Ecological segregation in allochronic populations of storm-petrels

Abstract

[eng] Divergence in reproductive timing, known as allochrony, is an evolutionary process that in some cases has led to sympatric speciation. However, the mechanisms that could drive the existence of allochrony (e.g., environmental variability), and the role of the ecological adaptations to different seasons in the process of speciation are less known. Further, considering that several allochronic species of birds are threatened, it is important to improve our understanding of their ecology and their management and protection. Our work assessed whether seasonal allochrony has led to phenotypic and ecological differentiation and identified the environmental factors favoring it in Northern storm-petrels (Hydrobatidae). First, considering that a key aspect in the study of allochrony is a good understanding of the species’ phenology, we assessed breeding phenology using several approaches (e.g. nest monitorin or deployment of geolocators). This included an evaluation of whether brood patch scoring serves as a reliable method for describing phenology in allochronic populations. Second, to understand the role of body size in the seasonal adaptations to the environmental temperature, we assessed whether Bergmann’s rule was met across all allochronic species and populations of Northern storm-petrels. Third, to assess the role of other ecological adaptations to the environment, we focused on two contrasting systems of allochronic storm petrels, whose genetic differentiation have been well stablished but there is little knowledge on their ecological differentiation. In the first system, comprising the spring-breeding (hot season) and autumn-breeding (cool season) populations of the Cape Verde storm-petrel (Hydrobates jabejabe), which breed in Cabo Verde within the Eastern Tropical Atlantic, minimal genetic differentiation exists between them. In the second system, the summer- breeding Townsend’s storm-petrel (Hydrobates socorroensis) and the winter- breeding

Ainley’s storm-petrel (Hydrobates cheimnomnestes), which breed in Guadalupe Island within the subtropical Mexican Pacific, allochrony has led to a relevant genetic differentiation and they are regarded as sister species. For both systems, we compared the spatial ecology using GPS (for the breeding season) and geolocators (for the non-breeding season), and trophic ecology using isotopes between the allochronic populations. Overall, we found a greater ecological differentiation between populations with a greater genetic differentiation than in those with little differentiation. That is, body size and all the explored axes of the ecological niche were more differentiated between allochronic populations in Guadalupe than in Cabo Verde. Regarding factors promoting allochrony and differentiation between populations, we found that Guadalupe shows a more pronounced temporal variation in marine productivity and night length compared to Cabo Verde. This implies that differentiation is more likely to occur within highly seasonal systems, encompassing variables such as air temperature, night length and oceanic productivity. These conditions favour reproductive isolation between populations, thereby facilitating differentiation and, ultimately, speciation. In addition, our research revealed that individuals from the allochronic populations of Guadalupe visited previously unrecognized and primarily non-overlaping areas during both, the breeding and the non-breeding periods. This discovery brings new challenges to the management of the waters between United States and México. Further research is needed in other allochronic organisms, such as mice and fishes, to ascertain whether phenotypic, ecological, physiological and genetic differentiation among allochronic populations co-vary with the intensity of the seasonality and the allochronic speciation process.

[cat] La divergència en el temps reproductiu, coneguda com al·locronia, és un procés evolutiu que en alguns casos ha donat lloc a l'especiació simpàtrica. No obstant això, els mecanismes que podrien impulsar l'existència de l'al·locronia (per exemple, la variabilitat ambiental) i el paper de les adaptacions ecològiques a les diferents estacions en el procés d'especiació són menys coneguts. A més, tenint en compte que diverses espècies al·locròniques d'ocells estan amenaçades, és important millorar la nostra comprensió de la seva ecologia i la seva gestió i protecció. El nostre treball va avaluar si l'al·locronia estacional ha donat lloc a una diferenciació fenotípica i ecològica i va identificar els factors ambientals que l'afavoreixen en els ocells de tempesta del nord (Hydrobatidae). En primer lloc, tenint en compte que un aspecte clau en l'estudi de l'al·locronia és una bona comprensió de la fenologia de l'espècie, vam avaluar la fenologia de la reproducció mitjançant diversos enfocaments (per exemple, monitorització de nius o desplegament de geolocalitzadors). Això va incloure una avaluació de si la puntuació del pegat de cria serveix com a mètode fiable per descriure la fenologia en poblacions al·locròniques. En segon lloc, per entendre el paper de la mida corporal en les adaptacions estacionals a la temperatura ambiental, vam avaluar si la regla de Bergmann es va complir en totes les espècies i poblacions al·locròniques de petrels de tempesta del nord. En tercer lloc, per avaluar el paper d'altres adaptacions ecològiques al medi, ens hem centrat en dos sistemes contrastats de petrels de tempestes al·locròniques, la diferenciació genètica dels quals està ben establerta però hi ha poc coneixement sobre la seva diferenciació ecològica. En el primer sistema, que inclou les poblacions de reproducció de primavera (estació calorosa) i de reproducció de tardor (estació freda) del ocell d’ tempesta de Cap Verd (Hydrobates jabejabe), que cria a Cap Verd dins de l'Atlàntic tropical oriental, hi ha una

diferenciació genètica mínima. entre ells. En el segon sistema, el ocell d’ de Townsend que es reprodueix a l'estiu (Hydrobates socorroensis) i el ocell d’ d'Ainley que es reprodueix a l'hivern (Hydrobates cheimnomnestes), que es reprodueixen a l'illa de Guadalupe dins del Pacífic mexicà subtropical, l'al·locronia ha donat lloc a una diferenciació genètica rellevant. i es consideren espècies germanes. Per a ambdós sistemes, es va comparar l'ecologia espacial mitjançant GPS (per a l'època de reproducció) i geolocalitzadors (per a l'època no reproductiva), i l'ecologia tròfica mitjançant isòtops entre les poblacions al·locròniques. En conjunt, hem trobat una major diferenciació ecològica entre poblacions amb una major diferenciació genètica que en aquelles amb poca diferenciació. És a dir, la mida corporal i tots els eixos explorats del nínxol ecològic estaven més diferenciats entre poblacions al·locròniques a Guadalupe que a Cap Verd. Pel que fa als factors que promouen l'al·locronia i la diferenciació entre poblacions, vam trobar que Guadalupe mostra una variació temporal més pronunciada en la productivitat marina i la durada nocturna en comparació amb Cap Verd. Això implica que és més probable que la diferenciació es produeixi en sistemes altament estacionals, que inclouen variables com la temperatura de l'aire, la durada de la nit i la productivitat oceànica. Aquestes condicions afavoreixen l'aïllament reproductiu entre poblacions, facilitant així la diferenciació i, en definitiva, l'especiació. A més, la nostra investigació va revelar que els individus de les poblacions al·locròniques de Guadalupe van visitar zones abans no reconegudes i principalment no superposades durant els períodes de reproducció i no reproducció. Aquest descobriment comporta nous reptes per a la gestió de les aigües entre els Estats Units i Mèxic. Es necessiten més investigacions en altres organismes al·locrònics, com ara ratolins i peixos, per determinar si la diferenciació fenotípica, ecològica, fisiològica i genètica entre les poblacions al·locròniques covaria amb la intensitat de l'estacionalitat i el procés d'especiació al·locrònica.