Connectivity of the deep-sea red shrimp Aristeus antennatus in the northwestern Mediterranean Sea by modeling the Lagrangian transport of larvae

Abstract

The connectivity of the deep-sea blue and red shrimp Aristeus antennatus, the most targeted species by trawl fisheries in the western and central Mediterranean Sea, is an information of interest for the management policies and contribute to shape the fishery-regulated areas, their sizes, and locations. In the northwestern Mediterranean Sea, genetic studies demonstrated high connectivity among the exploited shrimp populations living on the continental slope. Nonetheless, the process leading to the gene mixing has not been defined yet, which caused an issue for the fishery management. In fact, regulation can be addressed differently if the mixing is done by displacement of adults or by transport of larvae. In this thesis, even though we lacked a strong knowledge about the shrimp egg and larval stages, we explored the larval transport that was assumed like the origin explaining high connectivity rates. To do so, several individual-based models (IBMs) were built by coupling hydrodynamic and Lagrangian transport models. They simulated the transport of the pelagic young stages by including hypothesis on the larval characteristics. With this method, we aimed to identify the larval traits that significantly modify the connectivity of the shrimp populations and to estimate the main paths of larval transport within variable hydrodynamics in time and space. The IBM methods rely on the well-representation of the regional circulation that we checked by comparing the transport simulations between two differently- parameterized hydrodynamic models. The IBM methods rely as well on the model initialization driven by the spawners conditions such as the release time and location. For this last point, a species distribution model set on the spawner biomass allowed to adjust the locations of release. With Individual-Based Models, we estimated high larval dispersal rates when a behavior simulated the rise of eggs toward the surface layers. Without behaviors, the eggs and larvae drifted close to the near-bottom and the length of the transport averagely measured 27 km. In that context, submarine canyons, which indent the northwestern Mediterranean margin, did not support significant vertical displacements. The needed behavior to implement an ontogenetic rise of the individuals was the buoyancy of the eggs, and possibly the nauplius as well. It was the only compatible behavior to provide a rise around 600 m (average depth of the spawning grounds) within the water column in a few days. Consequently, because larvae accessed the warm and dynamic upper water layers, dispersal rates were amplified even though the temperature-dependent drift duration (also pelagic larval duration) was shortened. Because the water column is very well-stratified at summer, the connectivity path between sites depended on the depth position where the larvae drifted up to the moment they turned into early juveniles. Moreover, the surface Mediterranean Sea has many mesoscale circulations (e.g., eddies) that could retain the larvae nearby the spawning sites or prevent the larvae to cross a bottleneck channel. Besides, interannual drift simulations indicated that the time and location of a surface density front influenced the retention of larvae. This surface density front was located in the region of the submarine canyons and concentrated the individuals that were released at higher latitudes than the front position and underneath. In that same area, an IBM run backward in time showed that larvae collected at the surface during a meroplankton survey potentially came from different fishing grounds. Overall, the results indicated that three regions within the NW Mediterranean Sea would drive three types of connectivity path because of the hydrodynamic and hydrography of the superficial waters. With additional analyses combining the fishery effort, the fishery management can consider to split the Spanish northwestern Mediterranean margin in two units: one around the submarine canyons, the other in the southern semi-enclosed basin bordered by the Gulf of Valencia and the Balearic Archipelago.

La connectivitat de la gamba vermella d'aigües profundes, Aristeus antennatus, és de gran interès per a una adequada gestió pesquera. Aquesta espècie concentra el major esforç pesquer i reporta els majors beneficis econòmics de l’art d’arrossegament a l'oest i centre de la mar Mediterrània. El coneixement sobre la connectivitat d'una població contribueix a establir-ne els límits, dimensions i localització geogràfica i, per tant, ajuda a delimitar les àrees regulades de pesca. Els estudis de genètica poblacional duts a terme al nord-oest de la mar Mediterrània, demostren la existència d’una alta connectivitat entre les poblacions explotades de la gamba vermella present al talús continental. No obstant això, encara avui en dia hi ha una gran manca que coneixement sobre el procés que condueix a la barreja de gens, això impedeix una gestió pesquera acurada d’aquest important recurs. La barreja de gens depèn directament de si es dóna durant la fase larvària o post-larvària, és a dir, de si la barreja genètica es realitza per desplaçament d'adults o per transport de larves. En aquesta tesi, s’explora el transport larvari com a hipòtesi principal de les altes taxes de connectivitat genètica. Malgrat les limitacions derivades d’una manca de bibliografia sobre les característiques físiques de l'ou de la gamba vermella i les seves etapes larvàries, hem construït diversos Models Basats en Individus (o Individual-Based Models, IBM). Aquests IBMs s’han basat en l'acoblament de models de transport hidrodinàmics i lagrangians. Utilitzant-los, hem simulat el transport de les etapes pelàgiques pre-adultes incloent hipòtesis sobre les característiques larvàries. L’objectiu d’aquesta tesi ha estat identificar els trets larvaris significativament determinants de la connectivitat entre les poblacions de gamba vermella i, a més, estimar les principals rutes de transport larvari, tenint en compte les variacions ambientals a nivell temporal i espacial. Els IBMs necessiten d’una correcta representació de la circulació regional. Per això, en un primer estudi, hem contrastat els resultats del camp hidrodinàmic amb dos implementacions diferents de models de circulació. Pel que fa a la part biològica, les simulacions es basen en les condicions inicials dels reproductors, com el temps de posta i la ubicació de l’alliberament inicial de partícules. Així doncs, hem ajustat la ubicació de l’alliberament dels ous mitjançant un model de distribució d'espècies establert en base a la biomassa reproductora de la gamba. Per estimar altes taxes de dispersió de les larves hem inclòs la migració dels ous cap a les capes superficials pel canvi de flotabilitat, ja que, sense aquest efecte, el transport tant d’ous com de larves, es dona a prop del fons marí (amb una dispersió mitjana de 27 km). En aquest context, els canyons submarins que segueixen el marge del nord-oest de la mar Mediterrània, no comporten desplaçaments verticals significatius. En aquest treball, hem pogut determinar que el comportament determinant per implementar un moviment ontogenètic dels individus és la flotabilitat dels ous i, possiblement, també la dels nauplis. Aquest és l'únic comportament compatible amb l’ascens dels ous fins als 600 m (profunditat mitjana de les zones de fresa) dins de la columna d'aigua en només uns pocs dies. Així, degut a que les larves accedeixen a les capes superiors d'aigua, càlides i dinàmiques, les taxes de dispersió augmenten malgrat la disminució del temps de deriva. La connectivitat entre localitats queda definida per la profunditat en que es troben els individus entre la fase larvària i la fase juvenil. Això és degut a l’increment de l’estratificació de la columna d'aigua durant l’època estival i a l’elevada presència en la zona de remolins de mesoescala, fet que podria retenir les larves prop de les zones de fresa o impedir que les larves puguin creuar un canal poc profund. A més, les nostres simulacions de deriva interanuals indiquen que la duració i la ubicació dels fronts de densitat superficial afecten a la retenció de larves. Hem detectat que el front de densitat superficial localitzat a la regió dels canyons submarins concentra els individus, que acaben sent alliberats en latituds més altes o per sota de la posició del front. En aquesta mateixa àrea, la simulació lagrangiana en temps invers (backtracking) de l’IBM mostra l’origen forà de les larves recollides en la superfície durant un mostreig de meroplàncton (molt provablement arribades d’altres caladors). En general, els nostres resultats indiquen que en les regions del nord-oest de la Mar Mediterrània estudiades s’observarien tres rutes de connectivitat diferents com a conseqüència de l’hidrodinamisme i la hidrografia de les aigües superficials. Aquests resultats revelen però la necessitat d’anàlisis addicionals que incloguin l'esforç pesquer. Així doncs, els resultats apunten a recomanar a l'administració pesquera de dividir el marge Ibèric del nord-oest de la Mediterrània en dues unitats: una al voltant dels canyons submarins en el talús continental i l'altra la conca semitancada que delimiten el Golf de València i les Illes Balears.

Comprender los mecanismos que regulan la conectividad poblacional de la gamba roja de aguas profundas Aristeus antennatus, como especie objetivo de las pesquerías en el mar Mediterráneo occidental, es de gran interés para las políticas de gestión y puede contribuir a establecer tamaños y ubicaciones de áreas marinas protegidas. En el mar Mediterráneo noroccidental, estudios de genética poblacional de la gamba han mostrado que existe alta conectividad entre las diferentes poblaciones a lo largo del talud continental. Sin embargo, los factores que influyen en dicha conectividad aún se desconocen, lo cual dificulta la implantación de planes integrales de manejo. Las medidas de gestión podrían variar en función del mecanismo de conectividad ligado al desplazamiento de adultos o al transporte de huevos y larvas. En esta tesis, a pesar de que se carecía de un conocimiento claro de los procesos de transporte de los huevos y larvas de la gamba roja, se exploró la dinámica del transporte larvario mediante simulaciones numéricas, para explicar las altas tasas de conectividad genética de las poblaciones. Para esto, se construyeron diversos modelos basados en el individuo (Individual-Based Models, IBM), combinando modelos de transporte hidrodinámico y de dispersión lagrangiana. Se simuló el transporte de larvas en sus primeras etapas de desarrollo, asumiendo diversas características larvarias, para identificar rasgos que pudieran estar influyendo de manera significativa en la conectividad entre poblaciones. Se identificaron diversas rutas de transporte larvario teniendo en cuenta las condiciones hidrodinámicas y sus cambios en el tiempo. La construcción de los IBMs se realizó en varias etapas. Primero, se selectionó las salidas de modelos hidrodinámicos que se utilizaron en los IBMs. Segundo, se estimó la distribución espacial de los reproductores (adultos) y el tiempo de puesto mediante observaciones o el ajusto de modelos estadísticos que sirvieron para inicializar los IBMs. Tercero, las simulaciones realizadas para explicar la presencia en superficie de huevos de gamba y estadios tempranos de larvas y vincularla con las zonas en donde se encontraban los reproductores alrededor de 600 m de profundidad, requirieron de la aplicación de un factor de flotabilidad. De hecho, a los huevos a los que no se les aplicó flotabilidad, permanecieron cerca del fondo recorriendo distancias relativamente cortas de alrededor de 27 km, mientras que los individuos que alcanzaron la superficie mostraron una tasa de dispersión relativamente alta. Se determinó que la conectividad de las poblaciones entre diversos lugares fue dependiente de la profundidad a la cual se encontraban los reproductores, ya que, a mayor profundidad, los huevos tardan más en llegar a la superficie y derivan a mayor distancia, al tiempo que eclosionan y se transformen en larvas. En general, los resultados indican que, debido a la hidrodinámica e hidrografía de las aguas superficiales, existen tres regiones dentro del noroeste del Mar Mediterráneo que generan tres vías de conectividad de larvas: sin retención de larvas, con retención del 100% de las larvas producidas in-situ y con conectividad de diversos caladeros. En superficie, la presencia de eventos de mesoscala tales como remolinos, favorece la retención de larvas cerca de los sitios de desove y también puede evitar que las larvas cruzen el canal de Ibiza. Además, a partir de las simulaciones interanuales de la deriva larvaria, se encontró que el tiempo y la ubicación de frentes de densidad superficial modulan su dispersión. Un frente de densidad cercano a los cañones submarinos concentró a los individuos que fueron liberados en latitudes más altas. En esa misma área, las simulaciones con retroceso (backtracking), indicaron que las larvas recolectadas en la superficie mediante campañas de meroplancton, pueden provenir de diversos caladeros. Se sugiere la posibilidad de implementar dos unidades de manejo de la pesquería de la gamba en el Mediterráneo noroccidental español, que abarquen por separado el área alrededor de los cañones submarinos y por otra, la cuenca semicerrada más al sur bordeada por el Golfo de Valencia y las Islas Baleares.