Comparative genomics: chromosome and gene evolution in two cactophilic Drosophila species, D. buzzatii and D. mojavensis

Abstract

Las bases genéticas de la adaptación ecológica han sido investigadas durante muchos años mediante la exploración de regiones particulares del genoma tales como las reordenaciones cromosómicas, los polimorfismos morfológicos o las aloenzimas. El poder cada vez más apreciado de la genómica comparativa y el creciente número de genomas secuenciados ofrecen la oportunidad de comprender como se relacionan la evolución molecular, la adaptación y la variación fenotípica. Los cambios adaptativos han sido atribuidos a diferentes factores genómicos incluyendo (i) cambios en las regiones codificadoras de los genes; (ii) ganancia o pérdida de genes funcionales; (iii) alteraciones en la regulación de la expresión génica; (iv) actividad asociada a los elementos transponibles; y (v) reordenaciones cromosómics. En este trabajo nos hemos centrado en el valor adaptativo de dos factores genómicos: las inversiones cromosómicas y los genes sometidos a selección positiva. En primer lugar se investigaron siete inversiones fijadas en el cromosoma 2 de D. mojavensis, una especie cactófila que vive bajo condiciones ecológicas extremas. Diferentes mecanismos son responsables de la generación de estas inversiones, incluyendo la recombinación ectópica entre elementos transponibles y la rotura y reparación por unión de extremos no homólogos (NHEJ). Asimismo se identificaron importantes alteraciones génicas en algunas regiones asociadas a los puntos de rotura. En segundo lugar se compararon los genomas de dos especies cactófilas, D. buzzatii y D. mojavensis, con tal de caracterizar los patrones de divergencia de los genes codificantes entre dos especies con una ecología bien definida. Para cumplir con estos objetivos, el genoma de D. buzzatii fue secuenciado y anotado. Además se analizó el perfil de expresión génica a lo largo del desarrollo de D. buzzatii usando experimentos basados en la tecnología del RNAseq. Finalmente, mediante el uso de modelos de sustitución de codones se detectaron más de 1000 genes codificantes bajo selección positiva, probablemente indicativos de evolución adaptativa.

The genetic basis of ecological adaptation has been long investigated by exploring particular regions of the genomes, like chromosomal rearrangements, morphological polymorphisms or allozymes. The increasingly appreciated power of comparative genomics and the explosive number of sequenced genomes have offered the opportunity to better understand how molecular evolution relates to adaptation and phenotypic variation at the organismic level. Adaptive changes have been attributed to different genomic features including (i) changes in the coding sequences of the genes; (ii) gain or loss of functional genes; (iii) alterations of gene expression regulation; (iv) TE activity; and (v) chromosomal rearrangements. In this work we have focused on the adaptive value of two genomic features: chromosomal inversions and genes evolving under positive selection. We first investigated seven inversions fixed in chromosome 2 of D. mojavensis, a cactophilic species that lives under extreme ecological conditions. Different mechanisms were found responsible for their generation, including TE-mediated ectopic recombination and breakage and repair by NHEJ. In addition important gene alterations were identified at some of the breakpoint regions, suggesting that natural selection was the main force driving the fixation of these inversions. Secondly we compared the genomes of two cactophilic flies, D. buzzatii and D. mojavensis, in order to characterize the patterns of protein-coding gene divergence between two species with a well-defined ecology. To accomplish this objective the genome of D. buzzatii was sequenced and annotated. Furthermore, we provided an overview of the transcriptional profile along the D. buzzatii development using RNAseq-based experiments. By using codon substitution models we have detected more than 1000 protein-coding genes evolving under positive selection, likely indicative of adaptive evolution.