Evolutionary and plastic responses to global warming in jackdaws

Abstract

L'escalfament global altera els ecosistemes i posa en perill la persistència de les espècies, provocant l'extinció de centenars d'espècies d'ocells. Per tant, el potencial que tenen les poblacions per adaptar-se a ambients que canvien dràsticament és una qüestió clau en ecologia evolutiva. Les decisions comportamentals, com per exemple quan o a on criar, representen respostes ràpides i estretament lligades a la 'fitness' dels individus. L'avançament en l'època de cria per adequar-se als canvis de temperatura és una resposta àmpliament coneguda dels animals a l'escalfament global. No obstant, encara no està del tot clar en quina mesura aquestes respostes són adaptatives ni si reflecteixen microevolució, plasticitat o una combinació de les dues, dificultant la capacitat de predir la persistència de les espècies. Quantificar la contribució relativa d'aquests mecanismes és crucial per comprendre el potencial de les poblacions per adequar-se al canvi climàtic i preveure les tendències demogràfiques en el futur. Les estratègies vitals de les espècies poden determinar la contribució d'aquests mecanismes. Les espècies amb temps de generació curt faciliten que es produeixin canvis evolutius més ràpids a través de la selecció natural. Per contra, els canvis ambientals dràstics poden dificultar l'adaptació en animals amb temps de generació més llargs que mostren respostes evolutives lentes a la selecció. Per tant, les respostes comportamentals plàstiques i ràpides poden servir com a mecanisme clau per evitar la maladaptació en espècies de vida lenta. Tot i que l'època de reproducció s'ha investigat àmpliament en petits ocells passeriformes, el coneixement de les respostes al canvi climàtic és limitat per a espècies amb esperances de vida llargues i alta tendència a la innovació. En aquesta tesi, abordo aquest 'gap' amb les gralles (Corvus monedula), un còrvid reconegut per la seva excepcional flexibilitat comportamental per respondre de manera efectiva als canvis ambientals. La tesi consta de cinc capítols. Al Capítol 1, introdueixo els enfocs aplicats per quantificar la plasticitat i la microevolució en poblacions naturals, presento l'espècie i el sistema d'estudi, i dóno una visió general dels objectius de la tesi. Al Capítol 2, presento un protocol desenvolupat per sexar molecularment mitjançant el genotipatge dels individus. El mètode es basa en la identificació de dos SNPs únics en regions no homòlogues dels cromosomes sexuals. Al Capítol 3, utilitzo el sexe genèticament assignat per construir un 'pedigree' per estimar l'heretabilitat en l'època de cria, utilitzant dades a llarg termini de regions al Nord i al Sud de la distribució de l'espècie a Europa. Mostro que l'avançament en la data de posta durant anys més càlids és una resposta altament plàstica i adaptativa. No obstant, detecto diferències remarcables en les tendències de la fenologia reproductiva entre les regions, que reflectirien variacions en la heretabilitat del tret. Al Capítol 4, repasso el paper de l'ambient social en l'evolució i fins a quin punt les decisions d'individus estretament relacionats podrien afectar les estimacions de heretabilitat i els patrons de plasticitat. Finalment, al Capítol 5, discuteixo els principals resultats de la tesi, aprofundint en el paper de la plasticitat en reduir o promoure l'evolució, interpretant el contrast potencial evolutiu i de patrons fenològics entre poblacions de la mateixa espècie. En conjunt, aquests resultats demostren que, tot i que la plasticitat en el comportament pot ser crucial per adequar-se de manera efectiva l'escalfament global i garantir la persistència de les poblacions, la selecció natural encara pot jugar un paper important en reduir la maladaptació a llarg termini, fins i tot en animals amb cervell gran i de vida llarga.

El calentamiento global altera los ecosistemas y pone en peligro la persistencia de las especies, provocando la extinción de cientos de especies de aves. Por lo tanto, el potencial que tienen las poblaciones para adaptarse a ambientes que cambian drásticamente es una cuestión clave en ecología evolutiva. Las decisiones comportamentales, como cuándo y dónde criar, representan respuestas rápidas y estrechamente ligadas a la 'fitness' de los individuos. El adelanto en la época de cría para adecuarse a los cambios de temperatura es una respuesta ampliamente conocida de los animales al calentamiento global. Sin embargo, aún no está del todo claro en qué medida estas respuestas son adaptativas ni si reflejan microevolución, plasticidad o una combinación de ambas, dificultando la capacidad de predecir la persistencia de las especies. Cuantificar la contribución relativa de estos mecanismos es crucial para comprender el potencial de las poblaciones para adecuarse al cambio climático y prever las tendencias demográficas en el futuro. Las estrategias vitales de las especies pueden determinar la contribución de estos mecanismos. Las especies con tiempo de generación corto facilitan cambios evolutivos más rápidos a través de la selección natural. Por contra, los cambios ambientales drásticos pueden dificultar la adaptación en animales con tiempos de generación más largos que muestran respuestas evolutivas lentas a la selección. Por lo tanto, las respuestas comportamentales plásticas y rápidas pueden servir como mecanismo clave para evitar la maladaptación en especies de vida lenta. Aunque la época de reproducción se ha investigado ampliamente en pequeñas aves paseriformes, el conocimiento de las respuestas al cambio climático es limitado para especies con esperanzas de vida largas y alta tendencia a la innovación. En esta tesis, abordo este 'gap' con las grajillas (Corvus monedula), un còrvido reconocido por su excepcional flexibilidad comportamental para responder de manera efectiva a los cambios ambientales. La tesis consta de cinco capítulos. En el Capítulo 1, introduzco los enfoques aplicados para cuantificar la plasticidad y la microevolución en poblaciones naturales, presento la especie y el sistema de estudio, y doy una visión general de los objetivos de la tesis. En el Capítulo 2, presento un protocolo desarrollado para determinar el sexo molecularmente mediante el genotipado de los individuos. El método se basa en la identificación de dos SNPs únicos en regiones no homólogas de los cromosomas sexuales. En el Capítulo 3, utilizo el sexo genéticamente asignado para construir un 'pedigree' y estimar la heredabilidad en la época de cría, utilizando datos a largo plazo de regiones en el Norte y en el Sur de la distribución de la especie en Europa. Muestro que el adelanto en la fecha de puesta durante años más cálidos es una respuesta altamente plástica y adaptativa. Sin embargo, detecto diferencias notables en las tendencias de la fenología reproductiva entre las regiones, que podrían reflejar variaciones en la heredabilidad del rasgo. En el Capítulo 4, reviso el papel del ambiente social en la evolución y en qué medida las decisiones de individuos estrechamente relacionados podrían afectar las estimaciones de heredabilidad y los patrones de plasticidad. Finalmente, en el Capítulo 5, discuto los principales resultados de la tesis, profundizando en el papel de la plasticidad en reducir o promover la evolución, e interpretando el potencial contraste evolutivo y de patrones fenológicos entre poblaciones de la misma especie. En conjunto, estos resultados demuestran que, aunque la plasticidad en el comportamiento puede ser crucial para adaptarse de manera efectiva al calentamiento global y garantizar la persistencia de las poblaciones, la selección natural aún puede desempeñar un papel importante en reducir la maladaptación a largo plazo, incluso en animales con cerebro grande y vida larga.

Global warming disrupts ecosystems and threats species persistence, leading to the extinction of hundreds of bird species. Thus, the potential of populations to adapt to drastically changing environments is a key question in evolutionary ecology. Behavioural decisions, such as when and where to breed, represent rapid responses closely linked to individual fitness. Advancing the timing of breeding to track changes in temperature is a well-known response of animals to global warming. However, it remains generally unclear the extent to which such responses are adaptive and whether they reflect microevolution, plasticity, or both, hindering our ability to predict species persistence. Quantifying the relative contribution of these mechanisms is crucial for understanding the potential of populations to track global warming and hence forecast their future demographic trends. Life-history strategies of species may shape the contribution of these mechanisms. Species with short generation times facilitate faster evolutionary changes by natural selection. In contrast, drastic environmental changes may challenge adaptation in animals with long generation times that exhibit slow evolutionary responses to selection. Thus, rapid behavioural plastic responses may serve as a key mechanism for slow-lived species to avoid maladaptation. While there has been extensive research on reproductive timing in small passerines, our understanding of climate change responses remains limited for species with long lifespans and a high propensity for innovation. Here, I address this gap in jackdaws (Corvus monedula), a corvid renowned for its exceptional behavioural flexibility to effectively respond to environmental changes. The thesis comprises five chapters. In Chapter 1, I introduce the approaches applied to quantify plasticity and microevolution in natural populations, I present the studied species and system, and I give an overview of the approaches and objectives of the thesis. In Chapter 2, I present a protocol developed for molecular sexing through individual genotyping. The method is based on the identification of two unique SNP loci located within non-homologous regions of sexual chromosomes. In Chapter 3, I use the genetic sex assignments to construct a pedigree for estimating heritability in the timing of breeding, using long-term data from regions in the North and South of the species distribution in Europe. I show that the advancement in egg-laying during warmer years is a highly plastic and adaptive response. However, I detect notable differences in breeding phenology trends between regions, which could reflect variations in the heritability of the life-history trait. In Chapter 4, I review the role of the social environment in evolution and to what extent decisions from closely related individuals could impact heritability estimates and plasticity patterns. Finally in Chapter 5, I discuss the main findings of the thesis, further recognising the role of plasticity in hindering or promoting evolution, and interpretating the contrasting evolutionary potential and phenological patterns among populations within species. Overall, these results demonstrate that although behavioural plasticity may be crucial in effectively tracking global warming and ensuring population persistence, natural selection can still play an important role in reducing maladaptation in the long-term, even in big-brained and long-lived animals.