The role of stress coping style in reproduction and other biological aspects in the aquaculture species, Senegalese sole (Solea senegalensis) and gilthead seabream (Sparus aurata).

Abstract

Los individuos de una misma población consistentemente difieren en sus respuestas al estrés y comúnmente se reconocen como estilos afrontamiento al estrés (EAE). Los EAE se caracterizan por dos tipos comportamientos: proactivo y reactivo. Los peces proactivos se reconocen por su mayor actividad, son impulsivos en sus decisiones, se arriesgan más en situaciones de peligro y muestran bajos niveles de glucocorticoides, en comparación con los peces reactivos. Numerosos estudios han demostrado que los EAE influyen en importantes aspectos biológicos de los peces, como crecimiento, salud, resistencia a enfermedades, bienestar y reproducción. Por ello, en esta tesis se caracterizaron los EAE del lenguado Senegalés (Solea senegalensis) y la dorada (Sparus aurata) y: i) se establecieron pruebas de EAE fiables y operacionales para juveniles y reproductores de lenguado (capitulo 2); ii) se determinó si los EAE se repetían de forma consistente en el tiempo y en distintas situaciones tanto en juveniles como reproductores de lenguado (capitulo 3) y en reproductores de dorada (capitulo 6) y se evaluó si los EAE difieren entre juveniles de con y sin desarrollo gonadal (capitulo 3); iii) se evaluó la posible relación entre EAE y la reproducción (desove/no desove), el sexo (macho/hembra) y el origen (cultivo/salvaje) en el lenguado (capitulo 4) y la dorada (capitulo 6); iv) se analizó el efecto de cuatro emulsiones enriquecedoras de Artemia (aceite de bacalao, soja, oliva y linaza) en el comportamiento de larvas de lenguado (capitulo 5); v) se describió el comportamiento reproductivo de la dorada (capitulo 7). Tres tipos de pruebas (retención en un salabre, reacción a un nuevo ambiente y confinamiento) demostraron ser apropiadas para caracterizar los EAE en juveniles y reproductores de lenguado, ya que identificaron dos grupos de individuos que variaron en niveles de actividad, latencia para explorar nuevos ambientes, disposición de riesgo y producción de glucocorticoides. Adicionalmente, estas pruebas explicaron más del 70% de variación total, se correlacionaron positivamente e identificaron dos ejes de la personalidad definidos como “miedo-reactividad” y “actividad-exploración”. Estas pruebas son operativas para granjas acuícolas, ya que son fáciles de realizar, pueden ser aplicadas a muchos individuos en un tiempo corto, además de que no requieren habilidades específicas a la hora de ser interpretadas. El comportamiento individual del lenguado y la dorada fue repetible (desde α = 0.989, P < 0.001 a α = 0.704, P = 0.047) y correlacionado (intra-individuales desde ICC = 0.978 a ICC = 0.285) en el tiempo y correlacionada entre test o en diferentes situaciones (desde R = 0.285, P = 0.035 a R = 0.939, P = 0.001). Los juveniles de lenguado con inicio de desarrollo gonadal presentaron una mayor actividad, mayor disposición al riesgo y segregaron menos glucocorticoides que los juveniles sin desarrollo gonadal, por lo que fueron clasificados como proactivos. En la dorada, los peces con mayor éxito reproductivo así como los machos estuvieron significativa y positivamente asociados con EAE proactivos. Por el contrario, los EAE del lenguado Senegalés no estuvieron vinculados al éxito reproductivo, sexo, ni origen, lo que indicó que estas dos especies diferentes estrategias vitales con diferentes tácticas de EAE. Las larvas de lenguado mostraron comportamientos proactivo y reactivo y los enriquecedores influyeron sus EAE (ejem. aceite bacalao indujo más larvas proactivas y emulsiones vegetales más reactivas) y su predisposición al riesgo. Finalmente, el comportamiento reproductivo de la dorada se caracterizó por dos patrones: el pre-desove (natación coordinada) y el desove (agregaciones, cortejos y desoves) y realizaron mayor número de desoves en pareja (71.6%) que en grupo (28.4%). Los resultados descritos son valiosos para el cultivo de estas dos especies ya que pueden ayudar a mejorar bienestar y su producción comercial.

Individuals of a same population consistently differ in their behavioural strategies to cope with stressors, commonly labelled as stress coping styles (SCS). SCS are typically characterized by two extreme behaviours: proactive and reactive. Proactive fish have been recognized to have higher activity in novel situations, to be more impulsive in decision making, to take higher risk when facing a potential danger, to be novelty seekers and to show lower glucocorticoids levels than reactive fish. Numerous studies have reported that SCS influence important biological aspects in fish, such as growth, health, resistance to diseases, welfare and reproduction. Thus, the present study aimed to characterize SCS in Senegalese sole (Solea senegalensis) and gilthead seabream (Sparus aurata) to: i) establish some reliable and operational SCS tests to characterize behaviours in Senegalese sole juveniles and breeders (Chapter 2); ii) determine whether SCS were repeatable and consistent over time and across contexts in Senegalese sole juveniles and breeders (Chapter 3) and gilthead seabream breeders (Chapter 6) and whether SCS differed between Senegalese sole juveniles with and without gametogenesis (Chapter 3); iii) evaluate whether reproduction (spawned/did not spawn), sex (males/females) and origin (wild/hatchery-reared) were related to proactive or reactive SCS in Senegalese sole (Chapter 4) and gilthead seabream (Chapter 6); iv) assess the influence of four different dietary emulsions for Artemia enrichments (based on cod liver, soybean, olive oil and linseed oil) on Senegalese sole larvae behaviour (Chapter 5); v) describe the spawning behaviour of gilthead seabream (Chapter 7). Three SCS individual tests (restraining, new environment and confinement) were selected that efficiently characterize SCS of Senegalese sole juveniles and breeders into two clusters of individuals differing in activity rates, latency to explore novel environments, risk taking and glucocorticoids levels. The selected tests are operational for aquaculture farms, since they are easy to perform, can be applied in large number of fish in a relative short time period and do not require special skills to be interpreted. Additionally, these tests explained over 70% of total behavioural variance, were cross-context correlated and identified two axes of personality defined as “fearfulness-reactivity” and “activity-exploration”. Senegalese sole and gilthead seabream showed high intra-individual behavioural repeatability over time (from α = 0.989, P < 0.001 to α = 0.704, P = 0.047), high correlations over time (from intra-class correlations ICC = 0.978 to ICC = 0.285) and high correlations between tests (from R = 0.285, P = 0.035 to R = 0.939, P = 0.001) or across context. Senegalese sole juveniles starting gametogenesis showed higher activity, risk taking predisposition and produced lower glucocorticoids than fish without gonadal development; being classified as more proactive than fish without gametogenesis. In gilthead seabream, proactive SCS were significantly and positively associated with the reproductive success and behaviours of males were related with proactive SCS, while those of females with reactive SCS. On the contrary, SCS of Senegalese sole were not linked to spawning success, sex or origin, suggesting different life strategies for both fish species that led to different SCS tactics. Senegalese sole post-larvae showed defined proactive and reactive SCS from early ontogenesis and oils enrichments influenced SCS and risk disposition of larvae (e.g. cod oil induced proactive SCS, while vegetable oils reactive traits). Finally, the spawning behaviour of gilthead seabream was characterized by two specific patterns: a pre-spawning behaviour (schooling and coordinated swimming patterns) and a spawning behaviour stricto sensu (aggregations, courtships and spawning rush) and pair-spawning (71.6%) were more frequent than group-spawning (28.4%). The findings of this study provided valuable information to the industry for the management of these two aquacultured species that ultimately could improve welfare and production.