Diel feeding rhythms in marine protistan grazers

Abstract

Protistan grazers are a key component of marine planktonic food webs. These marine protists are the major grazers of pelagic primary production in the oceans and, therefore, they display a crucial role in marine biogeochemical cycles as pivotal intermediaries of the energy and mass flux from primary producers to higher trophic levels. Notwithstanding their relevant role in the global pelagic system, some key aspects related to their trophic behaviour remain still poorly understood. Among these features, diel feeding rhythms are of relevant importance as they represent the coupling between the cycles of primary production and the feeding cycles of their predators and, consequently, they strongly condition the carbon flux mediated by marine protistan grazers and the dynamics of planktonic food webs.

This Ph.D. Thesis aims to deepen our knowledge of the diel feeding rhythms in marine protistan grazers, exploring their occurrence and the mechanisms that generate and modulate this rhythmic behaviour. Accordingly, we first investigated the existence of diel feeding rhythms in diverse species of heterotrophic and mixotrophic protistan grazers (the dinoflagellates Gyrodinium dominans, Oxyrrhis marina and Karlodinium armiger, and the ciliates Strombidium arenicola and Mesodinium rubrum). Then, we evaluated how intrinsic characteristics of the prey (Rhodomonas salina), including the growth phase and the diel variations on its stoichiometric composition, as well as own characteristics of the grazers, such as their previous feeding history and the timing for cell division, may be causal factors or perhaps regulate the diel feeding activity of marine protists. We also assessed the effect of extrinsic factors, such as the prey concentration, the light and the risk of predation, on the feeding rhythm of marine protists. Finally, we conducted field experimentation to study the diel feeding rhythms of protistan grazers in a natural ecosystem, the Gullmar Fjord (Sweden).

As major conclusions of the present Ph.D. Thesis, we found that there might not exist a unique underlying mechanism causing the different patterns of diel feeding rhythms we observed in marine protistan grazers. Instead, it appears that marine protists species might have developed feeding rhythms largely conditioned by their physiological and behavioural characteristics, as well as by the ecological conditions from their original habitat, which might determine the factors by which it is modulated.

Los ramoneadores protistas son un componente clave de las redes tróficas planctónicas marinas. Estos protistas marinos son los principales consumidores de producción primaria pelágica en los océanos y presentan, por lo tanto, un papel crucial en los ciclos biogeoquímicos marinos como intermediarios fundamentales de los flujos de energía y masa desde los productores primarios hacia niveles tróficos superiores. A pesar de su relevante papel en el sistema pelágico global, algunos aspectos clave relacionados con su comportamiento trófico son todavía poco conocidos. Entre estas características, los ritmos diarios de alimentación son de gran importancia, ya que representan el acoplamiento entre los ciclos de producción primaria y los ciclos de alimentación de sus depredadores y, en consecuencia, condicionan en gran medida el flujo de carbono mediado por los ramoneadores protistas marinos y la dinámica de las redes alimentarias planctónicas.

Esta Tesis Doctoral tiene como objetivo profundizar en nuestro conocimiento de los ritmos de alimentación en los ramoneadores protistas marinos, estudiando su ocurrencia y los mecanismos que generan y modulan este comportamiento rítmico. Por ello, primeramente investigamos la presencia de ritmos diarios de alimentación en diversas especies de ramoneadores protistas heterotróficos y mixótrofos (los dinoflagelados Gyrodinium dominans, Oxyrrhis marina y Karlodinium armiger, y los ciliados Strombidium arenicola y Mesodinium rubrum). Luego, evaluamos como características intrínsecas de la presa (Rhodomonas salina), como son su fase de crecimiento y las variaciones diarias en su composición estequiométrica, así como también características propias de los ramoneadores, tales como su historia de alimentación previa y el momento de división celular, pueden ser factores causantes o bien reguladores de los ritmos diarios de alimentación en los protistas marinos. También investigamos el efecto de factores extrínsecos, como son la concentración de presas, la luz y el riesgo de depredación, sobre la actividad de alimentación rítmica de los protistas marinos. Finalmente, realizamos un estudio de campo sobre los ritmos de alimentación diarios de los ramoneadores protistas en un ecosistema natural, el Fiordo de Gullmar (Suecia).

Como conclusiones principales de la presente Tesis Doctoral, encontramos que quizás no exista un mecanismo causal único que explique los diferentes patrones de ritmos diarios de alimentación en los ramoneadores protistas marinos. Nuestro estudio parece indicar que las especies de protistas marinos desarrollan ritmos diarios de alimentación condicionados, en gran medida, por sus características fisiológicas y de comportamiento, además de por las particularidades ecológicas de su hábitat de origen, las cuales determinarían los factores por los que este patrón de actividad puede ser modulado.

Els pastors protistes són un component clau de les xarxes alimentàries planctòniques marines. Aquests protistes marins constitueix el principal consumidor de la producció primària pelàgica en els oceans i presenta, per tant, un paper crucial en els cicles biogeoquímics marins com intermediaris fonamentals en els fluxos d’energia i de massa des dels productors primaris cap a nivells tròfics superiors. Tot i el seu rol rellevant en el sistema pelàgic global, alguns aspectes clau relacionats amb el seu comportament tròfic són encara poc coneguts. Entre aquestes característiques, els ritmes diaris d’alimentació són de gran importància, ja que representen l’acoblament entre els cicles de producció primària i els cicles d’alimentació dels seus depredadors i, en conseqüència, condicionen en gran manera el flux de carboni mediat pels pastors protistes marins i la dinàmica de la xarxa alimentaria planctònica.

Aquesta Tesi Doctoral té com a objectiu aprofundir en el nostre coneixement sobre els ritmes d’alimentació diaris en els pastors protistes marins, estudiant la seva presencia i els mecanismes que generen i modulen aquest comportament rítmic. Així doncs, primerament vam investigar l’existència de ritmes diaris d’alimentació en diverses espècies de pastors protistes heterotròfics i mixòtrofs (els dinoflagel·lats Gyrodinium dominans, Oxyrrhis marina, i Karlodinium armiger, i els ciliats Strombidium arenicola i Mesodinium rubrum). Llavors, vam avaluar com característiques intrínseques de la presa (Rhodomonas salina), com són la fase de creixement i les variacions diàries en la seva composició estequiomètrica, així com també característiques pròpies dels pastors, com la seva història d’alimentació prèvia i el moment de divisió cel·lular, poden ser factors causants o bé reguladors dels ritmes diaris d’alimentació dels protistes marins. També vam avaluar l’efecte de factors extrínsecs, com són la concentració de presa, la llum i el risc de depredació, en l’activitat d’alimentació rítmica dels protistes marins. Finalment, vam portar a terme un estudi de camp per explorar els ritmes d’alimentació dels pastors protistes en un ecosistema natural (el Fiord de Gullmar, Suècia).

Com a conclusions principals de la present Tesi Doctoral, vam trobar que potser no existeix un mecanisme causant únic dels ritmes diaris d’alimentació en pastors protistes marins. El nostre estudi sembla indicar que les espècies de protistes marins desenvolupen ritmes d’alimentació condicionats, en gran manera, per les seves característiques fisiològiques i de comportament, així com també de les particularitats ecològiques del seu hàbitat d’origen, les quals determinarien els factors pels quals el ritme és modulat.