Solitary bees in a changing world: Sublethal effects of pesticide exposure and climate change on the solitary bee Osmia cornuta

Abstract

L'ús intensiu de plaguicides és un dels principals components del declivi de les poblacions d'abelles en les darreres dècades. En ambients agrícoles, el pol·len i el nèctar de les flors sovint contenen residus de combinacions de plaguicides. Tot i que aquestes combinacions solen trobar-se a concentracions baixes que no s'espera que causin efectes letals, els seus possibles efectes subletals són poc coneguts. A més de l’exposició a plaguicides, les poblacions d’abelles es veuen afectades per altres estressors, com el canvi climàtic, la malnutrició i els enemics naturals, que poden interactuar entre sí. Aquesta tesi investiga com les barreges de plaguicides a nivells subletals afecten les poblacions d'abelles solitàries en quant al seu comportament de nidificació, èxit reproductiu i dinàmica poblacional. També avalua si l'exposició al canvi climàtic pot augmentar la sensibilitat de les abelles als plaguicides. Utilitzem l'abella solitària Osmia cornuta com a espècie model.

En primer lloc, vam avaluar si les aplicacions de fungicides combinats amb nivells subletals d'insecticida, influïen en el comportament de nidificació de femelles marcades individualment i alliberades en gàbies de semi-camp. Vam monitorar l'activitat de nidificació, la supervivència i la producció de descendència abans i després de les aplicacions. Ni el comportament de nidificació ni l'èxit reproductiu es van veure afectats en abelles exposades al fungicida o a l’insecticida per separat. En canvi, les abelles exposades a la barreja van patir una reducció en l’activitat de recol·lecció, una disminució en el temps de deposició de pol·len, i dificultats per reconèixer el niu. Aquestes alteracions van provocar una disminució de les taxes d'aprovisionament i de la producció de descendència.

En segon lloc, vam avaluar si l'exposició de femelles pre-nidificants a nivells subletals de barreges fungicida-insecticida afectava la seva capacitat d’establir un niu, la seva fecunditat i la dinàmica de la població. Femelles recentment emergides van ser exposades oralment a concentracions específiques de plaguicides, marcades individualment i alliberades en gàbies de semi-camp. L'exposició al fungicida o l’insecticida per separat no va afectar l'activitat de nidificació ni l'èxit reproductiu, i va permetre un creixement positiu de la població. En canvi, la co-exposició als dos compostos va reduir la capacitat de les femelles d’establir-se, el període de nidificació i la fecunditat, provocant un creixement negatiu de la població. En tercer lloc, vam examinar els efectes combinats de l'exposició a escenaris realistes d'augment de temperatura durant l'hivern i dosis subletals d'un insecticida sobre la resposta fototàctica, el comportament alimentari i la longevitat de les femelles al laboratori. Les temperatures hivernals més càlides, per sí soles, no van afectar la supervivència, però van provocar una major pèrdua de pes corporal i una reducció de la longevitat dels adults. L'exposició a l'insecticida va reduir la resposta fototàctica, el consum de xarop i la longevitat. Aquests efectes es van agreujar sinèrgicament en les abelles exposades a escenaris hivernals de canvi climàtic. Els nostres resultats demostren que les abelles exposades a hiverns càlids són més sensibles als insecticides.

La gran majoria de les espècies d'abelles són solitàries. Amb tot, la major part del coneixement sobre com els plaguicides afecten les abelles prové d'estudis amb una espècie altament social, l'abella de la mel. Aquesta tesi millora la nostra comprensió sobre com les barreges de plaguicides i la interacció entre l'exposició a plaguicides i el canvi climàtic afecten les poblacions d'abelles solitàries. Els nostres resultats són rellevants en el context global de declivi dels pol·linitzadors i tenen implicacions importants per a la regulació dels plaguicides. Els programes d’avaluació de risc haurien de considerar l'exposició a diversos compostos i combinacions d'estressors, i incloure proves per detectar efectes subletals en condicions semi-camp i camp en abelles solitàries.

El uso intensivo de plaguicidas es una de las principales componentes de los declives de abejas en las últimas décadas. En ambientes agrícolas, el polen y el néctar de las flores suelen contener combinaciones de residuos de múltiples plaguicidas. Aunque estas combinaciones generalmente se encuentran a concentraciones bajas que no se espera que causen efectos letales, sus posibles efectos subletales son poco conocidos. Además de la exposición a plaguicidas, las poblaciones de abejas se enfrentan a otros estresores, como el cambio climático, la malnutrición y los enemigos naturales, que pueden interactuar entre sí. Esta tesis investiga cómo las mezclas de plaguicidas a niveles subletales afectan las poblaciones de abejas solitarias en relación a su comportamiento de nidificación, éxito reproductivo y dinámica poblacional. También evalúa si la exposición al cambio climático aumenta la sensibilidad de las abejas a los plaguicidas. Utilizamos a la abeja solitaria Osmia cornuta como especie modelo.

En primer lugar, evaluamos si aplicaciones de fungicidas combinados con niveles subletales de insecticida, influían en el comportamiento de nidificación de hembras marcadas individualmente y liberadas en jaulas de semi-campo. Monitorizamos la actividad de nidificación, la supervivencia y la producción de descendencia antes y después de las aplicaciones. Ni el comportamiento de nidificación ni el éxito reproductivo se vieron afectados en abejas expuestas al fungicida o al insecticida por separado. Sin embargo, las abejas expuestas a la mezcla sufrieron una reducción de la actividad recolectora y el tiempo de deposición de polen y mostraron dificultades para reconocer el nido. Estas alteraciones provocaron una disminución en las tasas de aprovisionamiento y la producción de descendencia.

En segundo lugar, evaluamos si la exposición de hembras pre-nidificantes a niveles subletales de mezclas fungicida-insecticida afectaba su capacidad para establecer un nido, su fecundidad y la dinámica de la población. Tras la emergencia, las hembras fueron expuestas oralmente a concentraciones específicas de plaguicidas, marcadas individualmente y liberadas en jaulas de semi-campo. La exposición al fungicida o al insecticida por separado no afectó la actividad de nidificación ni el éxito reproductivo, y permitió un crecimiento positivo de la población. En cambio, la co-exposición a ambos compuestos redujo la capacidad de las hembras de establecerse, el periodo de nidificación y la fecundidad, provocando un decrecimiento de la población.

Finalmente, examinamos los efectos combinados de la exposición a escenarios realistas de aumento de temperatura durante el invierno y dosis subletales de un insecticida sobre la respuesta fototáctica, el comportamiento alimentario y la longevidad en el laboratorio. Las temperaturas invernales más cálidas no afectaron a la supervivencia, pero provocaron una mayor pérdida de peso corporal y una reducción de la longevidad adulta. La exposición al insecticida redujo la respuesta fototáctica, el consumo de jarabe y la longevidad. Estos efectos se agravaron sinérgicamente en las abejas expuestas a escenarios de cambio climático. Nuestros resultados demuestran que las abejas expuestas a inviernos cálidos son más sensibles a los insecticidas.

La gran mayoría de las especies de abejas son solitarias. Sin embargo, la mayor parte del conocimiento sobre cómo los plaguicidas afectan a las abejas proviene de estudios con una especie altamente social, la abeja de la miel. Esta tesis mejora el conocimiento sobre cómo las mezclas de plaguicidas y la interacción entre la exposición a plaguicidas y el cambio climático afectan a las poblaciones de abejas solitarias. Nuestros resultados son relevantes en el contexto global de declive de polinizadores y tienen implicaciones importantes para la regulación de plaguicidas. Los programas de evaluación de riesgo deberían considerar la exposición a múltiples compuestos y combinaciones de estresores, e incluir pruebas para detectar efectos subletales en condiciones de semi-campo y campo en abejas solitarias.

Pesticide use is considered one of the main drivers of bee declines over the last decades. In agricultural environments, pollen and nectar resources are commonly contaminated with residues of multiple pesticides. Because they occur mostly at low concentrations these pesticide mixtures are not expected to have acute lethal effects on bees. However, their potential sublethal effects remain poorly understood. Importantly, bee populations are also affected by other stressors, such as climate change, poor nutrition, and natural enemies, which may interact with each other. In this thesis, we investigate how sublethal pesticide mixtures affect solitary bee populations, including potential impacts on nesting behavior, reproductive success, and population dynamics. We also assess whether exposure to climate change may exacerbate the sensitivity of bees to pesticides. We use the solitary bee Osmia cornuta as a model species.

In a first experiment, we assessed whether fungicide sprays, alone and combined with sublethal levels of an insecticide, influenced the nesting behavior of individually marked females in rapeseed field cages. We monitored nest recognition, nesting activity, survival, and progeny production before and after the sprays. Nesting behavior and reproductive success in control, fungicide, and insecticide cages were not affected by the sprays. However, bees in the mixture cages showed reduced foraging activity, shorter in-nest pollen-nectar deposition times, and impaired nest recognition. Overall, these alterations resulted in decreased provisioning rates and lower offspring production.

In a second semi-field experiment, we assessed whether exposure of pre-nesting females to sublethal levels of fungicide-insecticide mixtures affected their ability to establish, their reproductive output and, ultimately, the population dynamics. Newly emerged females were orally exposed to specific pesticide concentrations, marked individually and released into rapeseed field cages. Exposure to the fungicide or the insecticide separately did not affect nesting activity or reproductive success and resulted in positive population growth. However, co-exposure to both compounds impaired the ability of females to establish and reduced their nesting period and fecundity, leading to negative population growth.

In a third experiment, we examined the combined effects of warm wintering temperatures and sublethal insecticide exposure on the behavior and longevity of O. cornuta females in the laboratory. We exposed bees to three wintering scenarios based on projections of the IPCC assessment report. Upon emergence, bees were exposed to sublethal levels of insecticide and then we measured their ability to repond to light, feeding behavior and longevity. Wintering temperatures by themselves did not affect survival but resulted in increased body weight loss and reduced adult longevity. Insecticide exposure lowered the ability of bees to respond to light, food consumption, and longevity. These effects were synergistically enhanced in bees exposed to the warmer wintering scenarios. Our results show that bees exposed to warm winters are more sensitive to insecticides.

The vast majority of bee species are solitary. However, most of our knowledge on how pesticides affect bee population dynamics comes from studies on the western honey bee, a highly social species. In addition to having different levels and routes of exposure, honey bees are less sensitivity to some insecticides than solitary bees and may overcome population losses through colony resilience. For these reasons, honey bees may not be an appropriate model to understand populational pesticide effects on solitary bees. This thesis improves our understanding on how sublethal pesticide combinations and the interaction between pesticide exposure and climate change affect solitary bee populations. Our results are important in a context of worldwide bee declines and have important implications for pesticide regulation. Risk assessment should account for exposure to multiple compounds and combinations of stressors, and include tests to detect sublethal effects under semi-field and field conditions in solitary bees.