Control of abiotic stress responses by brassinosteroids receptors in Arabidopsis thaliana

Abstract

La presente tesis doctoral reporta nuevas funciones de los receptores de brassinosteroides (BRs) en el control de respuestas a estrés abiótico en la planta modelo Arabidopsis thaliana.

Los BRs son hormonas esteroides que desempeñan roles esenciales en el crecimiento y desarrollo de la planta, así como en su adaptación al estrés ambiental. Se sabe que la aplicación exógena de BRs dota a los cultivos de protección frente a estreses abióticos, tales como estrés salino, frío o sequía, pero aún se desconocen los mecanismos que gobiernan estas respuestas. La activación de los componentes de la señalización mediada por BRs no han conseguido dotar de la resistencia observada con aplicaciones exógenas. Los roles putativos de los receptores de BRs bajo estrés arrojarian información clave para desentrañar los mecanismos de adaptación a estrés mediados por BRs, pero estos han permanecido inexplorados. Aquí, usamos un enfoque multidisciplinar, incluyendo genética, análisis multiómico y bioinformática, para descifrar los roles de los receptores de BR frente a estreses abióticos, tales como daño al ADN, estrés osmótico y sequía.

Los resultados presentados en esta tesis desvelan el papel del control espacio-temporal de la señalización de BRs en respuesta a estrés abiótico. El análisis fisiológico de raíces de Arabidopsis reveló que los receptores de BRs son necesarios para la regeneración celular de las células madre de la raíz tras daño al ADN. Además el análisis multiómico de plantas expuestas a sequía mostró que la sobre expresión del receptor BRI1-like 3 (BRL3), específico de tejidos vasculares, promueve una firma transcriptomica y metabolómica alterada que alivia los efectos negativos de la sequía y los desacopla de la parada del crecimiento. La mayor parte de los distintivos ómicos encontrados en estas plantas son específicos de floema. El enfoque bioinformático usado para desgranar el control transcripcional específico de tejido, fue además implementado en una herramienta web extensible a cualquier otro organismo. Finalmente, mediante un enfoque de biología estructural, encontramos una pequeña Receptor-Like Kinase (RLK), cuya interacción con BRL3 es más favorable que con el correceptor canónico BAK1. De hecho, este candidato se ha implicado recientemente en la respuesta a estrés osmótico, lo que sugiere vías alternativas activadas por BRs que controlan la respuestas a estrés abiótico.

En resumen, la presente tesis doctoral avanza sobre las funciones de los receptores de BRs que promueven el crecimiento y supervivencia de la planta bajo estrés abiótico. La señalización paracrina de los BRs en el nicho de células madre de la raíz y la adaptación metabólica dirigida desde los tejidos vasculares ilustran la importancia de analizar las respuestas específicas de tejidos. El presente estudio también arroja nuevas ideas para futuras investigaciones en los mecanismos mediados por los BRs que contribuyen a la adaptación de las plantas.

The present PhD thesis dissertation reports new functions for Brasssinosteroids receptors controlling abiotic stress responses in Arabidopsis thaliana.

Brassinosteroids (BRs) are the steroid hormones of plants. BRs play essential roles in plant growth and development and plant adaptation to stress. In this direction, exogenous application of BRs provide crop protection against abiotic stresses, such as salt, cold or drought stress, yet the mechanisms governing these responses have remained unknown. Activation of signaling downstream components failed to provide the resistance observed with exogenous applications. The putative roles of BR receptors under stress stand out as key information for dissecting the BR-driven mechanism of stress adaptation but they have remained very unexplored. Here, we use an interdisciplinary approach, including genetics, multiomics analyses and bioinformatics, to decipher the roles of BR receptors in front of abiotic stresses such as DNA damage, osmotic stress and drought.

The results presented in this thesis uncover a role for the spatiatiotemporal control of BR signaling in response to abiotic stress. Physiological analysis of Arabidopsis roots revealed that BR receptors are required for cellular regeneration of the root stem cells after DNA damage. Moreover, the multiomic analysis of plants exposed to drought showed that the overexpression of the vascular-specific BRI1-like 3 (BRL3) receptor lead to an altered transcriptional and metabolic signature that alleviate the detrimental effects of drought and decouple drought tolerance from growth arrest. A major part of omics hallmarks found in these plants are phloem-specific. The bioinformatic approach used to disentangle tissue-specific transcriptional control was further implemented in a web tool, expandable to any plant specie. Finally, through a structural biology approach we found a small Receptor-Like Kinase (RLK) whose interaction with BRL3 is more favorable than the canonical co-receptor BAK1. Indeed, this candidate has been recently involved in response to osmotic stress, which suggest alternative BR-activated pathways that control abiotic stress responses.

Overall, the present PhD thesis advances the roles of BR receptors to support plant growth and survival under abiotic stress. BRs paracrine signaling at the root stem cell niche and the metabolic adaptation driven from vascular tissues illustrate the importance of dissecting plant tissue-specific responses. The study presented here also opens new windows for further investigation on mechanisms triggered by BR-receptor that contribute to plant adaptation.