Improvement of the health and condition of fish mucosal tissues through functional diets in aquaculture: Phytogenics as additives for aquafeeds

Abstract

El creixement de l’aqüicultura implicarà inevitablement la implementació d’estratègies de producció innovadores i sostenibles, essent un aliment funcional entre els més prometedors. Un ampli espectre de fitogènics, en particular aquells que contenen terpens i compostos organosulfurats, han anat guanyant un interès creixent en els aliments aquàtics, a causa de les seves propietats antimicrobianes, immunostimulants, antioxidants, antiinflamatòries i sedants. Tot i que l’impacte dels fitogènics sobre la immunitat de la mucosa dels peixos ha estat àmpliament avaluat, la majoria dels estudis fracassen a l’hora d’abordar els mecanismes subjacents als seus efectes farmacològics. En aquest context, el conjunt d’estudis recollits en aquesta tesi pretén aportar informació sobre com els teixits de la mucosa dels peixos són immunomodulats per fitogenics, en particular per l’administració d’un additiu alimentari microencapsulat compost per oli essencial d’all, carvacrol i timol. Es va aplicar un enfocament holístic que integrava tant els indicadors clau de rendiment com la resposta immune transcripcional de tres teixits mucosos seleccionats (branquies, intestí i pell) en una de les espècies marines més importants cultivades al mar Mediterrani, l’orada (Sparus aurata). L’anàlisi global dels resultats va indicar que la suplementació dietètica d’alls, carvacrol i timol afavoreix la immunitat innata de la mucosa de l’orada i la capacitat protectora del moc, disminuint la susceptibilitat dels teixits mucosos a ser infestats per paràsits i colonitzats per bacteris patògens, sense comprometre el creixement somàtic o homeòstasi de la microbiota. Per tant, l’estratègia avaluada és una eina eficaç i segura per utilitzar-se en dietes funcionals per a l’aqüicultura. A més de resoldre qüestions científiques, els resultats globals i el coneixement afegit obtinguts d’aquesta tesi industrial tenen com a objectiu impulsar el desenvolupament i la consolidació de noves eines nutricionals que es puguin utilitzar per dificultar els brots emergents de malalties relacionats amb el creixement de sistemes de producció intensiva i la pressió creixent del canvi climàtic.

El crecimiento de la acuicultura implicará inevitablemente la implementación de estrategias productivas innovadoras y sostenibles, siendo los alimentos funcionales entre los más prometedores. Un amplio espectro de fitogénicos, particularmente los que contienen terpenos y compuestos orgánicos de azufre, han ganado un interés creciente en los alimentos acuícolas, debido a sus propiedades estimulantes del crecimiento, antimicrobianas, inmunoestimulantes, antioxidantes, antiinflamatorias y sedantes. Aunque el impacto de los fitogénicos sobre la inmunidad de la mucosa de los peces se ha evaluado ampliamente, la mayoría de los estudios no logran abordar los mecanismos subyacentes a sus efectos farmacológicos. En este contexto, el conjunto de estudios recogidos en esta tesis tiene como objetivo aportar información sobre cómo los tejidos de la mucosa de los peces son inmunomodulados por fitogénicos, en particular mediante la administración de un aditivo alimentario microencapsulado compuesto por aceite esencial de ajo, carvacrol y timol. Se aplicó un enfoque holístico que integra indicadores clave de rendimiento y la respuesta inmune transcripcional de tres tejidos mucosos seleccionados (branquias, intestino y piel) en una de las especies de peces marinos más importantes cultivadas en el mar Mediterráneo, la dorada (Sparus aurata). El análisis general de los resultados indicó que la suplementación dietética de ajo, carvacrol y timol promueve la inmunidad innata de la dorada y la capacidad protectora de la mucosa, disminuyendo la susceptibilidad de los tejidos mucosos a ser infestados por parásitos y colonizados por bacterias patógenas, sin comprometer el crecimiento somático o homeostasis de la microbiota. Por tanto, la estrategia evaluada es una herramienta eficaz y segura para ser utilizada en dietas funcionales para acuicultura. Además de resolver cuestiones científicas, los resultados generales y el conocimiento agregado obtenido de esta tesis industrial tienen como objetivo impulsar el desarrollo y la consolidación de nuevas herramientas nutricionales que puedan utilizarse para frenar los brotes de enfermedades emergentes relacionados con el crecimiento de los sistemas de producción intensiva y la creciente presión del cambio climático.

Aquaculture growth will unavoidably involve the implementation of innovative and sustainable production strategies, being functional feeds among the most promising ones. A wide spectrum of phytogenics, particularly those containing terpenes and organosulfur compounds, have been gaining increasing interest in aquafeeds, due to their growth promoting, antimicrobial, immunostimulant, antioxidant, anti-inflammatory and sedative properties. Although the impact of phytogenics upon fish mucosal immunity has been extensively evaluated, most of the studies fail in addressing the mechanisms underlying their pharmacological effects. Under this context, the set of studies gathered in this thesis aims to provide insights on how fish mucosal tissues are immunomodulated by phytogenics, in particular by the administration of a microencapsulated feed additive composed by garlic essential oil, carvacrol and thymol. A holistic approach integrating both key performance indicators and the transcriptional immune response of three selected mucosal tissues – gill, intestine and skin – was applied in one of the most important marine fish species farmed in the Mediterranean Sea, the gilthead seabream (Sparus aurata). The overall analysis of the results indicated that the dietary supplementation of garlic, carvacrol and thymol promote the gilthead seabream

mucosal innate immunity and the mucus protective capacity, decreasing the mucosal tissues susceptibility to be infested by parasites and colonized by pathogenic bacteria, without compromising somatic growth or microbiota homeostasis. Therefore, the strategy evaluated is an effective and safe tool to be used in functional diets for aquaculture. Besides solving scientific questions, the overall results and added knowledge obtained from this industrial thesis aim to drive the development and consolidation of new nutritional tools that may be used to hamper emergent disease outbreaks related to the growth in intensive production systems and the increasing pressure of climate change.