Mechanistic and genetic regulation of plant responses to vegetation proximity: the roles of DRACULA2 and HFR1

Abstract

La luz proporciona energía para la fotosíntesis e información sobre el medio ambiente circundante. La información lumínica avisa de situaciones desafiantes, como la proximidad de la vegetación y la sombra, que requiere de la planta una red de señalización que proporcione respuestas rápidas y ajustadas para adaptar el desarrollo, respuestas que conjuntamente conforman el síndrome de huida de la sombra. Varios reguladores transcripcionales controlan estas respuestas, incluidos los PHYTOCHROME INTERACTING FACTORs (PIF), de acción positiva, y HFR1 con un papel antagonista. No obstante, el conocimiento sobre la regulación de las respuestas a sombra se amplía continuamente. DRACULA2 (DRA2) es una nucleoporina (NUP) de Arabidopsis thaliana que forma parte del complejo de poro nuclear (NPC), regula el alargamiento del hipocotilo inducido por la sombra a través de actividades dependientes e independientes de su papel en el transporte de macromoléculas. Además de su fenotipo pleiotrópico compartido con otros mutantes deficientes en NUPs, DRA2 está específicamente involucrado en la regulación de la expresión génica inducida por la sombra. Encontramos que DRA2 es una NUP dinámica, es decir, que no está ubicado exclusivamente en NPC, lo que podría permitirle actuar independientemente del NPC. Además, las funciones del NPC dependientes del transporte podrían ser parte de un mecanismo más amplio de regulación de la sombra. Mediante el uso de Cardamine hirsuta (una planta emparentad con A. thaliana) hemos empezado a comprender la regulación de la tolerancia a la proximidad vegetal, una estrategia vegetal alternativa a la huida de la sombra. Hemos demostrado que la proteína HFR1 de C. hirsuta inhibe la elongación del hipocotilo a la sombra al restringir el perfil de expresión génica. HFR1 se acumula en respuesta a la sombra e interactúa directamente con varios PIF a los que inhibe, como PIF7. Mostramos que una mayor estabilidad de ChHFR1 junto con la inducción de sus niveles de expresión en sombra puede conducir a una mayor actividad biológica de HFR1 en C. hirsuta, que contribuiría al establecimiento de la tolerancia a la sombra de esta especie.

Light provides essential energy for plant photosynthesis and information about the surrounding environment. Light challenging conditions, such as vegetation proximity and shade, require fast response and a fine-tuned signalling network to properly adapt plant development. Several transcriptional regulators are at the core of plant responses to vegetation proximity, including the positively-acting PHYTOCHROME INTERACTING FACTORs (PIFs) and the antagonistic HFR1. Nonetheless, knowledge about the regulation of shade responses improves continuously. DRACULA2 (DRA2) is a newly identified Arabidopsis thaliana shade avoidance regulator, part of the nuclear pore complex (NPC), which affects several aspects of plant development (e.g., shade-induced hypocotyl elongation) through transport-dependent and -independent activities. Besides its pleiotropic phenotype shared with other nucleoporin (NUP)-deficient mutants, DRA2 is specifically involved in the regulation of shade-induced gene expression. We found that DRA2 is a dynamic NUP, i.e., not exclusively NPC located, which could allow it to act independently of the NPC. Moreover, transport-dependent functions of the NPC might be part of a broader mechanism of shade regulation. While shade avoidance is better studied, we are beginning to understand the regulation of an alternative plant strategy to vegetation proximity, tolerance to shade, by using Cardamine hirsuta, a close relative of A. thaliana. We demonstrated that C. hirsuta HFR1 inhibits hypocotyl elongation in shade by constraining the expression profile of shade induced genes. HFR1 accumulates in shade and directly interacts with various PIFs, such as the major shade avoidance promoting PIF7 in A. thaliana. We show that a higher stability in shade coupled with higher expression levels can lead to a higher biological activity of HFR1 in C. hirsuta resulting in the shade tolerance habit of C. hirsuta.