Biotic and abiotic drivers of litter decomposition in drylands: The role of UV and trophic interactions

Abstract

La descomposició retorna al sòl més del 50% de la producció primària i aporta la font principal d’energia i nutrients a la complexa xarxa tròfica del sòl, basada en detritus. En ecosistemes terrestres la descomposició està dirigida de manera jeràrquica pel clima, la qualitat de la fullaraca i la biota del sòl. Tanmateix, en zones àrides la descomposició sembla dirigida per complexes interaccions bio-abiòtiques que són prou desconegudes. L’objectiu principal d’aquesta tesi va estar estudiar aquestes interacciones en un ecosistema semi-àrid. Com a primer objectiu es va estudiar els efectes de la radiació ultraviolada (UV) en l’activitat dels microbis en les primeres etapes de la descomposició, i es van explorar els efectes de legat d’aquests dos components en un estadi posterior de descomposició que involucrava els detritívors (isòpodes) (capítol 2). En un experiment de laboratori la radiació UV només va explicar una minsa proporció (<3%) del total de la descomposició de la fullaraca i no es van observar efectes de foto-facilitació. Al contrari de la radiació UV, la microbiota semblava tenir un efecte principal en la descomposició a través d’efectes legats als detritívors, atès que es van trobar efectes acumulats de la microbiota i els detritívors, arribant al 42% del total de la descomposició (capítol 2). A més aquests dos components varen originar efectes sinèrgics en barreges de fullaraca (capítols 2 i 3) i varen funcionar d’enllaç entre els depredadors i la descomposició de la fullaraca. A més, l’eliminació dels microorganismes amb biocides va revertir els efectes sinèrgics de les barreges de fullaraca resultant en efectes antagònics entre les espècies involucrades en la fullaraca (capítol 2). En resum, la radiació UV va tenir un efecte minoritari comparat amb els microbis en els seus efectes de legat sobre la descomposició mitjançant detritívors. L’objectiu del capítol 3 va ser avaluar els efectes múltiples dels depredadors en la descomposició mitjançant efectes de consumició i de no-consumició, i en particular mitjançant efectes d’enginyeria de l’ecosistema i com aquests poden generar sinèrgies entre les barreges de fullaraca (capítol 3). Malgrat el fort efecte dels depredadors sobre els detritívors (tan en mortalitat com en comportament), els efectes de control descendent (top-down) varen ser indetectables, essent substituïts per efectes múltiples d’enginyeria ecològica per part dels depredadors, mostrant sinèrgies amb la identitat i la diversitat de la fullaraca, accelerant, més que no pas inhibint, la descomposició. Aquests resultats suggereixen que les restes d’activitat dels depredadors (p. ex. productes d’excreció) aporten nutrients extres que augmenten l’activitat microbiana redundant en el benefici dels descomponedors secundaris i finalment en la descomposició. En el capítol 4 es va avaluar el paper de les illes de fertilitat en la descomposició de barreges de fullaraca en un ecosistema semi-àrid. La descomposició sota la copa dels arbusts va mostrar efectes antagonistes entre espècies de fullaraca i va alentir la descomposició de manera diferent depenent de la identitat de l’espècie de fullaraca. Contràriament, la descomposició fora dels arbusts va resultar en efectes additius, amb tan sols una sinèrgia dèbil en una de les espècies. Malgrat el que s’esperava, no es van trobar efectes de la riquesa d’espècies de planta conformant les barreges de fullaraca. Atès que es van trobar abundàncies més elevades de mesofauna en els mesocosms ubicats sota dels arbusts, es suggereix que la descomposició biòtica predomina a sota dels arbusts, mentre que fora predominaria la descomposició basada en factors abiòtics. La informació aportada per aquesta tesi pot ajudar a entendre com es descomposa la fullaraca en zones àrides, així com entendre millor la interacció entre components biòtics i abiòtics, atès que tenen efectes difícils de diferenciar per tal de predir les taxes de descomposició en aquests ecosistemes.

La descomposición retorna al suelo más del 50% de la productividad primaria y provee del principal recurso de energía y nutrientes para la compleja red alimenticia del suelo. En ecosistemas terrestres, la descomposición está jerárquicamente regulada por el clima, la calidad de la hojarasca y la biota del suelo. Sin embargo, en ecosistemas semiáridos, la descomposición parece estar gobernada por complejas interacciones bióticas y abióticas que no son bien entendidas. El principal objetivo de esta tesis es estudiar las interacciones que regulan la descomposición en ecosistemas semiárdios. Como primer objetivo evalué el efecto de la radiación UV y la actividad microbiana en etapas tempranas de la descomposición y exploré los efectos de estos dos componentes en etapas de descomposición avanzada que involucran a detritívoros (isópodos) (Capítulo 2). En un experimento de laboratorio, la radiación UV causó únicamente una pequeña proporción (3%) de la descomposición total y no se encontraron efectos de foto-facilitación. Por lo contrario, los microorganismos tuvieron un papel destacable en durante la descomposición a través de efectos sucesivos sobre los detritívoros, dado que encontramos sustanciales efectos aditivos de microorganismos y detritívoros sumando un 42% de la descomposición total (Capítulo 2). Los microorganismos también promovieron la expresión de sinergias en las mezclas de hojas (Capítulo 2 y 3) y actuaron como enlace entre depredadores y la descomposición de hojarasca (Capítulo 3). Además, la eliminación de microorganismos a través de biosidas revirtió los efectos sinérgicos en la mezcla de hojas y disparó los antagonismos entre las especies (Capítulo 2). En resumen, la radiación UV tuvo un efecto menor comparado con el efecto de los microorganismos y sus efectos sucesorios en la descomposición dirigida por detritívoros. El principal objetivo del capítulo 3 fue evaluar los múltiple efectos de los depredadores en la descomposición a través de efectos indirectos por consumo y efectos de no consumo, así a través de los efectos de los depredadores como ingenieros del ecosistema y cómo estos pueden generar sinergias durante la descomposición de mezclas de hojas (Capítulo 3). A pesar del alto impacto de los depredadores sobre los detritívoros (tanto en mortalidad como en comportamiento), prevalecieron múltiples efectos de los depredadores como ingenieros del ecosistema en sinergia con la identidad y diversidad de hojas sobre los efectos descendentes, haciendo que los depredadores mejoraran la descomposición al contrario de inhibirla. Estos resultados sugieren que los restos de la actividad de los depredadores (excretas) proveen de nutrientes adicionales que pueden fomentar la actividad microbiana y finalmente beneficiar a los descomponedores secundarios y acelerar la descomposición. En el capítulo 4 se evaluó el papel de las islas de fertilidad durante la descomposición de mezclas de hojas en ecosistemas semiáridos. La descomposición bajo el dosel de los arbustos fue consistentemente baja y mostró primordialmente efectos antagónicos dependiendo de la identidad de las hojas. Por lo contrario, la descomposición fuera del dosel resultó mayormente en efectos aditivos con escazas sinergias en una de las especies. Contrario a lo esperado, el gradiente de diversidad en la mezcla de hojas no tuvo efectos significativos. Debido a que encontramos mayor abundancia de fauna bajo el dosel, se sugiere que la descomposición funciona principalmente por factores bióticos bajo el dosel y abióticos fuera. La información provista por esta tesis podría ayudar al entendimiento de cómo la hojarasca se descompone en ecosistemas semiáridos, donde puede descomponerse en la planta o en el suelo. Esta tesis también ofrece propuestas sobre el entendimiento en la interacción entre factores bióticos y abióticos que tienen efectos difíciles de descifrar cuando se predice la descomposición en este tipo de ecosistemas.

Decomposition returns to the soil more than 50% of primary productivity and provides the main source of energy and nutrients to complex detritus-based soil food webs. In terrestrial ecosystems, decomposition is hierarquically governed by climate, litter quality and soil biota. However, in drylands decomposition seem to be governed by complex abiotic/biotic interactions that are largely unknown. The main objective of this thesis was to study the interactions of these abiotic and biotic factors that control decomposition in a semi-arid ecosystem. As a first objective I assessed the effects of UV radiation and microbial activity in the early stage of decomposition, and explore the legacy effects of these two components on a later stage of decomposition involving detritivores (isopods) (chapter 2). In a laboratory experiment UV radiation accounted for a small proportion (<3%) of the total litter decomposition and no photopriming effects were observed. Contrary to UV radiation, microorganisms had a paramount role during decomposition through legacy effects on detritivores, as we found substantial cumulative effects of microbes and detritivores adding up to 42% of total decomposition (chapter 2). The latter promoted the expression of synergistic effects in litter mixtures (chapter 2 and 3) and worked as a link between predator and litter decomposition (chapter 3). In addition, the removal of microorganisms by biocides reverted litter mixture synergistic effects and gave rise to antagonisms among litter species (chapter 2). In summary, UV radiation had a minor effect as compared to microbes in their legacy effects on detritivore-driven decomposition. The aim of chapter 3 was to evaluate the multiple effects of predators on decomposition via indirect consumptive and non-consumptive effects, and via ecological engineering effects, and how they may generate synergies with litter mixtures (chapter 3). Despite the high impact of predators on the detritivores (both on mortality and on behavior), multiple synergistic predator engineering ecosystem effects with the identity and diversity of the litter, prevailed over predator top-down control, making predators to enhance rather than inhibit decomposition. These results suggest that the traces of predator activity (e.g. excreta) provide with some extra nutrients that can boost microbial activity and ultimately benefit secondary decomposers and accelerate decomposition. In chapter 4 I assessed the role of fertility islands on decomposition of leaf litter mixtures in drylands. Decomposition under shrub canopy consistently showed antagonistic effects and slower decomposition differently depending on the identity of the litter species. On the contrary, decomposition away from shrubs resulted in mostly additive effects, with only a mild synergy in one of the species. Unexpectedly, no diversity (richness) effect was found. As we also found far more mesofauna in decomposition mesocosms under shrubs, the results suggest that mainly biotic-driven decomposition operates under shrubs and abiotic-driven decomposition operates away from shrubs. The information provided by this thesis may help understanding how litter decomposes in drylands, where it may remain either on the plant or on the ground, and to understand the interaction between abiotic and biotic factors, which have effects difficult to disentangle when predicting decomposition in these ecosystems.