Bee behavioural plasticity in a global change context

Abstract

A pesar del declive generalizado de las abejas debido a la pérdida de sus hábitats y la transformación del paisaje, algunas especies de abejas pueden adaptarse para vivir en habitats modificados por el hombre. Aún así, no tenemos información sobre los mecanismos que permiten su supervivencia en hábitats transformados. La plasticidad de comportamento podría ser un factor clave para la supervivencia de las abejas en entornos cambiantes, pero tenemos escasa información sobre aspectos comportamentales en insectos. En esta tesis, usamos tanto datos experimentales como de campo para estudiar la plasticidad de comportamiento de abejas, aprendizaje y habilidades de innovación así como el uso de habitats naturales y urbanos. También, combinamos aspectos ecológicos (uso de habitats, tendencias poblacionales), con aspectos cognitivos (aprendizaje, innovación), y medidas cerebrales (masa de cerebros) para entender y explicar la plasticidad de comportamiento de las abejas. Pudimos observar que las abejas solitarias pueden innovar en su comportamiento, o utilizar o incluso preferir habitats urbanos. También observamos que aquellas que preferían habitats urbanos, y aquellas abejas que aprendían más rápidamente, poseían cerebros más grandes relativos a su cuerpo.

En el primer capítulo, evaluamos las habilidades de innovación en abejas naífs (Osmia cornuta), y exploramos qué comportamientos conducían a mejores habilidades de innovación. Usamos un entorno experimental cerrado para controlar todos los estímulos relevantes y medimos respuestas individuales para resolver una nueva tarea (levantar una tapa de cartulina para alcanzar una recompensa). Las Osmias fueron capaces de innovar y esta innovación estaba correlacionada con una exploración pausada, atrevimiento y niveles de actividad.

En el segundo capítulo, usamos tubos experimentales para conducir experimentos de aprendizaje en diferentes especies de abejas. El aprendizaje es un rasgo fundamental para sobrevivir en entornos naturales y para adaptarse a los nuevos entornos. Probamos diferentes especies capturadas en sus entornos y comparamos el desempeño en las pruebas de aprendizaje con sus respectivos tamaños cerebrales relativos. Testamos abejas en entornos cerrados donde aprendieron a asociar un color con una recompensa. Sus cerebros fueros extraídos después para ser pesados. La mayoría de las especies testadas fueron capaces de aprender, y aquellas con un cerebro relativo mayor tenían más probabilidades de tener éxito en el aprendizaje.

El estado de conservación de las abejas es incierto en general, a pesar de que sabemos a ciencia cierta que la pérdida y transformación de hábitats está conduciendo la mayoría de los declives. Para sobrevivir a las modificaciones de los hábitats, los polinizadores necesitan moverse de un hábitat a otro más adecuado, aclimatarse o adaptarse a las nuevas condiciones. En el capítulo tres, usamos un amplio muestreo a lo largo del noreste de EE. UU. Identificamos abejas capturadas y las cotejamos con el hábitat donde se capturaron, teniendo al final un amplio gradiente entre hábitats urbanos y naturales. Encontramos que el nivel de modificación de un hábitat está negativamente relacionado a la importancia para la biodiversidad. Sin embargo, también encontramos una sorprendente diversidad de abejas en hábitats urbanos y campos de cultivo, debido a que existen abejas oportunistas, e incluso algunas de ellas preferían este tipo de hábitats.

En el capítulo cuatro, usamos los datos obtenidos del capítulo tres sobre preferencias de hábitats, datos pre-existentes sobre tendencias poblacionales y nuestra propia base de datos de cerebros y tamaños de cuerpos de abejas para buscar una potencial correlación entre tendencias poblacionales, preferencias de hábitats y tamaños cerebrales. Encontramos que las especies con preferencias por hábitats boscosos tienden a tener cerebros más pequeños, y aquellas con preferencias por hábitats urbanos mayores tamaños. Sin embargo, no encontramos correlación de las tendencias poblacionales con preferencias de hábitats o tamaños relativos de cerebro. Por tanto, aquellas abejas con preferencias urbanas pueden explicarse como capaces de sobrevivir en nuevos entornos, pero no necesariamente están aumentando sus poblaciones.

Despite bees are in general declining due to habitat loss and transformation, some bee species can adapt to live in human transformed habitats. Precisely, we lack information on the mechanisms that allow them to survive in transformed habitats. Behavioural plasticity could be a key factor for bees to survive in changing environments, but there is scarce knowledge on behavioural aspects for insects. We used both experimental and field data to study bees' behavioural plasticity, learning and innovation abilities as well as their use of natural and urban habitats. We combined ecological aspects (habitat use, population trends) with cognitive aspects (learning, innovative-like behavior), and detailed brain measurements (brain weight) to understand and explain bees' behavioural plasticity. We found that solitary bees can innovate, which can help them to cope with new challenges. In addition, we show that some bees can use or even prefer urban habitats and that both urban bees and fast learners poses larger relative brain sizes.

In chapter one, we evaluated innovation abilities in naïve bees (Osmia cornuta), and explored which behaviors may lead to better chances of innovation. We used a closed experimental environment to control for all relevant stimuli and measured individual responses to solve a novel task (i.e. lifting a lid to reach a reward). Osmia bees were able to innovate and innovation was correlated with slow exploration, boldness and activity levels.

In chapter two, we used an experimental arena to conduct a learning experiment across bee species. Learning is a fundamental trait for surviving in natural environments and to adapt to new environments. We tested several bee species captured directly from the field and compared learning performance with relative brain sizes. We tested bees in experimental enclosures to measure associative learning in a protocol where the individuals had to learn to associate a reward (food) with a conditioned stimulus (a colour). Brains were extracted to measure brain weight. Most bees species were able to learn and those with bigger brains were more likely to succeed in the learning test.

Information about the conservation status of most bee species is scarce, despite we know that habitat loss and transformation are driving most bee declines. To survive after habitat alterations, pollinators need to move from one habitat to another or locally adapt to the new conditions. In chapter three, we used a large sampling across northeastern USA to relate bees and their habitats, which range from highly modified to more natural habitats. We found that habitat importance is negatively related to the level of human modification. However, we also found a considerable amount of bee diversity in urban and cropland areas and some opportunistic bee species even prefer urbanized habitats.

In chapter four, we used the data obtained from chapter three on habitat preferences, existing data on bee population trends and our bee brain database to find a potential correlation between population trends, habitat preferences, and brain sizes. We found that species with preferences for forested habitats have smaller relative brains, and urban species tend to have bigger relative brain sizes. However, population trends were not correlated with habitat preferences or relative brain sizes. Therefore bees with urban preferences may be opportunistic species that survive in new human environments, but not necesarely increase its populations.