémicas, y cuyos potenciales efectos perjudiciales en el “fitness” de las plantas merece nuestra atención con el fin de preservar esta flora endémica. Con el principal objetivo de aportar más conocimiento en el papel de los vertebrados en el éxito reproductivo de las plantas en el archipiélago canario, y en la evolución del síndrome de polinización por aves en las islas Macaronésicas, seleccionamos los endemismos Echium simplex y Canarina canariensis, ambos interaccionando con mutualistas nativos, y también con antagonistas exóticos. Los capítulos 1 y 2 evalúan el sistema reproductivo, identifican los visitantes florales diurnos y nocturnos, y comparan la eficacia de polinización de diferentes gremios de animales (vertebrados vs insectos, insectos diurnos vs insectos nocturnos) a lo largo de diferentes secciones de la inflorescencia de E. simplex. La planta es auto-compatible, pero su éxito reproductivo es claramente favorecido por animales polinizadores. Las abejas y los escarabajos fueron los insectos visitantes más comunes, mientras que el herrerillo y el mosquitero canarios fueron los vertebrados predominantes. Los insectos voladores diurnos aumentaron el cuajado de frutos, mientras que los pequeños habitantes de las flores (en su mayoría escarabajos) disminuyeron tanto el cuajado de frutos como de semillas; en cambio, los vertebrados tuvieron un efecto insignificante en el éxito reproductivo. Adicionalmente, encontramos que las estructuras reproductivas son considerablemente dañadas por cabras asilvestradas, lo cual amenaza la supervivencia de esta especie endémica canaria El capítulo 3 estudia la polinización de C. canariensis en fragmentos del antiguo bosque termoesclerófilo, evaluando cómo dos especies exóticas invasoras ampliamente distribuidas, la abeja de la miel y la rata, afectan a su éxito reproductivo. El mosquitero canario fue el visitante más frecuente al principio de la temporada de floración, mientras que la abeja de la miel predominó a mitad y al final de la misma. Las aves aumentaron el cuajado de frutos, mientras que los insectos tuvieron un efecto insignificante. Además de contribuir poco a la reproducción de la planta, la abeja de la miel podría interferir con la polinización por las aves al agotar el néctar de las flores. Las ratas consumieron alrededor del 10% de las flores y redujeron el cuajado de frutos a un tercio. Ambas especies exóticas pueden amenazar la reproducción de C. canariensis y, por tanto, el futuro de la sostenibilidad de la población en la vegetación termoesclerófila. El capítulo 4 investiga la eficacia relativa de diferentes gremios de vertebrados (aves vs lagartos) en dos etapas diferentes (polinización y dispersión de semillas) del ciclo reproductivo de C. canariensis en el hábitat termoesclerófilo. Construimos tres modelos estocásticos (específicamente, 'polinización', 'dispersión', y 'polinización + dispersión') que simulaban el reclutamiento de plántulas. La etapa de la dispersión contribuyó en mayor medida que la etapa de la polinización a lo largo del proceso de reclutamiento. Además, aves y lagartos mostraron una complementariedad funcional, contribuyendo más las aves en el modelo de polinización, mientras que los lagartos influyeron más en el modelo de dispersión.

[cat] L'èxit reproductiu de les plantes depèn de l'efectivitat de la interacció mutualista i del context d'aquesta. Aquesta tesi investiga i quantifica la fitness de les plantes amb un determinat grup de mutualistes animals, els vertebrats oportunistes, dins d'un context en particular, les illes oceàniques. En comparació amb els sistemes peninsulars, les illes oceàniques generalment es caracteritzen per xarxes mutualistes més simples, degut en gran mesura a una fauna animal empobrida. Degut a això, és més probable que les espècies de plantes presentin noves interaccions flor–pol·linitzador i dispersió de fruits després de la colonització de l'illa. A les Illes Canàries, els aucells passeriformes i els sargantanes de la familia dels lacèrtids són visitants freqüents de les flors i consumidors de fruits de la flora nativa, però la seva efectivitat i la importància relativa del seu èxit reproductiu són encara desconeguts. D'altra banda, les illes són particularment vulnerables a les espècies alienes. A les Illes Canàries les rates, les abelles de la mel i les cabres són invasors d'èxit que interactuen amb les espècies natives de plantes i els seus efectes detrimentals a la fitness de les plantes mereix la nostra atenció per a preservar aquesta flora endèmica. Amb l'objectiu principal d'aportar una visió més profunda del paper dels vertebrats en l'èxit reproductiu de les plantes de l'arxipèlag, i de l'evolució del síndrome de l'aucell pol·linitzador a les illes Macaronèsiques, hem seleccionat les endèmiques Echium simplex i Canarina canariensis, de cara a la interacció d'ambdues amb els mutualistes natius i els antagonistes aliens. Els capítols 1 i 2 avaluen el sistema reproductiu d’Echium simplex, identificant els visitants nocturns i diürns de les flors i comparen l'efectivitat de la pol·linització dels diferents gremis d'animals (vertebrats vs insectes, i insectes diürns vs nocturns) juntament amb seccions d'inflorescència de la planta. Aquesta espècie és auto- compatible però el seu èxit reproductiu millora amb els pol·linitzadors animals. Les abelles i escarabats varen ser els visitants insectes més comuns, mentre que la mallerenga africana i el mosquiter canari foren els visitants de flors vertebrats més prevalents. Els insectes voladors diürns incrementaren el quallat del fruit, mentre que els habitants de les flors més petites (principalment escarabats) reduïren el quallat del fruit i de les llavors; en contraposició, els vertebrats tingueren un efecte negligible en l'èxit reproductiu. A més, es va confirmar que les cabres ferals fereixen les estructures reproductives de les plantes, la qual cosa amenaça el manteniment d'aquesta espècie endèmica canària El capítol 3 estudia la pol·linització de Canarina canariensis als vestigis del bosc termescleròfil, avaluant com dues espècies invasores alienes esteses, l'abella de mel i la rata negra, afecta al seu èxit reproductiu. El mosquiter canari va ser el visitant més freqüent al inici de l'estació de floració mentre que l'abella de mel va ser predominant durant els mitjans i darrers períodes de floració. Els aucells incrementaren el quallat del fruit mentre que els insectes tingueren un efecte negligible. A més de contribuir poc a la reproducció de les plantes, les abelles de la mel podrien interferir en la pol·linització dels aucells, buidant les flors del seu nèctar. Les rates consumiren devers el 10% de les flores i reduïren el quallat del fruit a una tercera part. Ambdues espècies alienes poden amenaçar la reproducció de C. canariensis i per tant el sosteniment de la població a la vegetació termoescleròfila. El capítol 4 investiga l'efectivitat relativa de grups vertebrats diferents (aucells and sargantanes) a dos nivells diferents (és a dir, pol·linització i dispersió de llavors) del cicle reproductiu de Canarina canariensis a l'hàbitat termoescleròfil. Hem construït tres models estocàstics (principalment els models de 'pol·linització', 'dispersió' i 'pol·linització + dispersió') que simularen el reclutament de plàntules. L'etapa de dispersió va contribuir més que l'etapa de pol·linització en el procés de reclutament. A més, els aucells i les sargantanes exhibiren una complementarietat funcional, amb els aucells contribuint més al model de pol·linització i les sargantanes al de dispersió.