Species interactions, ecosystem functioning and the resilience of marine vegetated ecosystems in a global change era

Abstract

[eng] Human domination of Earth’s Systems is transforming life at a planetary scale. A plethora of anthropogenic pressures disrupt environmental conditions, degrading ecosystem functioning and posing unprecedented threats to global biodiversity and human life support systems. In this context of global anthropogenic change, acquiring accurate ecological knowledge is crucial for identifying warning indicators and ecosystem tolerance limits. Such knowledge can inform ecosystem managers and aid in mitigating stressors at local and/or regional scales that further fuel this global change. Marine vegetated ecosystems, including seagrass meadows and macroalgal forests, rank among the most productive habitats on Earth. They support a significant portion of the world’s biodiversity and fisheries while contributing to carbon sequestration. However, these ecosystems face severe threats from global change, which vary according to their tolerance limits and eventually shape their vulnerability against human pressures. In addition, macrophyte ecosystems often exhibit nonlinear responses to stress, including abrupt and catastrophic shifts. These inherent ecosystem properties further complicate predictions about their resistance and resilience (and, therefore, their management), making these systems excellent models for assessing the effects of global change in nature. In this thesis, I focus on key ecological mechanisms that shape the functioning and resilience of marine macrophytes and explore their interactions with herbivores under various global-change-related stressors, such as eutrophication, overfishing, or tropicalization. Specifically, I investigate (i) seagrass responses to cope with light limitation, (ii) how species-specific attributes allow seagrasses to colonize distinct depth ranges on a global scale, (iii) the influence of abiotic and biotic factors in shaping ecological contexts and thus macrophytes vulnerability to herbivory, and (iv) how mixed-shoaling behaviours between range-extending and native herbivorous fishes influence their specific foraging activity and efficiency in the tropicalized environments of the eastern Mediterranean Sea.

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The first results in this thesis emphasize the importance of physiological photo-acclimatization for macrophyte resistance and recovery (i.e., resilience) against light limitation. While such acclimatization can reduce minimum light requirements, only self-facilitation mechanisms alleviating mortality rates lead to bistability in seagrass meadows. Secondly, the species-specific ability of seagrasses to persist across depth ranges depends on their acclimatization potential in key physiological, morphological, and structural traits, regardless of species size or functional group. Third, plant-herbivore interactions in marine macrophyte ecosystems are mediated by an array of endogenous and exogenous factors of biotic and abiotic nature. These factors include the identity of both biotic interactors, herbivore size, or the fear imposed by predators, and the nutrients, temperature, and depth conditions. Lastly, the global redistribution of tropical and warm-adapted species results in novel species interactions in temperate environments. In the eastern Mediterranean, range-extending herbivorous fish species engaged more in mixed-species shoaling behaviours, forming larger groups and increasing their foraging activity and efficiency. In contrast, native Mediterranean herbivores do not exhibit that ability to shoal in mixed-species groups nor obtain such foraging benefits. Overall, this thesis focuses on species features and ecological contexts to understand how species and marine vegetated ecosystems cope and respond to stressors of human origin. This thesis highlights (i) the role of species-specific acclimatization capacities of marine macrophytes in shaping their vulnerability to anthropogenic impacts degrading water quality, especially at their deep limits, (ii) the highly species-specific and context-specific vulnerability of macrophyte communities to herbivory, and (iii) that the mixed-species shoaling behaviour of range-extending species with temperate species results in a mechanism that partially explains the enormous herbivory pressures experienced by macrophytes in tropicalized reefs. Consequently, management at local scales is critical for maintaining healthy and resilient macrophyte ecosystems in the face of global anthropogenic pressures.

[spa] La dominación humana sobre los Sistemas Terrestres está transformando la vida a escala planetaria. Un sinfín de presiones antropogénicas perturban las condiciones ambientales, degradando el funcionamiento de los ecosistemas, poniendo bajo seria amenaza la biodiversidad global y los sistemas que soportan la vida humana. En este contexto de cambio global antropogénico, adquirir conocimientos ecológicos precisos resulta imprescindible para identificar indicadores de alarma y límites de tolerancia de los ecosistemas. Este conocimiento puede informar a gestores ambientales y ecosistémicos, ayudando a mitigar impactos a escala local y/o regional que retroalimentan el cambio global. Los ecosistemas marinos dominados por vegetación, incluyendo praderas de fanerógamas y bosques de macroalgas, se sitúan entre los hábitats más productivos del planeta. Estos sistemas sustentan una proporción significativa de la biodiversidad y las pesquerías globales a la vez que contribuyen al secuestro de carbono. No obstante, también sufren amenazas severas derivadas del cambio global que varían de acuerdo a sus límites de tolerancia y dan lugar a diferentes vulnerabilidades ante dichas presiones. Además, los sistemas de macrófitos marinos exhiben habitualmente respuestas no lineales al estrés, incluyendo transiciones abruptas y catastróficas hacia estados alternativos. Estas dinámicas dificultan aún más las predicciones acerca de su resistencia y resiliencia (y, por tanto, su gestión), convirtiendo estos sistemas en modelos excelentes para evaluar los efectos del cambio global en la naturaleza. En esta tesis estudio mecanismos ecológicos clave que dan forma al funcionamiento y la resiliencia de los ecosistemas de macrófitos marinos, a la vez que exploro sus interacciones con herbívoros, ante factores de estrés relacionado con el cambio global que incluyen, la eutrofización, la sobrepesca, el calentamiento de las aguas marinas o la tropicalización. Específicamente, aquí investigo (i) las respuestas de las plantas marinas para hacer frente a la limitación lumínica, (ii) cómo los atributos específicos de las fanerógamas les permiten colonizar distintos rangos de

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profundidad a escala global, (iii) la influencia de factores abióticos y bióticos sobre los contextos ecológicos que moldean la vulnerabilidad de los macrófitos al herbivorismo, y (iv) cómo los comportamientos de formación de bancos mixtos entre especies de peces herbívoros tropicales y nativos influencian su actividad y eficiencia de forrajeo en los ambientes tropicalizados del este del Mar Mediterráneo. En primer lugar, esta tesis enfatiza la relevancia de la foto-aclimatación fisiológica para la resistencia y recuperación (i.e., resiliencia) de los macrófitos marinos ante la limitación lumínica. Mientras la capacidad fotoaclimatativa puede reducir los requerimientos específicos mínimos de luz, sólo los mecanismos de facilitación densodependientes dan lugar a biestabilidad de las praderas marinas. En segundo lugar, la habilidad específica de cada especie de fanerógamas para persistir a través de los rangos de profundidad depende de su potencial de aclimatación en rasgos fisiológicos, morfológicos y estructurales clave, con independencia de su talla o grupo funcional. En tercer lugar, una amplia gama de factores endógenos y exógenos de naturaleza abiótica y biótica median las interacciones planta-herbívoro en los ecosistemas de macrófitos marinos. Estos factores incluyen la identidad de ambos interactores bióticos, el tamaño del herbívoro o el miedo impuesto por los depredadores, así como las condiciones de nutrientes, temperatura y profundidad. Por último, la redistribución global de especies tropicales y adaptadas a ambientes cálidos resulta en nuevas interacciones entre especies en ambientes otrora templados. En la cuenca este del Mediterráneo, las especies de peces herbívoros tropicales que están extendiendo su rango se asociaron más activamente en bancos mixtos, formando bancos más grandes e incrementando su actividad y eficiencia de forrajeo. En cambio, las especies nativas mediterráneas no exhibieron tales habilidades para agregarse en bancos mixtos ni obtuvieron dichos beneficios de forrajeo. Esta tesis se centra en los atributos de las especies y las características de los contextos ecológicos para entender cómo las especies y los ecosistemas marinos vegetados lidian y responden ante diversas presiones antropogénicas. Esta tesis ensalza (i) el rol de las capacidades de aclimatación específica de las especies de macrófitos marinos en moldear su vulnerabilidad ante los impactos antropogénicos

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que degradan la calidad del agua, especialmente en sus límites profundos, (ii) la vulnerabilidad altamente específica y dependiente del contexto de las comunidades de macrófitos marinos al herbivorismo, y (iii) que los comportamientos de agregación en bancos mixtos de las especies de peces conejo tropicales resultaron en un mecanismo que explica, parcialmente, la enorme presión de herbivorismo experimentada por los macrófitos marinos en los arrecifes tropicalizados del Mediterráneo oriental. En consecuencia, la gestión a escala local es crítica para mantener la salud y la resiliencia de los ecosistemas dominados por vegetación marina frente al avance del cambio global.