Studying brain development in infants by eye measurements: visual perception and visual attention

Abstract

In the first years of life, there is a dramatic unfolding of cognitive abilities supported by the progressive control of gaze behaviour. The early development of oculomotor control is presumably closely tied to the maturation of the attention system. Vergence eye movements are the movements of the eyes in opposite directions, which subserve binocular vision and depth perception. Previous studies have suggested a correlation between vergence and orienting attention (Puig, Pallarés, Zapata, & Puigcerver, 2016; Solé Puig, Pérez Zapata, Aznar-Casanova, & Supèr, 2013; Super, Marco, Perez Zapata, Canete Crespillo, & Sole Puig, 2014). The neural structures involved in the vergence system, for instance the Frontal Eye Fields (FEF), Superior Colliculus (SC), pulvinar of the thalamus and Posterior Parietal Cortex (PPC) overlap with those of the attention orienting system. This is of relevance as studying how children allocate their visual attention to relevant stimuli is a direct measure of cognitive abilities. Vergence has been studied in our research group as a measure of cognitive processing (e.g. Sole Puig et al., 2013, 2015, 2016; Esposito et al., 2018, 2019; Varela et al., 2018). In these studies, vergence responses were observed during top-down and bottom-up generated shifts of visual attention, where attentional load positively correlated with the strength of the vergence response (Sole Puig et al., 2013). The notion of a role for vergence in attention is supported by the observation of a correlation of eye vergence responses with the neural activity encoding shifts of visual attention (Solé Puig et al., 2016). Besides attention, vergence relates to memory processing as well. Memorized stimuli are accompanied with stronger vergence responses when compared to stimuli that are forgotten (Sole Puig et al., 2016). These observations motivated our current studies in younger children, to contribute to a better understanding on the impact of vergence eye movements in cognitive development early on. This PhD study consists

exploring the association between the changes in the angle of vergence eye movements’ and orienting attention responses in early childhood. With eye tracking methodology, Face perception and Visual Short-Term Memory (VSTM) were evaluated as fundamental milestones of cognitive development. 130 young children aged 6-36 months were recruited from two regional kindergartens. Face images versus scrambled face images on one hand, and repeated objects versus novel objects’ images on the other hand, were introduced as visual presentations, to tackle basic cognitive functions that we hypothesize are based on orienting attention. The first study addressed face processing. A series of prototypical static human face images with neutral expression were presented from a validated face database and compared it with their computerized scrambled version. We observed that vergence eye movements’ responses were enhanced to face stimuli when compared to scrambled face stimuli. The study on Visual Short-Term Memory contends with the ability to temporarily hold information and form transient representations of objects. In turn, establish whether children utilize this visual information to anticipate future events. We presented two coloured objects on screen and randomly repeated one of them and a novel one separately. We observed that for the repeated object presentation, not only did vergence response increase, but also the order of image type correlated with the enhancement in vergence modulation. Thus far, to the best of my knowledge, this is the first PhD study of its type evaluating vergence eye movements to assess attention-orienting responses in early childhood.

En los primeros años de vida existe un gran despliegue de habilidades cognitivas respaldado por el control progresivo de la mirada. El desarrollo temprano del control oculomotor está asociado al desarrollo de la atención. Los movimientos oculares de vergencia consisten en el movimiento de los ojos en direcciones opuestas que dan lugar a la visión binocular y la percepción de profundidad. Previamente, hemos sugerido una correlación entre la vergencia y la orientación de la atención (Puig et al., 2016; Solé Puig et al., 2013; Super et al., 2014). Las estructuras neuronales involucradas en el sistema de vergencia, entre ellas, los campos oculares frontales, el colículo superior, el pulvinar del tálamo y la corteza parietal posterior se superponen con las del sistema de orientación de la atención. Esto es relevante ya que el estudio de cómo los niños despliegan y distribuyen su atención visual a los estímulos relevantes del entorno es una medida directa de sus capacidades cognitivas. De este modo, la orientación de la atención puede arrojar luz sobre el desarrollo cognitivo a posteriori. La vergencia ha sido estudiada en nuestro grupo de investigación como una medida del procesamiento cognitivo (Sole Puig et al., 2013, 2015, 2016; Esposito et al., 2018, 2019; Varela et al., 2018). En estos estudios, se observaron respuestas de vergencia durante los cambios en la atención visual generados de arriba hacia abajo y de abajo hacia arriba, donde la carga atencional correlacionó positivamente con la amplitud en la respuesta de vergencia (Sole Puig et al., 2013). La noción de un papel de la vergencia en la atención se basa en la observación de una correlación en las respuestas de vergencia ocular con la actividad neuronal que codifica los cambios en la atención visual (Solé Puig et al., 2016). Asimismo, la vergencia está relacionada con la memoria. Los estímulos memorizados se ven reflejados en respuestas de vergencia más pronunciadas en comparación con los estímulos no retenidos en la memoria (Sole Puig et al., 2016). Este

estudio doctoral consiste en explorar la asociación entre la modulación en el ángulo de vergencia y la orientación de la atención en la infancia. Mediante la metodología de seguimiento ocular, el procesamiento de caras y la memoria visual a corto plazo (MVCP) se evaluaron como hitos fundamentales del desarrollo cognitivo. Se reclutaron 130 niños de 6 a 36 meses de edad de 2 jardines de infantes regionales. Por un lado, presentamos imágenes de caras frente a imágenes de puzles de caras, y en la otra tarea, imágenes de objetos repetidos frente a objetos nuevos. El primer estudio abordó el procesamiento facial. Una serie de imágenes estáticas prototípicas de caras humanas con expresión neutral se compararon con su versión computarizada. Observamos que las respuestas de vergencia aumentaron frente a los estímulos de caras en comparación con los estímulos de puzles de caras. Por otra parte, el estudio sobre la memoria visual a corto plazo tiene relación con la capacidad de mantener temporalmente la información y formar representaciones transitorias de objetos. Asimismo, queríamos observar si los niños utilizan esta información visual para anticipar eventos futuros. Para ello, presentamos simultáneamente dos objetos de colores en la pantalla y luego repetimos uno al azar y otro nuevo, por separado. Hemos observado un incremento en la modulación de la vergencia en el caso de los objetos repetidos y asimismo correlacionado el incremento en la vergencia con el orden de presentación de la imagen. Este es el primer estudio doctoral de su tipo que proporciona información novedosa acerca de la vergencia para evaluar las respuestas de orientación de la atención visual en la primera infancia.