Unravelling the (micro)plastic threat: the case study of plastic ingestion in Aristeus antennatus and Nephrops norvegicus from the NW Mediterranean Sea and its potential impact on health condition

Abstract

L’impacte de la contaminació per plàstics, especialment en forma de microplàstics, ha copsat l’atenció dels mitjans durant les últimes dècades. La seva distribució generalitzada i la facilitat per interaccionar amb multitud d’organismes, sobretot a través se la seva ingestió, ha fet qüestionar-se el seu potencial impacte sobre els organismes marins. L’objectiu de la present tesis és caracteritzar la ingestió de plàstics en dues espècies clau del Mar Mediterrani, els crustacis Aristeus antennatus i Nephrops norvegicus. Ambdues espècies, per la seva proximitat i estreta relació amb el fons marí, on suposadament s’acumulen els plàstics, així com un sistema digestiu de morfologia complexa que facilitaria la retenció dels plàstics, podrien estar experimentant uns nivells d’exposició als plàstics més elevats que la majoria d’organismes. Donat el seu alt valor comercial i rellevància ecològica és d’especial interès analitzar el potencial impacte dels microplàstics en elles. En aquest estudi es descriuren amb detall els nivells d’ingestió de plàstics, així com les seves característiques, en ambdues espècies al llarg de gradients espacials i temporals i s’analitza el seu potencial impacte sobre l’estat de salut dels organismes amb una aproximació multidisciplinari que utilitza marcadors de salut diversos com són els índexs de condició corporal, activitats enzimàtiques i tècniques histològiques. En general, s’observa que la ingestió de plàstics és un fenomen comú en ambdues espècies que s’estén fins a profunditats de 1870m en el cas de la gamba vermella. En ambdues espècies, els plàstics identificats corresponen majoritàriament a fibres sintètiques de dimensions, colors i composicions variades, tot i que destaquen en abundància el polièster, la poliamida i l’acrílic, tres polímers comuns en la indústria tèxtil. L’anàlisi de la presència i característiques dels plàstics a l’ambient revelen un possible origen dels plàstics ingerits en escamarlà en la columna d’aigua, mentre que en gamba s’observen correlacions entre la ingesta de plàstics i una dieta rica en preses endobentòniques que podria estar relacionada amb una ingestió passiva dels plàstics situats al sediment o bé una transferència tròfica. En tot cas, un cop ingerits els plàstics quedarien majoritàriament retinguts a l’estómac com suggereix el baix nombre de fibres identificades en els continguts intestinals en comparació amb els estomacals. A més de la morfologia del digestiu, la formació de cabdells de fibres, observada en algunes localitats en fins a un terç de la població, contribuiria a una major retenció en augmentar la mida dels ítems ingerits. Les comparatives espacials i temporals posen de relleu diferències en els valors d’ingestió de plàstics que podrien estar relacionades amb els valors ambientals de contaminació. Així per exemple, s’identifica recurrentment la zona propera a Barcelona com una zona d’elevada ingestió de plàstics. A nivell temporal en canvi, no hi hauria diferències destacades pel que fa a nivells d’abundància, però sí en la composició de polímers, el que podria estar relacionat amb canvis en les tendències de producció i ús. En general, la càrrega de plàstics ingerits no va mostrar una relació significativa amb els índexs de condició corporal, ni tampoc amb els marcadors enzimàtics, amb algunes excepcions particulars. No obstant, donada l’absència de patrons generals així com d’alteracions histopatològigues significatives potencialment associades a un impacte dels plàstics es considera que els individus, en termes generals, podrien ser capaços de fer front als nivells de plàstics ingerits observats actualment. Per últim, es discuteix l’ús de la prevalença dels cabdells com a potencial indicadora de la ingestió de plàstics, el que podria donar resposta a la necessitat d’indicadors assequibles per a programes de monitoreig de la contaminació per plàstics.

El impacto de la contaminación por plásticos, especialmente en forma de microplásticos, ha atraído la atención de los medios durante las últimas décadas. Su distribución generalizada y facilidad para interaccionar con multitud de organismos, especialmente a través de su ingestión, ha hecho cuestionarse su potencial impacto sobre los organismos marinos. El objetivo de la presente tesis es caracterizar la ingestión de plásticos en dos especies clave del Mar Mediterráneo, los crustáceos Aristeus antennatus y Nephrops norvegicus. Ambas especies, por su proximidad y estrecha relación con el fondo marino, donde supuestamente se acumulan los plásticos, así como un sistema digestivo de morfología compleja que facilitaría la retención de los plásticos, podrían estar experimentando unos niveles de exposición a los plásticos más elevados que la mayoría de organismos. Dado su elevado valor comercial y relevancia ecológica, es de especial interés analizar el potencial impacto de los microplásticos en ellas. En este estudio se describen con detalle los niveles de ingestión de plásticos, así como sus características, en ambas especies a lo largo de gradientes espaciales y temporales y se analiza su potencial impacto sobre el estado de salud de los organismos con una aproximación multidisciplinaria que utiliza diversos marcadores de salud, incluyendo índices de condición corporal, actividades enzimáticas y técnicas histológicas. En general, se observa que la ingestión de plásticos es un fenómeno común en ambas especies que se extiende hasta profundidades de 1870m en el caso de la gamba roja. En ambas especies, los plásticos identificados corresponden mayoritariamente a fibras sintéticas de dimensiones, colores y composiciones variadas, a pesar de que destacan en abundancia el poliéster, la poliamida y el acrílico, tres polímeros comunes en la industria textil. El análisis de la presencia y características de los plásticos del ambiente revelan un posible origen de los plásticos ingeridos en cigala en la columna de agua, mientras que en gamba se observan correlaciones entre la ingesta de plásticos y una dieta rica en presas endobentónicas que podría estar relacionada con una ingestión pasiva de los plásticos situados en el sedimento o bien una transferencia trófica. En todo caso, una vez ingeridos, los plásticos quedarían mayoritariamente retenidos en el estómago como sugiere el bajo número de fibras identificadas en los contenidos intestinales en comparación con los estomacales. Además de la morfología del digestivo, la formación de ovillos de fibras, observada en algunas localidades en hasta un tercio de la población, contribuiría a una mayor retención al aumentar el tamaño de los ítems ingeridos. Las comparativas espaciales y temporales ponen de relieve diferencias en la ingestión de plásticos que podrían estar relacionadas con los niveles de contaminación ambiental. Así por ejemplo, se identifica recurrentemente la zona próxima a Barcelona como una zona de elevada ingestión de plásticos. A nivel temporal en cambio, no habría diferencias destacadas en cuanto a niveles de abundancia, pero sí en la composición de polímeros, que podría estar relacionado con cambios en las tendencias de producción y uso. En general, los niveles de plásticos ingeridos no mostraron relación alguna con los índices de condición corporal, ni tampoco con los marcadores enzimáticos, con algunas excepciones particulares. No obstante, dada la ausencia de patrones generales, así como de alteraciones histopatológicas significativas potencialmente asociadas a un impacto de los plásticos se considera que los individuos, en términos generales, podrían ser capaces de hacer frente a los niveles de plásticos ingeridos observados. Por último, se discute el uso de la prevalencia de los ovillos como potencial indicadora de la ingestión de plásticos, lo que podría dar respuesta a la necesidad de indicadores asequibles para programas de monitoreo de la contaminación por plásticos.

The impact of plastic pollution, especially microplastics, has attracted media attention over the past decades. Their widespread distribution and ease of interaction with many organisms, especially through their ingestion, has raised questions about their potential impact on marine organisms. This thesis aims to characterise plastic ingestion in two key species of the Mediterranean Sea, the crustaceans Aristeus antennatus and Nephrops norvegicus. Both species, due to their proximity and relationship with the seabed, where plastics are supposed to accumulate, as well as a digestive system of complex morphology that would facilitate the retention of plastics, may be experiencing higher levels of exposure to plastics than most organisms. Given its high commercial value and ecological relevance, it is of particular interest to analyse the potential impact of microplastics in these species. Plastic ingestion levels, as well as their characteristics, are described in detail in both species and along spatial and temporal gradients. Moreover, their potential impact on organisms' health status is assessed with a multidisciplinary approach using various health markers, including body condition indices, enzymatic activities and histological techniques. Overall, plastic ingestion was common in both species and extended to depths of 1870m in the case of the blue and red shrimp. In both species, plastics identified were mostly synthetic fibres of varied dimensions, colours, and compositions, although polyester, polyamide and acrylic, three commonly used polymers in the textile industry, were the most abundant. Analysis of the presence and characteristics of plastics in the environment revealed that plastics ingested by Norway lobsters might primarily come from the water column. In contrast, in blue and red shrimp, correlations between the intake of plastics and a diet with endobenthic prey might be associated with passive ingestion of plastics located in the sediment or a trophic transfer. In any case, once plastics were ingested, they would be mostly retained in the stomach, as suggested by the low number of fibres identified in intestine contents. In addition to the digestive's morphology, the formation of tangled balls of fibres, observed in some locations in up to one-third of the population, would contribute to greater retention of plastics by increasing the overall size of items ingested. Spatial and temporal comparisons highlighted differences in plastic ingestion that may be related to differences in environmental pollution. For example, the area close to Barcelona was recurringly pointed out as a high plastic ingestion area. Regarding temporal comparisons, however, no noticeable differences were observed in terms of abundance. Only changes in the composition of polymers were observed, which may be related to changes in the production and usage trends. In general, levels of plastics ingested did not show significant relationships with body condition indices, nor with enzymatic markers, with some particular exceptions. However, given the absence of general patterns as well as significant histopathological alterations potentially associated with a plastic impact, individuals were considered in good health status overall, and that they might be able to cope with current levels of plastics ingested. Finally, the use of the prevalence of tangles as a potential indicator of plastic ingestion is discussed concerning the need for affordable indicators of plastic pollution in monitoring programs.