Analysis of the Olive genome

Abstract

El olivo (Olea europaea, Oleaceae) es una planta icónica en el Mediterráneo por razones culturales, históricas y biológicas. El olivo como especie está formado por seis subespecies (europaea, maroccana, cerasiformis, laperrinei, guanchica, y cuspidata) que juntas forman el llamado complejo O. europaea. Del mismo modo, la subsp. europaea se divide en dos variedades: var. europaea, que comprende las formas cultivadas, y var. sylvestris (también llamado oleaster), que incluye las formas silvestres del Mediterráneo. El olivo ha sido cultivado intensivamente desde hace aproximadamente 6,000 años, coincidiendo con la emergencia de civilizaciones tempranas en el Mediterráneo. Debido al gran interés en sus frutos, como aceitunas de mesa y como material para aceite de oliva, el olivo es considerado un cultivo esencial en la cuenca Mediterránea. Esta tesis doctoral tiene como objetivo aportar conocimientos sobre la biologııa y la evolución de los olivos cultivados y linajes cercanos. Con este fin, secuenciamos, ensamblamos y anotamos un genoma de referencia correspondiente a un único individuo (O. europaea L. var. europaea). Análisis filogenómicos y evaluaciones del coverage relativo de alelos sugieren que en la historia evolutiva del olivo ocurrieron un mıınimo de cuatro poliploidizaciones. Dos alopoliploidizaciones localizadas en la base de la familia Oleaceae (Eoceno - Cretácico tardııo) y en la base de la tribu Oleeae; seguidas de dos poliploidizaciones en el ancestro de O. europaea (Mioceno-Plioceno) luego de su divergencia de Phillyrea angustifolia. Con el objetivo de estudiar la diversidad y las relaciones filogenéticas en el complejo O. europaea, secuenciamos adicionalmente el genoma de al menos un individuo por cada subespecie. Nuestros resultados muestran que los olivos cultivados tienen menos diversidad nucleotııdica cuando son comparados con los linajes silvestres. Diferentes genes están bajo selección positiva en cada cultivariedad incluida en este estudio (‘Arbequina’, ‘Beladi’, ‘Farga’, ‘Picual’, ‘Sorani’). Además de hibridación que involucra poliploidización, los análisis filogenómicos revelaron extensivos procesos de hibridazación homoploide entre los lineajes del complejo O. europaea, que resulta en un continuo flujo genético desde olivos silvestres hacia olivos domesticados. En particular, el cv. ‘Farga’ tiene un origen diferente a las otras cultivariedades incluidas en este estudio y aporta evidencia de domesticación secundaria en la penıınsula Ibérica. En resumen, este estudio permite entender la historia evolutiva de O. europaea, y descubre un complejo escenario de poliploidizaciones e hibridaciones que han resultado en duplicaciones génicas recurrentes.

The olive tree (Olea europaea, Oleaceae) is an iconic plant of Mediterranean countries for cultural, historical and biological reasons. The olive species comprises six subspecies (europaea, maroccana, cerasiformis, laperrinei, guanchica, and cuspidata) that together form the so-called O. europaea complex. Likewise, the subsp. europaea is divided into two taxonomic varieties: var. europaea, that comprises all the cultivated forms, and var. sylvestris (also called oleaster), that includes the wild forms. The olive tree has been intensively cultivated since 6,000 years ago, coinciding with the emergence of early Mediterranean civilizations. Because of the interest of the drupes both as table olives and as raw material to produce olive oil, the olive tree is an essential crop across the Mediterranean basin. This doctoral thesis aims to provide insights into the biology and the evolution of the cultivated olive and relatives. To this end, we sequenced, assembled, and annotated a reference genome obtained from a single individual (O. europaea L. var. europaea). Phylogenomic analysis and assessment of allelic relative coverage suggest up to four polyploidization events in the evolutionary history of the olive. Two ancient allopolyploidization events at the base of the family Oleaceae (Eocene-Late Cretaceous), and the tribe Oleeae (Oligocene-Miocene), followed by two polyploidizations in the ancestor of O. europaea (Miocene-Pliocene) since its divergence from Phillyrea angustifolia. In order to study the diversity and phylogenetic relationships in the O. europaea complex, we additionally sequenced the genome of at least one individual per subspecies. Our results show that cultivated olive trees exhibit less nucleotide diversity when compared with wild relatives. Different sets of genes were found to be under positive selection in each cultivar included in this study (‘Arbequina’, ‘Beladi’, ‘Farga’, ‘Picual’, ‘Sorani’). In addition to hybridization involving polyploidization (allopolyploidization), phylogenomic analysis revealed extensive homoploid hybridization among lineages of the O. europaea complex, which results in a continuous gene flow from wild to domesticated olive trees. In particular, cv. ‘Farga’ has a different origin than the other cultivars included in this study, and shows evidence for secondary domestication events in the Iberian Peninsula. In summary, this study helps unravel the evolutionary history of O. europaea, and uncover a complex scenario of polyploidization and hybridization that resulted in recurrent gene duplications.