Spatio-temporal aspects in the control of the visuomotor system

Abstract

The complex voluntary motor behavior of higher primates is often regarded as a consequence of the development of sophisticated and adaptive perceptual and motor systems. Theoretical and behavioral investigations suggest that the control of motor acts involves a sequence of neural operations that select, plan and execute a movement. The visuomotor system integrates visual and proprioceptive signals to exert control on visually-guided actions, which generally allows to efficient localization of the stimuli and generation of the appropriate motor commands. Although the last two decades have witnessed a considerable progress on the understanding of the neural basis of visuomotor control, the shortage of the literature assessing directly this process boost the necessity of developing new spatio-temporal frameworks of how this process might work.

The present dissertation is focused on providing strong insights about the neural and behavioral aspects subserving the use of spatio-temporal information through vision and proprioception to accomplish accurate goal-directed actions. This dissertation encloses five different studies to shed some light on these issues, by combining neuroimaging and psychophysical tools. These empirical data are presented in Chapters 3 to 7, in the form of five articles. Two studies (Chapters 3 and 4) addressed object localization in reaching, by investigating the neural and behavioral mechanisms by which the integration of visual motion affects the execution of hand movements. We demonstrate that visual illusory percepts affect the hand trajectory toward a misperceived object, in a form that casts some doubts on the suitability of feedback circuits to sustain early motion-position interaction. Two other independent studies (Chapter 5 and 6) focused on the coding of hand location, by examining how the use of proprioception and the felt position of the arm influenced our temporal and spatial accuracy in interception. We uncover an increase in the weighting of proprioceptive signals when intercepting objects under poor visual conditions. In addition, the study of Chapter 6 reveals that proprioceptive cues of the hand location completely adapted to induced displacements of the visual input of the hand. The last study (Chapter 7) dealt with the online monitoring of a reaching movement. We have indentified a causal structure/function relationship between deficits in online motor control and the induction of inhibitory plastic changes over the medial intraparietal sulcus, suggesting this area as the neural locus in charge of the ability to update a motor command. We have found anatomical differences in white matter parietofrontal pathways responsible for the individual differences in the impairment of the online motor control. Taken together, the research presented here strengthens the idea that our visuomotor system acts as a coordinated system that efficiently encodes relevant spatial and temporal features at different neural levels to ascertain a precise reaching behavior. Moreover, the combination of the sensory inputs that provide this information seems to depend on the reliability of the sensory source. I hope the work presented here will encourage the reader to explore deeper in the many aspects of this part of the brain still unrevealed.

El complejo comportamiento motor voluntario de los primates superiores a menudo se considera como una consecuencia del desarrollo de complejos y adaptativos sistemas perceptuales y motores. Estudios teóricos y conductuales sugieren que el control de los actos motores implica una secuencia de operaciones neuronales que seleccionan, planifican y ejecutan un movimiento. El sistema visomotor integra señales visuales y propioceptivas para ejercer control sobre las acciones guiadas visualmente, permitiendo la localización eficiente de los estímulos y la generación de las órdenes motoras apropiadas. Aunque las dos últimas décadas fueron testigo de un progreso considerable en la comprensión de las bases neuronales del control visomotor, la escasez de bibliografía abordando directamente este proceso impulsa la necesidad de desarrollar nuevos marcos espacio-temporales de cómo podría funcionar el control visomotor.

Esta tesis se centra en proporcionar conocimientos robustos sobre los aspectos neurales y conductuales que promueven el uso de información espacio-temporal a través de la visión y la propiocepción, con el fin de realizar certeras acciones dirigidas a objetos. Esta tesis encierra cinco estudios diferentes para arrojar luz sobre estas cuestiones, mediante la combinación de psicofísica y técnicas de neuroimagen. Los datos empíricos se presentan en los capítulos 3 a 7, en forma de cinco artículos. Dos estudios (Capítulos 3 y 4) abordan la localización de objetos en acciones para alcanzarlos, mediante la investigación de los mecanismos neurales y conductuales por los que la integración de movimiento visual afecta la ejecución de movimientos manuales. Demostramos que las percepciones ilusorias visuales afectan la trayectoria de la mano hacia un objeto erróneamente percibido, y también cuestionan la idoneidad de los circuitos ‘feedback’ para explicar la temprana interacción movimiento-posición. Otros dos estudios independientes (Capítulos 5 y 6) se centran en la codificación de la posición de la mano, mediante el examen de como el uso de la propiocepción y la posición sentida del brazo influenciaron nuestra precisión temporal y espacial interceptando un objeto. Descubrimos un aumento en la ponderación de las señales propioceptivas al interceptar objetos bajo pobres condiciones visuales. Además, el estudio del Capítulo 6 revela que las señales propioceptivas de la ubicación de la mano se adaptaron completamente a desplazamientos inducidos de la información visual de la misma. El último estudio (Capítulo 7) se ocupó de la monitorización ‘online’ de un movimiento, mediante la identificación de una relación causal estructura/función entre los déficits en el control motor y la inhibición del surco intraparietal medial, lo que sugiere este área como la zona responsable de la capacidad de actualizar un comando motor. También identificamos diferencias anatómicas en los tractos parietofrontales de materia blanca causantes de las diferencias individuales en el deterioro del control motor.

En conjunto, la investigación presentada aquí refuerza la idea de que nuestro sistema visomotor actúa como un sistema coordinado que codifica de manera eficiente las características espaciales y temporales correspondientes a diferentes niveles neuronales para conseguir un preciso comportamiento motor. Además, la combinación de las vías sensoriales que proporcionan esta información parece depender de la fiabilidad de la fuente sensorial. Espero que el trabajo aquí presentado anime al lector a explorar más profundamente en los diversos aspectos de esta parte del cerebro todavía no revelados.