Thermal compensation in marine copepods: long-term ecophysiological implications in Paracartia grani

Abstract

[eng] Ectothermic animals are highly sensitive to changes in the environmental temperature. As ocean temperatures rise, a major concern is the potential impact of warming on copepods, which are crucial contributors to marine food webs. However, our understanding of how copepods respond to chronic temperature changes and the underlying physiological mechanisms is limited due to a scarcity of long- term studies. This thesis presents a series of experiments investigating the direct effects of temperature on copepod phenotypic traits across multiple generations. We specifically focused on the calanoid copepod Paracartia grani, exposed at long-term to warmer conditions (+3°C and +6°C). We explored the implications of chronic thermal stress for production, energetics, life-history as well as the copepod’s resilience to extreme events and low food availability. The results showed that higher rearing temperatures accelerated copepod hatching and development rates, resulting in a reduction of the adult body size and elemental content (carbon, nitrogen and phosphorous). Initially, temperature increased the copepod main physiological rates (ingestion, respiration and reproduction), but these effects were compensated within a few generations under warmer conditions, with no relevant costs on multiple life-history traits, including the efficiency of food utilized for reproduction, energetics, nauplii hatching success or the sex ratio. Adult body stoichiometric ratios (C:N, C:P, and N:P) were either altered across generations. P. grani exhibited a broad thermal tolerance range (11-32ºC), and long-term warming (+6ºC) even expanded their tolerance to acute high temperatures (>30ºC). However, prolonged exposure to these temperatures reduced its survival after a week, diminishing the advantage gained from warm rearing. At these extreme temperatures, reproduction was reduced but sustained, thereby expanding the fitness of copepods reared under warming conditions. The thermal resilience of this species to extreme temperatures was highlighted when subjected to sub- lethal thermal stress (28ºC), which did not affect the metabolic balance of copepods regardless of the rearing temperatures (19, 22 and 25ºC). As a main trade-off, following chronic warming the food uptake under low food conditions of the prey Rhodomonas salina was highly reduced, potentially indicating a decline in feeding efficiency and subsequent reduction in reproductive activity. Overall, the research carried out in this thesis suggests that P. grani has a large capability to adapt to temperature increases, maintaining key activities, like grazing and production. Nevertheless, an increase in thermal anomalies, low food availability, or the combination of both factors may limit their capacity to persist in their local environment. Given that the thermal effects on development were not compensated at long-term, size reductions in copepods might be a major consequence of ocean warming, with important ramifications for marine food webs and biogeochemical cycles.

[spa] Ante el aumento de las temperaturas del océano, una de las principales cuestiones es su impacto en los copépodos, los cuales desempeñan un papel crucial en las redes tróficas marinas. Sin embargo, debido a la escasez de estudios que aborden los efectos térmicos a largo plazo, nuestro conocimiento sobre su posible respuesta y de los procesos fisiológicos subyacentes es limitado. Esta tesis presenta una serie de estudios experimentales que investigan los efectos directos de la temperatura sobre los rasgos fenotípicos de los copépodos a lo largo de múltiples generaciones. Específicamente, se centra en el copépodo calanoide Paracartia grani, expuesto a largo plazo a temperaturas elevadas (+3 y +6ºC). Los resultados muestran que una mayor temperatura de cultivo acelera las tasas de eclosión y desarrollo de los copépodos, lo que resulta en una reducción del tamaño corporal de los adultos y del contenido elemental. Inicialmente, la temperatura aumentó las principales tasas fisiológicas de los copépodos (ingestión, respiración y reproducción) pero estos efectos se compensaron en unas pocas generaciones de exposición, sin que se produjeran costes relevantes en múltiples rasgos de su ciclo biológico, como la eficiencia de la utilización de alimento en la reproducción, el balance energético, la tasa de eclosión o la proporción de sexos. La relaciones estequiométricas de los adultos (C:N, C:P y N:P), tampoco fueron alteradas después de múltiples generaciones. P. grani mostró tolerancia a un amplio rango de temperaturas (11-32ºC) y después del calentamiento a largo plazo (+6ºC) incluso amplió su tolerancia a temperaturas extremas (>30ºC). Sin embargo, una exposición prolongada redujo su supervivencia después de una semana, disminuyendo la ventaja adquirida. A estas temperaturas extremas, la reproducción se redujo significativamente, pero manteniéndose, ampliando así la aptitud de los copépodos cultivados a mayores temperaturas. Asimismo, un estrés térmico subletal (28ºC) no afectó al equilibrio metabólico de los copépodos en ninguna de las condiciones de cultivo (19, 22 y 25ºC). Como principal desventaja, tras el calentamiento crónico la tasa de ingestión en bajas concentraciones de presa se redujo significativamente, lo que podría indicar una reducción de la eficiencia de captura de alimento, y consecuentemente, una disminución de su actividad reproductora. En general, los resultados de esta tesis sugieren que P. grani posee la capacidad de adaptarse a un aumento gradual del calentamiento, manteniendo actividades clave, como la ingestión y la producción. Sin embargo, un aumento de las anomalías térmicas, una baja disponibilidad de alimento o la combinación de ambos factores pueden limitar su capacidad de persistir localmente. Dado que los efectos térmicos sobre el desarrollo no son compensados a largo plazo, la disminución de tamaño de los copépodos puede ser una de las mayores implicaciones del calentamiento del océano, con importantes ramificaciones en las redes tróficas y los ciclos biogeoquímicos marinos.