Evolutionary and functional patterns of the mandible and appendicular skeleton in Arvicola (Mammalia: Rodentia

Abstract

Els estudis ontogenètics comparatius entre espècies filogenèticament properes amb diferents tipus de locomoció són essencials per comprendre en quina mesura la funció pot afectar les diferents etapes del desenvolupament d’un organisme i les seves implicacions evolutives. Diversos estudis morfofuncionals sobre l’esquelet de rosegadors han revelat molts trets relacionats amb el tipus de locomoció. No obstant això, pel que fa a les poblacions salvatges, la majoria d’aquests treballs s’ha centrat en individus adults, per la qual cosa es coneix relativament poc sobre fins a quin punt els factors funcionals afecten els patrons de creixement. En aquest sentit, els principals objectius de la present tesi són trobar senyals filogenètics i funcionals en l’ontogènia postnatal de diversos ossos implicats en dues formes específiques de locomoció (cavar i nedar), i determinar en quina mesura les pressions funcionals actuen en aquestes estructures. Amb aquest propòsit, dos representants del gènere Arvicola van ser seleccionats, la rata talpera, A. scherman (fossorial) i la rata d’aigua, A. sapidus (semiaquàtica). Es van determinar els patrons de creixement postnatal de la mandíbula, l’húmer i el fèmur i es van comparar les seves corresponents trajectòries ontogenètiques utilitzant tècniques de morfometria geomètrica basada en punts de referència bidimensionals (mandíbula) o tridimensionals (húmer i fèmur). Per tal d’obtenir models apropiats en 3D dels ossos llargs es va desenvolupar un protocol basat en fotogrametria. A més, per complementar els resultats morfomètrics obtinguts per a l’húmer i el fèmur, es van realitzat anàlisis histològiques de les seccions transversals de les diàfisis. Els resultats van revelar que, en A. scherman i A. sapidus, els tres ossos estudiats van experimentar canvis morfològics considerables durant l’ontogènia postnatal, però amb un patró de variació similar. En la mandíbula, els individus juvenils d’ambdues espècies van mostrar importants canvis de forma en els processos angular i condilar, potser com una adaptació a les noves necessitats alimentàries. En el cas de l’húmer i del fèmur, els animals juvenils van presentar externament ossos més robustos que els adults. Probablement, aquesta és una resposta compensatòria a la primesa de les seves parets corticals i a la porositat intracortical dels ossos per reduir el risc de fractura durant els esforços locomotors inicials. Histològicament, ambdues espècies també van mostrar un patró de variació similar durant l’ontogènia postnatal. En els individus adults es van observar diferències interespecífiques significatives en la mida i la forma de la mandíbula, de l’húmer i del fèmur, així com en les trajectòries alomètriques i fenotípiques postnatals corresponents, probablement a causa de les diferents pressions funcionals exercides sobre aquests ossos. De totes les estructures analitzades, l’húmer va presentar els canvis de forma més marcats durant el creixement, així com les majors alteracions microanatòmiques, coincidint amb el paper preponderant que exerceix aquest os en l’activitat excavadora. Relacionat amb l’excavació, les rates talperes en comparació amb A. sapidus, van mostrar: en la mandíbula, ramus més compacte i una curvatura més pronunciada del procés angular; en l’húmer, crestes epicondília i deltoidal més expandides; i en el fèmur, un tercer trocànter i un trocànter menor més amples i una major robustesa òssia. En relació amb la natació, el fèmur de A. sapidus va mostrar, respecte al d’A. scherman, un lleuger augment del trocànter major, la qual cosa representaria una resposta adaptativa per millorar la propulsió a través de l’aigua. Segons los resultats aquí obtinguts, es conclou que el tipus de locomoció és un modelador important de les trajectòries ontogenètiques de la mandíbula, l’húmer i el fèmur en Arvicola. D’aquí es desprèn que la funció té el potencial d’afectar l’evolució morfològica d’aquests ossos en induir canvis en els seus respectius patrons de creixement.

Los estudios ontogenéticos comparativos entre especies filogenéticamente próximas con diferentes tipos de locomoción son esenciales para comprender en qué medida la función puede afectar las diferentes etapas del desarrollo de un organismo y sus implicaciones evolutivas. Varios estudios morfofuncionales sobre el esqueleto de roedores han revelado muchas características relacionadas con el tipo de locomoción. Sin embargo, en lo que respecta a las poblaciones salvajes, la mayoría de estos trabajos se han centrado en individuos adultos, de modo que se sabe relativamente poco sobre hasta qué punto ciertos factores funcionales alteran los patrones de crecimiento. En este sentido, los principales objetivos de la presente tesis son encontrar señales filogenéticas y funcionales en la ontogenia posnatal de varios huesos implicados en dos modos específicos de locomoción (cavar y nadar), y determinar en qué medida las presiones funcionales actúan sobre estas estructuras. Con este propósito, se seleccionaron dos representantes del género Arvicola: la rata topera, A. scherman (fosorial) y la rata de agua, A. sapidus (semiacuática). Se determinaron los patrones de crecimiento postnatal de la mandíbula, el húmero y el fémur y se compararon sus correspondientes trayectorias ontogenéticas utilizando morfometría geométrica basada en puntos de referencia bidimensionales (mandíbula) o tridimensionales (húmero y fémur). Para obtener modelos apropiados en 3D de los huesos largos se generó e implementó un protocolo basado en fotogrametría. Además, para complementar los resultados morfométricos obtenidos para el húmero y el fémur, se realizaron análisis histológicos de secciones transversales de las diáfisis. Los resultados revelaron que, en A. scherman y A. sapidus, los tres huesos estudiados sufrieron cambios morfológicos considerables durante la ontogenia postnatal, pero con un patrón de variación similar. En la mandíbula, los individuos juveniles de ambas especies mostraron importantes cambios de forma en los procesos angular y condilar, debido posiblemente a una adaptación a las nuevas necesidades alimentarias. En el caso del húmero y del fémur, los animales juveniles presentaron externamente huesos más robustos que los adultos. Probablemente, esta es una respuesta compensatoria a la delgadez de sus paredes corticales y a la porosidad intracortical de los huesos para reducir el riesgo de fractura durante los esfuerzos locomotores iniciales. Histológicamente, las dos especies también mostraron un patrón de variación similar durante la ontogenia postnatal. En los especímenes adultos se observaron diferencias interespecíficas significativas en el tamaño y la forma de la mandíbula, del húmero y del fémur, así como en las trayectorias alométricas y fenotípicas posnatales correspondientes, probablemente debido a las diferentes presiones funcionales ejercidas sobre estos huesos. De todas las estructuras analizadas, el húmero presentó los cambios de forma más marcados durante el crecimiento, así como las mayores alteraciones microanatómicas, coincidiendo con el papel preponderante que desempeña este hueso en la actividad excavadora. Relacionado con la excavación, las ratas toperas en comparación con A. sapidus, mostraron: en la mandíbula, ramus más compacto y una curvatura más pronunciada del proceso angular; en el húmero, crestas epicóndilar y deltoidea más expandidas; y en el fémur, un tercer trocánter y un trocánter menor más anchos, y una mayor robustez ósea. En relación con la natación, el fémur de A. sapidus mostró, respecto al de A. scherman, un ligero aumento del trocánter mayor, lo que representaría una respuesta adaptativa para mejorar la propulsión en el agua. Según los resultados aquí obtenidos, se concluye que en Arvicola el tipo de locomoción es un modelador importante de las trayectorias ontogenéticas de la mandíbula, el húmero y el fémur. De aquí se desprende que la función tiene el potencial de afectar la evolución morfológica de estos huesos al inducir cambios en sus respectivos patrones de crecimiento.

Comparative ontogenetic studies between phylogenetically close species with different types of locomotion are essential to understand to which extent function can affect the different stages of development of an organism and its evolutionary implications. Several morpho-functional studies on the skeleton of rodents have reported many traits related to the mode of locomotion. Nevertheless, as regard to wild populations, most of these works are focused on adult individuals so that the extent to which functional factors affect the growth patterns is relatively poorly known. With this in mind, the main aims of the present thesis are to find phylogenetic and functional signals in the postnatal ontogeny of several bones involved in two specific modes of locomotion (digging and swimming), and to ascertain to which extent the functional pressures act in these structures. For this purpose, two representatives of the genus Arvicola were selected, the montane water vole, A. scherman (fossorial) and the Southwestern water vole A. sapidus (semiaquatic). The postweaning growth patterns of the mandible, humerus and femur has been determined and their corresponding ontogenetic trajectories compared by using two-dimensional (mandible) or three-dimensional (humerus and femur) landmarks-based geometric morphometrics. To obtain appropriate 3D models of the limb long bones a protocol based on photogrammetry is proposed. Additionally, to complement the morphometric results obtained for the humerus and the femur, histological analyses of their midshaft cross-sections has been performed. Results revealed that, in A. scherman and A. sapidus, the three bones studied underwent considerable morphological changes during the postweaning ontogeny but with a similar variation pattern. In the mandible, the juvenile individuals of both species showed important shape changes in the angular and condylar processes, maybe to an adaptation to the new food needs. In the case of the humerus and femur, juvenile voles showed externally more robust bones than adult ones. Likely, this is a compensatory response to their thin cortical walls and intracortical porosity of the cortex to reduce the fracture risk during initial locomotor efforts. Histologically, both species also showed a similar variation pattern of the cortex during postweaning ontogeny. Significant interspecific differences were observed in the mandible, humerus, and femur size and shape of adult specimens, as well as in the corresponding postnatal allometric and phenotypic trajectories, probably because of different functional pressures exerted on these bones. Of all structures analysed, the humerus showed the most marked shape changes during growth, as well as greater microanatomical alterations, coinciding with the preponderant role it plays in the digging activity. Important differences in the shape of the adult bones between taxa were also found, particularly in the muscle insertion zones. In comparison to A. sapidus, fossorial water voles showed: in the mandible, more compact ramus, and more pronounced curvature of the angular process; in the humerus, more expanded epicondylar and deltoid crests; and in the femur, a wider third and lesser trochanters, and greater bone robustness. These characteristics are similar to those described for other fossorial mammals, namely scratch-digger species, and are associated with burrowing. In relation to swimming, the femur of A. sapidus displayed a slight increase of the greater trochanter than that of A. scherman, which is seemingly an adaptive response for enhancing propulsion through the water. In the light of the results obtained here, it is concluded that the locomotion type is an important modeler of the ontogenetic trajectories of the mandible, humerus, and femur in Arvicola. Accordingly, this indicates that function has the potential to affect morphological evolution of these bones by inducing changes in their respective growth patterns.