Cognitive and hedonic responses to meal ingestion

Abstract

La respuesta biológica a una comida, considerada en su conjunto, incluye cambios fisiológicos, principalmente el proceso digestivo, y una experiencia sensorial, que involucra sensaciones homeostáticas (saciedad, plenitud) con una dimensión hedónica (bienestar digestivo, estado de ánimo). La experiencia postprandial depende de las características de la comida, así como de la receptibilidad del sujeto, que puede ser influenciada por una gran variedad de factores condicionantes. Las respuestas a una comida incluyen una serie de eventos antes, durante y después de la ingestión. El primer objetivo de este trabajo fue establecer la relación entre la percepción postprandial y la actividad cerebral. Las respuestas cerebrales se midieron mediante resonancia magnética funcional con el paradigma de “resting-state” y la percepción por escalas analógicas. Tras la ingesta de una comida de prueba, se observó una reducción significativa de la conectividad en varias regiones cerebrales, incluyendo el tálamo ventral y diferentes redes cerebrales sensoriomotoras. Además, la ingestión de la comida disminuyó significativamente la conectividad funcional inter-red de la ínsula anterior, pero aumentó la conectividad inter-red del tálamo, con varias otras regiones corticales. Estos cambios se relacionaron con las sensaciones postprandiales: la disminución de la conectividad insula-ACC/mOFC se relacionó con un aumento en la saciedad, plenitud y bienestar digestivo; la disminución de la conectividad tálamo-caudado se asoció con un menor aumento en la saciedad; y el aumento en la conectividad tálamo-S2 se relacionó con una menor plenitud. Por lo tanto, las respuestas perceptuales y emocionales a la ingesta se relacionan con la conectividad cerebral en redes funcionales especificas con el paradigma de “resting-state”. El segundo objetivo fue determinar el efecto del apetito sobre la experiencia postprandial. Mediante un diseño cruzado se demostró que, en comparación con un desayuno ligero, un desayuno alto en calorías, redujo la sensación de apetito e influyó en las respuestas a una comida subsecuente: aumentó la saciedad y la plenitud, pero redujo la sensación de bienestar digestivo postprandial. Por lo tanto, la modulación del apetito tiene efectos diferenciales sobre las respuestas cognitivas y emotivas a una comida. El tercer objetivo fue determinar los efectos de la educación sobre la experiencia postprandial. Mediante un diseño randomizado paralelo se demostró que un procedimiento de educación sensorio-cognitiva (pruebas de detección de sabores) mejoró no sólo la experiencia hedónica postprandial (bienestar digestivo, estado de ánimo), sino también las sensaciones homeostáticas (saciedad, plenitud), mientras que la educación ficticia no tuvo ningún efecto. Dado que las respuestas homeostáticas y hedónicas son disociables, la educación podría adaptarse a las diferentes condiciones. Mediante una serie de estudios de prueba de concepto, el presente trabajo abre un área de investigación sobre los factores que determinan las respuestas biológicas a la ingesta. La información derivada de este tipo de estudios puede ser aplicable a las estrategias de salud pública y a la planificación dietética en el manejo de la obesidad, trastornos de la alimentación y disfunciones gastrointestinales.

The biological response to a meal, considered as a whole, includes physiological changes, primarily the digestive process, and a sensory experience, involving homeostatic sensations (satiety, fullness) with a hedonic dimension (gustation, satisfaction, mood). The postprandial experience depends on the characteristics of the meal as well as on the responsiveness of the subject, which can be influenced by a large variety of conditioning factors. The responses to a meal include a series of events before, during and after ingestion. Our first aim was to establish the relation between postprandial perception and brain activity. Brain responses were measured through functional magnetic resonance and resting-state paradigm and perception by analogue scales. Following meal ingestion, a significant reduction in connectivity was observed within several brain regions including ventral thalamus and a number of sensorimotor cortical brain networks. Furthermore, meal ingestion significantly decreased functional inter-network connectivity of the anterior insula, but increased the inter-network connectivity of thalamus, with several other cortical regions. These changes were related to the changes in subjective perceptions: a decrease in insula-ACC/mOFC connectivity was related to an increase in satiety, fullness, and digestive well-being; a decrease in thalamus-caudate connectivity was associated with a smaller increase in satiety; and an increase in thalamus-S2 connectivity was related to a smaller increase in fullness. Hence, perceptual and emotional responses to food intake are related to brain connectivity in defined functional networks in conjunction with resting-state paradigm. Our second aim was to determine the effect of appetite on the postprandial experience. Using a cross-over design we demonstrated that, as compared to a low-calorie breakfast, a high-calorie breakfast, that reduced appetite, influenced the responses to a subsequent meal: it increased satiety and fullness, but reduced postprandial satisfaction after a palatable comfort meal. Hence, appetite modulation by preload conditioning has differential effects on the cognitive and emotive responses to a meal. Our third aim was to determine the effects of education on the postprandial experience. In a randomized parallel design, a sensory-cognitive educational intervention (taste recognition tests) enhanced, not only the hedonic postprandial experience, but also homeostatic sensations, whereas sham education had no effect. Since homeostatic and hedonic responses are dissociable, education might be tailored to target different conditions. By a series of proof-of-concept studies the present work opens an area of research on the factors that determine the biological responses to meal ingestion. This information may be applicable to public health strategies and dietary planning in the management of obesity, eating disorders and gastrointestinal dysfunctions.