Cell wall composition in relation to photosynthesis

Abstract

[eng] Photosynthesis is an essential process for plants. To comprehend how diffusive and biochemical CO2 processes involved in photosynthesis occur is of great relevance to understand plant physiology. For decades, photosynthesis was thought to be only limited by stomatal conductance (gs) and biochemistry. However, it is now well-known that mesophyll conductance (gm) is also a crucial trait determining photosynthetic rates in plants subjected to some stresses as well as along land plants’ phylogeny. Although the specific nature of those traits most affecting gm remains unknown, biochemical and structural facts could be involved. Regarding structural elements, it has been demonstrated that leaf anatomical characteristics –particularly, the chloroplasts surface area exposed to intercellular air spaces (Sc/S) and the cell wall thickness (Tcw)– are crucial in determining gm. Additionally, it has been recently described that the bulk modulus of elasticity (ε) also influences gm probably due to cell wall characteristics, such as Tcw and its composition. Mainly compounded by cellulose, hemicelluloses and pectins, recent studies have suggested that cell wall composition could also be of special relevance determining gm and, thus, photosynthesis. However, this relationship remains almost unexplored. The present Thesis is compounded by eight publications which have, as a main idea, to explore the relationship between photosynthesis and cell wall composition. Hence, this Thesis is divided in four sections. In the first one, possible correlations between changes in cell wall composition and gm were explored studying a model plant subjected to water deficit stress. In the second, various crops submitted to contrasting abiotic stresses were studied to determine how modifications in cell wall composition influence gm. In the third, mutant plants were utilized to examine the effect of specific mutations in pectins remodelling enzymes affecting gm. Finally, in the last section, a relationship between photosynthesis and cell wall compositional characteristics was analysed in the most basal land plants lineage. Overall, the obtained results evidence the importance of cell wall composition as a gm determinant, consequently affecting photosynthesis. Along phylogeny, the specific cell wall composition of each land plant lineage also influences Tcw. Under abiotic stress conditions, it has been demonstrated that dynamic and fast modifications occurring in the cell wall composition also promote modifications in other plant functional traits, for instance, leaf water relations, being ε a key parameter. Even though the specific nature of Summary 2 some of these changes varies in a species-specific way, it has been proposed that pectins could be the most relevant cell wall components determining distinct plant functional traits under abiotic stress conditions. Finally, we focused on the current state of those methodologies used to study the cell wall composition in more detail as well as on which are the future perspectives to continue deepening on how cell wall composition influences gm and, thus, photosynthesis.

[cat] La fotosíntesi és un procés imprescindible per les plantes. Entendre com esdevenen els processos difusius i bioquímics del CO2 involucrats en la fotosíntesi té gran rellevància per comprendre la fisiologia vegetal. Tot i que durant dècades es pensava que la fotosíntesi estava únicament limitada per la conductància estomàtica (gs) i per processos bioquímics, actualment es coneix que la conductància del mesòfil (gm) és també un tret crucial determinant les taxes fotosintètiques tant en plantes sotmeses a algun estrès així com al llarg de la filogènia de les plantes terrestres. Malgrat que la naturalesa específica d’aquells factors que més afecten la gm encara no està del tot identificada, elements bioquímics i estructurals poden estar-hi involucrats. Respecte als estructurals, s’ha demostrat que les característiques anatòmiques foliars, particularment la superfície de cloroplasts exposada a espais aeris intercel·lulars (Sc/S) i la gruixa de la paret cel·lular (Tcw), són decisives determinant la gm. A més, recentment s’ha descrit que el mòdul d’elasticitat (ε) també influencia la gm, probablement a causa de característiques de la paret cel·lular tals com la Tcw i la seva composició. Principalment composta per cel·lulosa, hemicel·luloses i pectines, estudis recents han suggerit que la composició de la paret cel·lular també podria tenir especial rellevància determinant la gm i, per tant, la fotosíntesi. Tot i això, aquesta relació ha estat molt poc explorada. La present Tesi està composta per un total de vuit articles que tenen, com a idea principal, explorar la relació entre la fotosíntesi i la composició de la paret cel·lular. Així, aquesta Tesi es troba dividida en quatre seccions. A la primera d’elles, s’exploren les possibles correlacions entre canvis en la composició de la paret cel·lular que afectin la gm estudiant una planta model sotmesa a dèficit hídric. A la segona, se cerquen correlacions entre canvis en la composició de la paret cel·lular que influenciïn la gm havent aclimatat diversos cultius a diferents estressos abiòtics. A la tercera part, s’estudia l’efecte de mutacions específiques en enzims remodeladors de pectines sobre la gm a partir de plantes mutants. Finalment, a la darrera secció s’ha cercat una relació entre la fotosíntesi i les característiques de la composició de la paret cel·lular en el llinatge de plantes terrestres més basal. En conjunt, els resultats obtinguts evidencien la importància de la composició de la paret cel·lular com a factor determinant de la gm i, en conseqüència, de la fotosíntesi. Al llarg de la filogènia, la composició de la paret cel·lular específica de cada grup també influeix la Tcw. Sota condicions d’estrès abiòtic, s’ha demostrat que ocorren Summary 4 modificacions dinàmiques i ràpides en la composició de la paret cel·lular que també promouen canvis en altres trets funcionals, per exemple, les relacions hídriques, essentne ε un paràmetre clau. Tot i que la naturalesa d’alguns d’aquests canvis varia de manera particular segons l’espècie estudiada, es discuteix el potencial de les pectines com a components més rellevants de la paret cel·lular que poden determinar ajustos en distints trets funcionals sota condicions d’estrès abiòtic. Finalment, es comenta quin és l’estat actual de les metodologies emprades per estudiar la composició de la paret cel·lular amb més detall i també quines són les perspectives de futur per tal de continuar aprofundint en l’estudi de com la paret cel·lular influencia la gm i, per tant, la fotosíntesi.

[spa] La fotosíntesis es un proceso imprescindible para las plantas. Entender cómo suceden los procesos difusivos y bioquímicos del CO2 involucrados en la fotosíntesis tiene gran relevancia para comprender la fisiología vegetal. Aunque durante décadas se creía que la fotosíntesis estaba únicamente limitada por la conductancia estomática (gs) y por procesos bioquímicos, actualmente se conoce que la conductancia del mesófilo (gm) es también un rasgo crucial que determina las tasas fotosintéticas tanto en plantas sometidas a algún estrés, así como a lo largo de la filogenia de las plantas terrestres. Aunque la naturaleza específica de aquellas características que más afectan la gm aún no ha sido completamente identificada, elementos bioquímicos y estructurales pueden estar involucrados. En cuanto a los estructurales, se ha demostrado que las características anatómicas foliares, particularmente la superficie de cloroplastos expuesta a espacios aéreos intercelulares (Sc/S) y el grosor de la pared celular (Tcw), son decisivas determinando la gm. Además, recientemente se ha descrito que el módulo de elasticidad (ε) también influye la gm, probablemente debido a características de la pared celular tales como Tcw y su composición. Principalmente compuesta por celulosa, hemicelulosas y pectinas, estudios recientes han sugerido que la composición de la pared celular también podría tener especial relevancia determinando la gm y, por lo tanto, la fotosíntesis. Aun así, esta relación ha sido muy poco explorada. La presente Tesis está compuesta por un total de ocho artículos que tienen, como idea principal, explorar la relación entre la fotosíntesis y la composición de la pared celular. Así, dicha Tesis se encuentra dividida en cuatro secciones. En la primera de ellas, se exploran las posibles correlaciones entre cambios en la composición de la pared celular que afecten la gm estudiando una planta modelo sometida a déficit hídrico. En la segunda, se buscan correlaciones entre cambios de composición de la pared celular que influyan la gm habiendo aclimatado varios cultivos a diferentes estreses abióticos. En la tercera parte, se estudia el efecto de mutaciones específicas en enzimas remoldeadores de pectinas sobre la gm a partir de plantas mutantes. Finalmente, en la última sección se ha buscado una relación entre la fotosíntesis y las características de la composición de la pared celular en el linaje de plantas terrestres más primitivo. En conjunto, los resultados obtenidos evidencian la importancia de la composición de la pared celular como un factor determinante de la gm y, consecuentemente, de la fotosíntesis. A lo largo de la filogenia, la composición de la pared celular específica de Summary 6 cada grupo también influye la Tcw. Bajo condiciones de estrés abiótico, se ha demostrado que ocurren modificaciones dinámicas y rápidas en la composición de la pared celular que también promueven cambios en otros rasgos funcionales, por ejemplo, las relaciones hídricas, siendo ε un parámetro clave. Aunque la naturaleza de algunos de estos cambios varía de manera particular según la especie estudiada, se discute el potencial de las pectinas como componentes más relevantes de la pared celular que pueden determinar ajustes en distintos rasgos funcionales bajo condiciones de estrés abiótico. Finalmente, se comenta cuál es el estado actual de las metodologías usadas para estudiar la composición de la pared celular con más detalle y también cuáles son las perspectivas de futuro para continuar profundizando en el estudio de cómo la pared celular influye la gm y, por lo tanto, la fotosíntesis.