Twenty thousand parasites under the sea: a multidisciplinary approach to parasite communities of deep-dwelling fishes from the slopes of the Balearic Sea (NW Mediterranean)

Abstract

El Mar Mediterráneo profundo permanece en gran parte inexplorado, y, específicamente, las comunidades parásitas de los peces mediterráneos de aguas profundas son mayormente desconocidas. El principal objetivo de la presente tesis es caracterizar las comunidades parásitas de las importantes especies ícticas de aguas profundas siguientes: Mora moro (Risso, 1810), Phycis blennoides (Brünnich, 1768), Galeus melastomus Rafinesque, 1810, Scyliorhinus canicula (Linnaeus, 1758), Etmopterus spinax (Linnaeus, 1758) y Centroscymnus coelolepis Barbosa du Bocage and de Brito Capello, 1864. Otro propósito importante es evaluar la respuesta de estas comunidades a gradientes y variables ambientales, a la dieta y a la ecología trófica de los hospedadores y su posible impacto en el estado de salud de estos últimos. En los capítulos tercero a sexto se describen las comunidades parásitas de las especies mencionadas en diferentes estaciones, estratos de profundidad y localidades de las vertientes continental e insular del Mar Balear. Mientras que las comunidades parásitas de M. moro, P. blennoides y G. melastomus se caracterizaron por altos valores abundancia, riqueza y diversidad, las de S. canicula, E. spinax y C. coelolepis eran comparativamente más pobres y menos diversas. Diferencias ontogénicas, batimétricas, estacionales y geográficas se detectaron en las comunidades parásitas de las especies tratadas, en todos los casos asociadas a las dinámicas alimentarias (a su vez asociadas a la disponibilidad de presas a lo largo de los gradientes mencionados, en la mayoría de casos) de sus hospedadores. Se hallaron relaciones detalladas entre parásitos y presas ingeridas por los diferentes hospedadores, permitiendo confirmar las vías de transmisión ya conocidas para algunos parásitos y sugiriendo nuevas vías de infección para otros. La mayoría de parásitos se asociaron a altos niveles de O2 y turbidez del agua. Mientras que los primeros favorecen la abundancia de parásitos con ciclos indirectos como resultado de la proliferación del zooplancton y la agregación de hospedadores intermediarios potenciales asociada, los segundos favorecen la transmisión de parásitos y aumentan la carga parasitaria debido a un incremento del zooplancton y de las comunidades de invertebrados suprabentónicos a causa de una mayor disponibilidad de nutrientes. Altos niveles de salinidad del agua parecieron estar asociados a mayores abundancias de los nematodos Hysterothylacium aduncum y Proleptus obtusus, probablemente porque la salinidad se correlaciona con la abundancia de decápodos y misidáceos, entre otros, que son utilizados por esos nematodos como hospedadores intermediarios. A su vez, altos niveles de temperatura del agua se asociaron a la abundancia de parásitos monogeneos, probablemente debido a un mayor éxito de eclosión de los huevos y a una reducción del tiempo de maduración reproductiva a mayores temperaturas, como ya había sido demostrado para estos parásitos. Se detectaron una inhibición de la enzima acetilcolinesterasa y mayores niveles de peroxidación de lípidos, ambos posiblemente asociados a estrés por las infecciones parasitarias, en varias especies de peces. En general, la carga parasitaria no tuvo un impacto significativo en los índices de condición generales de los peces, ni en el número y/o área de centros macrofágicos o melanomacrofágicos esplénicos en el caso de teleósteos, o en el número de melanomacrófagos hepáticos en el caso de G. melastomus. En el séptimo capítulo se aportan datos morfológicos, moleculares y ecológicos de diferentes estadíos de desarrollo del cestodo Ditrachybothridium macrocephalum en su hospedador definitivo, G. melastomus, y en el Mar Mediterráneo por primera vez. En el octavo capítulo la familia de cestodos Sphyriocephalidae es revisada. Se describe la nueva especie Heterosphyriocephalus encarnae n. sp., y dos especies ya existentes, Sphyriocephalus viridis y Sphyriocephalus tergestinus, se redescriben a partir de datos morfológicos y moleculares de nuevo material recolectado y de material de museo.

The Mediterranean deep-sea remains mostly unexplored and, specifically, the parasite communities of Mediterranean deep-dwelling fishes are largely unknown. The central purpose of the present thesis is to characterize the parasite communities infecting the following important deep-dwelling ichthyc species in the Balearic Sea: Mora moro (Risso, 1810), Phycis blennoides (Brünnich, 1768), Galeus melastomus Rafinesque, 1810, Scyliorhinus canicula (Linnaeus, 1758), Etmopterus spinax (Linnaeus, 1758) and Centroscymnus coelolepis Barbosa du Bocage and de Brito Capello, 1864. Another main objective is to assess the responsiveness of these parasite communities to environmental gradients and variables, to host diet and trophic ecology and their possible impact on host health condition. In the third to sixth chapters, the parasite communities of the mentioned species are described on different seasons, depth strata and localities from the mainland and insular slopes of the Balearic Sea. While parasite communities of M. moro, P. blennoides and G. melastomus were characterized by high abundance, richness and diversity values, those of S. canicula, E. spinax and C. coelolepis were comparatively poorer and less diverse. Ontogenic, bathymetric, seasonal and geographic differences in the parasite communities of the different species addressed were detected, in all cases linked to the feeding dynamics (in turn linked to prey availability across the mentioned gradients, in most cases) of their hosts. Detailed relationships were found between parasite taxa and prey ingested by the different hosts, allowing confirmation of the transmission pathways known for some parasites and suggesting new ways of infection in others. Most parasites were linked to high O2 and turbidity levels. While the former enhances the abundance of parasites with indirect life cycles as a result of zooplankton proliferation and the associated aggregation of potential intermediate hosts, the latter favours parasite transmission and increases parasite loads due to an increase of zooplankton and suprabenthic invertebrate communities linked to higher nutrient availability. High water salinity levels seemed to be linked to higher abundance of the nematodes Hysterothylacium aduncum and Proleptus obtusus, probably because salinity correlates with the abundance of decapods and mysids, among others, which are used by these nematodes as intermediate hosts. In turn, high water temperature levels correlated with the abundance of monogenean parasites, likely due to enhanced egg hatching success and reduced time to maturity, as previously reported for these parasites. An inhibition of acetylcholinesterase activity and increased lipid peroxidation levels were detected in different fish species, possibly associated to infection-related stress. In general, parasite burden did not have a significant effect on fish general condition indices or on the number and/or surface of splenic melano-macrophage or macrophage centres in the case of teleosts, or on the number of hepatic melano-macrophages in the case of G. melastomus. In the seventh chapter, morphological, molecular and ecological data of different developmental stages of the cestode Ditrachybothridium macrocephalum are provided for the first time from its definitive host, G. melastomus, in the Mediterranean Sea. In the eighth chapter, the cestode family Sphyriocephalidae is revised. The new species Heterosphyriocephalus encarnae n. sp. is described, and two already existing species, Sphyriocephalus viridis and Sphyriocephalus tergestinus are further redescribed based on morphological and molecular data of newly-collected and museum material.