A role for the glutamate system in modern human language and cognition

Author

O'Rourke, Thomas

Director

Boeckx, Cedric

Tutor

Boeckx, Cedric

Date of defense

2021-04-27

Pages

220 p.



Department/Institute

Universitat de Barcelona. Facultat de Filologia

Abstract

The human capacity for language is made up of various cognitive subcomponents, the convergence of which allows our species a unique ability to relay our thoughts. Identifying these subcomponents and establishing how they mechanistically interact is a necessary step in approaching any satisfactory explanation for how language evolved. Even given the unique combination of underlying parts that make up the language faculty, comparative research has individuated many language-relevant traits in other species that can serve as useful models to study the biological basis of their human equivalents. Research into the evolution of language also demands that findings across disparate disciplines in the life and cognitive sciences be connected with each other. The present thesis takes this interdisciplinary comparative approach in seeking to elucidate the biological basis of two component traits of our species' language phenotype: (i) vocal learning, a capacity that underlies our ability to speak, and which has clear but, so far, sparsely observed analogues in the animal kingdom, and (ii) lowered fearful and aggressive reactivity towards other members of our own species. Behavioral measures of these capacities diverge ― in kind and degree, respectively ― from those of our closest extant ape relatives, suggesting that these traits have made important recent contributions to what makes us human. Because of the disparity in levels of aggressiveness between modern humans and other extant great ape lineages, Chapter 2 builds on work proposing domesticated species as a more viable comparator for the study of reduced reactive aggression in our species. We investigate genomic signals of convergent evolution between modern humans and domesticated species when compared with their respective archaic and wild counterparts. We find that alterations to glutamatergic signaling genes occur disproportionately in the recent evolution of ours and domesticated species. We review evidence that these genes are broadly expressed across limbic circuits that regulate the hypothalamic-pituitary-adrenal (HPA)-axis stress response cascade. We propose that attenuated glutamatergic excitation of the HPA response has downregulated tendencies towards reactive aggression in our species. In Chapter 3, we overview evidence that many of the glutamate receptor genes that have changed in our species' recent evolution ― as well as limbic regions implicated in control of the HPA axis ― regulate striatal circuits that control the motor output of both stress responses and learned vocalizations. As evidenced by multiple stress and neuropsychiatric disorders in which glutamate receptors are implicated, corticosteroid “stress-hormone” feedback acting prominently on glutamatergic neurons in limbic regions can drive excitation of striatal circuits. We review clinical findings that up- or downregulation of stress-driven excitatory activity can result in differentially modulated midbrain dopamine release to dorsal and ventral striatal regions, promoting diverging tendencies toward stereotyped and exploratory motor behaviors, including vocalization. We consider the case of the Bengalese finch, a domesticated songbird for which corticosteroid, glutamatergic, and dopaminergic signaling all appear to have been altered in the course of the domestication process. The Bengalese finch also displays reduced aggression, a potentiation of exploratory behaviors, and learns a less stereotyped and more complex song than its wild counterpart, the white-rumped munia. Based primarily on this convergence of paleogenomic, clinical, and songbird data, we propose that corticosteroid-driven modulation of glutamatergic signaling in limbic and striatal circuits may lay the evolutionary basis for the emergence of complex vocal learning abilities in modern humans. Finally, Chapter 4 considers the role of the limbic system in another important aspect of the human linguistic phenotype: the ability to pick out a unique entity with a proper name. This chapter considers evidence for divergent circuits and mechanistic processes involved in the encoding and retrieval of proper names and the meanings they pick out. We propose that information enabling the subsequent retrieval of proper names is encoded via divergent mechanisms: the first involves the unitization of a name with socio-emotional information, dependent on prominent amygdalar activation. The second, a process of item-item and item- context association, is proposed to subserve the encoding of both proper names and common nouns, involving more prominent hippocampal and posterior medial temporal activations. Subsequent retrieval is also supported by divergent networks, with names encoded in a unitized manner being retrieved via a prefrontal--anterior-temporal network, while those encoded via item-item and item-context associations are later retrieved via more posterior projecting networks.


La capacitat humana per al llenguatge es constitueix de diversos subcomponents cognitius, la convergència dels quals permet a la nostra espècie una habilitat única per a transmetre els nostres pensaments. Identificar aquests subcomponents i establir com interactuen mecànicament és un pas necessari per a abordar qualsevol explicació satisfactòria de com va evolucionar el llenguatge. Fins i tot donada la combinació única de parts subjacents que componen la facultat del llenguatge, la recerca comparativa ha identificat molts trets pertinents al llenguatge en altres espècies que serveixen com a models útils per a estudiar la base biològica dels seus equivalents humans. La recerca sobre l'evolució del llenguatge també exigeix que disciplines dispars en les ciències de la vida i cognitives estiguin connectats entre si. La present tesi pren aquest enfocament comparatiu i interdisciplinari en la cerca de dilucidar la base biològica de dos trets components del fenotip del llenguatge: (i) l'aprenentatge vocal, una capacitat que subjeu a la nostra habilitat per a parlar, i que té clars anàlegs en el regne animal (encara que, fins ara, escassament observats), i (ii) la disminuïda reactivitat temorosa i agressiva cap a altres humans. En la nostra espècie, les mesures de comportaments que resulten d'aquestes dues capacitats divergeixen, en tipus i grau, de les dels nostres parents primats més pròxims, la qual cosa suggereix que aquests trets han fet importants contribucions recents al que ens fa humans. A causa de la disparitat en els nivells d'agressió reactiva entre els humans moderns i altres llinatges de grans simis existents, el Capítol 2 es basa en estudis que proposen les espècies domesticades com un comparador més viable per a l'estudi de l'agressió reactiva reduïda en els humans moderns. Aquí, investiguem les senyals genòmics de l'evolució convergent entre els humans moderns i les espècies domesticades en comparació amb les seves respectives contraparts arcaiques i salvatges. Trobem que les alteracions en els gens de senyalització glutamatèrgica ocorren de manera desproporcionada en l'evolució recent de la nostra espècie i en la de les espècies domesticades. Revisem l'evidència que aquests gens s'expressen de manera abundant en circuits límbics que regulen la cascada de resposta a l'estrès de l'eix hipotalàmic-pituïtari-adrenal (HPA). Proposem que l'excitació atenuada de l'eix HPA ha regulat negativament les tendències cap a l'agressió reactiva en la nostra espècie. En el Capítol 3 revisem l'evidència que molts dels gens de receptors de glutamat que han canviat en l'evolució recent de la nostra espècie, així com múltiples regions límbiques implicades en el control de l'eix HPA, regulen els circuits de l'estriat que controlen els moviments motors tant de les respostes a l'estrès com de les vocalitzacions apreses. Com ho demostren els múltiples trastorns neuropsiquiàtrics i d'estrès en els quals estan implicats els receptors de glutamat, la retroalimentació dels corticoesteroides (''hormones de l'estrès") ― que actua de manera prominent sobre les neurones glutamatèrgiques a les regions límbiques ― pot impulsar l'excitació dels circuits estriatals. L'activitat excitadora impulsada pot resultar en l'alliberament de dopamina del mesencèfal, modulat diferencialment a l'estriat dorsal i ventral, promovent tendències divergents cap a conductes motores estereotipades i exploratòries, incloses de la vocalització. Considerem el cas del maniquí carpó-blanc domesticat (Lonchura striata domestica), un ocell cantaire domesticat per a la qual la senyalització corticoesteroide, glutamatèrgica i dopaminèrgica sembla haver estat alterada en el curs del procés de domesticació. El maniquí carpó-blanc domesticat també mostra una agressió reduïda, una potenciació dels comportaments exploratoris i aprèn una cançó menys estereotipada i més complexa que la seva contrapart salvatge. Basats principalment en aquesta convergència de dades paleogenòmiques, clíniques i d'ocells cantaires, proposem que la modulació de la senyalització glutamatèrgica impulsada per corticoesteroides en els circuits límbics i estriatals pot establir les bases evolutives per al sorgiment d'habilitats complexes d'aprenentatge vocal en els humans moderns. Finalment, el Capítol 4 considera el paper del sistema límbic en un altre aspecte important del fenotip lingüístic humà: la capacitat de designar una entitat única amb un nom propi. Aquest capítol considera l'evidència que dos circuits i processos mecanicistes diferents estan involucrats en la codificació en la memòria i la subseqüent recuperació dels noms propis i dels significats als quals apunten. Proposem que la informació que permet la recuperació dels noms propis primer es codifica mitjançant mecanismes divergents: el primer implica la unificació d'un nom amb informació socioemocional, dependent d'una activació amigdalar prominent. El segon procés associa (però no unifica) dos elements diferents o un element amb el context en ell que apareix, i afavoreix la codificació tant de noms propis com de substantius comuns. Aquest procés implica activacions més prominents de l'hipocamp i del lòbul temporal mig i posterior. La recuperació subseqüent de la memòria també està facilitada per xarxes divergents: noms propis codificats de manera unitària després es recuperen d'una xarxa prefrontal--temporal anterior, mentre que xarxes de projecció posterior donen suport a la recuperació de noms codificats mitjançant associacions element-element i element-context.

Keywords

Evolució humana; Evolución humana; Human evolution; Aprenentatge cognitiu; Aprendizaje cognitivo; Cognitive learning; Neurolingüística; Neurolinguistics; Glutamina; Glutamine; Dopamina; Dopamine; Estrès; Estrés; Stress

Subjects

81 - Linguistics and languages

Knowledge Area

Ciències Humanes i Socials

Note

Programa de Doctorat Ciència Cognitiva i Llenguatge

Documents

THOMAS O'ROURKE_PhD_THESIS.pdf

9.937Mb

 

Rights

L'accés als continguts d'aquesta tesi queda condicionat a l'acceptació de les condicions d'ús establertes per la següent llicència Creative Commons: http://creativecommons.org/licenses/by-nc-nd/4.0/
L'accés als continguts d'aquesta tesi queda condicionat a l'acceptació de les condicions d'ús establertes per la següent llicència Creative Commons: http://creativecommons.org/licenses/by-nc-nd/4.0/

This item appears in the following Collection(s)