Dynamic social patterns and information transfer in schooling fish

Abstract

(English) Moving animal groups, such as flocks of birds, schools of fish, insect swarms, herds of mammals, and human crowds, exhibit intricate and highly coordinated behaviors. This thesis explores the underlying mechanisms of collective behavior by analyzing extensive, high-resolution experimental data of trajectories of schooling fish in a controlled environment.

We first introduce a force map technique to investigate the alignment forces experienced by individual fish. After validating the method with an agent-based model, we apply it to experimental data and find evidence of effective alignment with faster neighbors, alongside an unexpected anti-alignment with slower ones. Instead of interpreting this as explicit anti-alignment behavior, we suggest it arises from a selective attention mechanism, where fish are less attentive to slower neighbors. This implies the existence of temporal leadership dynamics based on relative speeds, a hypothesis we support through both agent-based modeling and analysis of leader-follower relationships in the experimental data.

Next, we examine how variations in perceived risk influence the behavior and interactions of fish within a group. By merging two subgroups of fish, each with different habituation levels to the experimental tank, we observe that individuals with higher perceived risk tend to occupy more central positions and show increased group cohesion, aligning with the selfish herd hypothesis. Beyond spatial positioning, we note behavioral adjustments in coordination, leader-follower dynamics, and burst-and-coast movement patterns. To further validate these findings, we develop a machine learning tool capable of identifying the subgroup identity of individual fish based on their behavior.

We also investigate spontaneous behavioral cascades in schooling fish, focusing on turning avalanches, where large directional shifts are propagated through the group. Using tools from condensed matter physics and seismology, we analyze various avalanche metrics and reveal scale-free behaviour through power-law distributions, data collapses and scaling relationships. This confirms a necessary condition for criticality in fish schools. We also explore the biological role of turning avalanches, linking them to collective decision-making processes that govern changes in the school’s direction. Boundary effects from interactions with the tank walls, as well as the influential roles of boundary individuals, are also identified. Furthermore, by applying the nearest-neighbor declustering method from seismology, which is based on identifying main events and aftershocks, we uncover spatiotemporal correlations in avalanche events and an Omori-Utsu law with a faster decay rate compared to typical earthquake dynamics.

Finally, we explore and extend the nearest-neighbor declustering technique for analyzing aftershock correlations in point processes. Using earthquake catalogs, we show that this method can in some cases produce spurious Omori-Utsu and productivity relationships in the absence of true correlations. However, by assessing the robustness of these results under variations in newly introduced parameters, we demonstrate that the method can reliably distinguish genuine aftershocks.

Overall, this thesis provides novel insights into the mechanisms driving collective behavior in animal groups, emphasizing the role of selective social interactions and critical dynamics. Our empirical, data-driven approach highlights the complexity of animal collectives and lays a foundation for future studies on collective decision-making, leadership, and information transfer in biological systems.

(Català) Grups d'animals en moviment, com ara estols d’ocells, bancs de peixos, eixams d’insectes, ramats de mamífers i multituds humanes, poden exhibir comportaments altament intricats i coordinats. Aquesta tesi explora els mecanismes subjacents del moviment col·lectiu analitzant dades experimentals extensives i d'alta resolució de trajectòries de bancs de peixos en un entorn controlat.

Primer, introduïm una tècnica de mapa de forces per investigar les forces d'alineament que experimenten els peixos individuals. Després de validar el mètode amb un model basat en agents, l'apliquem en dades experimentals i trobem evidència d'alineament efectiu amb veïns que es mouen més ràpid, així com un inesperat anti-alineament amb veïns que es mouen més lents. Enlloc d'interpretar aquesta observació com un comportament d'anti-alineament explícit, suggerim que prové d'un mecanisme d'atenció selectiva, on els peixos presten menys atenció als veïns més lents. Això implica l'existència de dinàmiques de lideratge temporals basades en velocitats relatives, una hipòtesis que donem suport a través de simulacions basades en agents i l'anàlisi de relacions de lideratge en les dades experimentals.

A continuació, examinem com variacions en la percepció de risc influencien el comportament i les interaccions dels peixos dintre el grup. En fusionar dos subgrups de peixos amb diferents nivells d'habituació al tanc experimental, observem que els individus amb més percepció de risc tendeixen a ocupar posicions més centrals i formen grups més cohesionats, d'acord amb la hipòtesis del ramat egoista. A part de posicions espacials, també observem adaptacions de comportament en la coordinació, en les dinàmiques de lideratge i en els patrons d'explosió i frenada en el moviment dels peixos. Per acabar de validar aquests resultats, desenvolupem una eina d'aprenentatge automàtic capaç d'identificar la identitat del subgrup dels peixos individuals a partir del seu comportament.

També investiguem cascades de comportament espontani en bancs de peixos a partir d'allaus de gir, on grans canvis direccionals es propaguen a través del grup. Utilitzant eines de la física de la matèria condensada i de sismologia, analitzem diverses mètriques d’allaus i revelem un comportament lliure d'escala a través de distribucions de llei de potència, col·lapses i relacions d'escala. D'aquesta manera confirmem una condició necessària per a la criticalitat en bancs de peixos. També explorem el paper biològic de les allaus de gir, vinculant-les amb processos de presa de decisions col·lectives de canvis de direcció del grup. També identifiquem efectes d'interaccions amb les parets del tanc i rols influents dels individus que ocupen posicions en la perifèria. A més, aplicant la tècnica de declustering de veí més proper, basada en la identificació d’esdeveniments principals i rèpliques, descobrim correlacions espaciotemporals en esdeveniments d'allaus i una llei d'Omori amb un decaïment més ràpid en comparació amb la dinàmica típica dels terratrèmols.

Finalment, explorem i extenem la tècnica de declustering del veí més proper per analitzar correlacions en processos puntuals. Mitjançant l'ús de catàlegs de terratrèmols, demostrem que aquest mètode pot, en alguns casos, produir relacions espúries d'Omori-Utsu i productivitat en absència de correlacions reals. No obstant això, avaluant la robustesa dels resultats sota variacions de nous paràmetres, demostrem que el mètode pot distingir de manera fiable rèpliques reals.

En resum, aquesta tesi aporta noves perspectives sobre els mecanismes que impulsen el comportament col·lectiu en grups d'animals, destacant el paper de les interaccions socials selectives i les dinàmiques crítiques. El nostre enfocament empíric i basat en dades subratlla la complexitat dels col·lectius animals i posa les bases per a futurs estudis sobre la presa de decisions col·lectives, el lideratge i la transferència d'informació en sistemes biològics.

(Español) Grupos de animales en movimiento, como bandadas de aves, bancos de peces, enjambres de insectos, manadas de mamíferos y multitudes humanas, pueden exhibir comportamientos altamente intrincados y coordinados. Esta tesis explora los mecanismos subyacentes del movimiento colectivo analizando datos experimentales extensos y de alta resolución de trayectorias de bancos de peces en un entorno controlado.

Primero, introducimos una técnica de mapa de fuerzas para investigar las fuerzas de alineamiento que experimentan los peces individuales. Después de validar el método con un modelo basado en agentes, lo aplicamos en datos experimentales y encontramos evidencia de alineamiento efectivo con vecinos que se mueven más rápido, así como un inesperado anti-alineamiento con vecinos que se mueven más lento. En lugar de interpretar esta observación como un comportamiento de anti-alineamiento explícito, sugerimos que proviene de un mecanismo de atención selectiva, donde los peces prestan menos atención a los vecinos más lentos. Esto implica la existencia de dinámicas de liderazgo temporales basadas en velocidades relativas, una hipótesis que respaldamos a través de simulaciones basadas en agentes y el análisis de relaciones de liderazgo en los datos experimentales.

A continuación, examinamos cómo las variaciones en la percepción de riesgo influyen en el comportamiento y las interacciones de los peces dentro del grupo. Al fusionar dos subgrupos de peces con diferentes niveles de habituación al tanque experimental, observamos que los individuos con mayor percepción de riesgo tienden a ocupar posiciones más centrales y forman grupos más cohesionados, de acuerdo con la hipótesis del rebaño egoísta. También observamos adaptaciones de comportamiento en la coordinación, en las dinámicas de liderazgo y en los patrones de aceleración y frenado. Para validar estos resultados, desarrollamos una herramienta de aprendizaje automático capaz de identificar la identidad del subgrupo de los peces individuales a partir de su comportamiento.

También investigamos cascadas de comportamiento espontáneo en bancos de peces a partir de avalanchas de giro, donde grandes cambios direccionales se propagan a través del grupo. Utilizando herramientas de la física de la materia condensada y de la sismología, analizamos diversas métricas de avalanchas y revelamos un comportamiento libre de escala a través de distribuciones de ley de potencia, colapsos y relaciones de escala. De esta manera confirmamos una condición necesaria para la criticalidad en bancos de peces. También exploramos el papel biológico de las avalanchas de giro, vinculándolas con procesos de toma de decisiones colectivas de cambios de dirección del grupo. Aplicando la técnica de declustering de vecino más cercano, basada en la identificación de eventos principales y réplicas, descubrimos correlaciones espacio-temporales en eventos de avalanchas y una ley de Omori con un decaimiento más rápido en comparación con la dinámica típica de los terremotos.

Finalmente, exploramos y ampliamos la técnica de declustering de vecino más cercano para analizar correlaciones en procesos puntuales. Utilizando catálogos de terremotos, demostramos que este método puede, en algunos casos, producir relaciones espurias de Omori-Utsu y productividad en ausencia de correlaciones reales. No obstante, al evaluar la robustez de los resultados bajo variaciones de nuevos parámetros, demostramos que el método puede distinguir de manera confiable réplicas reales.

En resumen, esta tesis aporta nuevas perspectivas sobre los mecanismos que impulsan el comportamiento colectivo en grupos de animales, destacando el papel de las interacciones sociales selectivas y las dinámicas críticas. Nuestro enfoque empírico y basado en datos subraya la complejidad de los colectivos animales y sienta las bases para futuros estudios sobre la toma de decisiones colectivas, el liderazgo y la transferencia de información en sistemas biológicos.