The evolution of semicircular canals in anthropoid primates: Phylogenetic implications for Miocene catarrhines

Abstract

Els primats catarrins s’originaren a l’Àfrica durant l’Oigocè. A més dels cercopithecoïdeus i els hominoïdeus, inclouen diversos llinatges del Miocè de l’Àfrica i Euràsia. Les seves relacions filogenètiques són controversides a causa del registre fòssil incomplet, l’abundant homoplàsia, i l’evolució en mosaic. La identifiació d’àrees anatòmiques no gaire proclius a l’homoplàsia, com els canals semicirculars (CSs) de l’orella interna, és crucial per inferir la filogènia dels catarrins extints. Aquesta tesi explora la utilitat dels CSs per inferir la filogènia dels antropoïdeus, i especialment dels catarrins miocens. Els objectius específics inclouen: (1) testar la idoneïtat de diferents aproximacions de morfometria geomètrica tridimensional (3DGM); (2) quantificar el senyal filogenètic inclòs en la morfologia dels CSs i identificar-hi caràcters susceptibles de ser analitzats cladísticament; i (3) testar hipòtesis filogenètiques alternatives per als catarrins miocens d’Europa (pliopitecoïdeus i hominoïdeus). Els mètodes es fonamenten en escanejos de microtomografia computada i 3DGM estàndard basada en landmarks, així com una innovadora aproximació alternativa basada en deformació (sense landmarks). Les dades de forma s’analitzaren mitjançant regressions (al·lomètriques) bivariants i anàlisis multivariants (anàlisi de components principals entre groups), juntament amb mètodes informats filogenèticament (filomorfoespai amb reconstrucció de nodes ancestrals, índexs cladístics), mesures de senyal filogenètic (λ de Pagel i K de Blomberg), i anàlisi de clústers. Els resultats es proporcionen en tres articles publicats, que posteriorment són discutits amb relació a la bibliografia i les perspectives de futur. El primer article analitza els patrons de variació en la forma dels CSs en els catarrins actuals i en testa la utilitat per fer inferències filogenètiques en hominoïdeus extints. Els altres dos articles testen hipòtesis filogenètiques alternatives per al pliopitecoïdeu Epipliopithecus i els driopitecins Hispanopithecus i Rudapithecus. S’arriba a les següents conclusions: (1) La 3DGM basada en deformació captura adequadament la variació en la forma dels CSs i elimina els biaixos de la 3DGM estàndard, que depèn del disseny subjectiu del protocol de landmarks. (2) La forma dels CSs inclou un fort senyal filogenètic i discrimina entre els principals clades d’antropoïdeus i, fins i tot, entre els gèneres d’hominoïdeus, i és per tant potencialment útil per testar hipòtesis filogenètiques per als tàxons extints. (3) La reconstrucció dels morfotips ancestrals permet la definició de diversos caràcters dels CSs potencialment sinapomòrfics per als catarrins corona, els hominoïdeus corona, i els homínids corona. Aquesta darrers són els més distintius, deut a les seves proporcions volumètriques robustes. (4) La morfologia dels CSs del pliopitecoïdeu Epipliopithecus confirma l’opinió àmpliament sostinguda que aquest tàxon s’interpreta més parsimoniosament com un catarrí basal més derivat que els propliopitecoïdeus que no pas com un hominoïdeu (com suggerien alguns estudis recents). (5) L’enigmàtic antropomorf Oreopithecus presenta un mosaic de característiques dels CSs primitives i derivades, que suggereixen un estatus d’hominoïdeu basal juntament amb l’adquisició independent d’algunes sinapomorfies dels homínids. (6) La morfologia dels CSs dels driopitecins Hispanopithecus i Rudapithecus confirma que són gèneres de grans antropomorfs diferents, però no afavoreix de manera conclusiva un estatus d’homínid o d’hominí basals, perquè els antropomorfs africans són en gran mesura plesiomòrfics amb relació als orangutans, més derivats. (7) Aquesta tesi és el primer estudi de la morfologia dels CSs en els antropoïdeus mitjançant 3DGM basada en deformació. Confirma el potencial dels CSs per fer inferències filogenètiques en catarrins miocens. Aquestes mètodes s’haurien d’estendre a la còclea i els ossicles de l’orella mitjana per contribuir encara més a les anàlisis cladístiques dels catarrins actuals i fòssils.

“Los primates catarrinos se originaron en África durante el Oligoceno. Además de los cercopitecoideos y los hominoideos, incluyen varios linajes del Mioceno de África y Eurasia. Sus relaciones filogenéticas son controvertidas a causa del registro fósil incompleto, la abundante homoplasia, y la evolución en mosaico. La identificación de áreas anatómicas no muy proclives a la homoplasia, como los canales semicirculares (CSs) del oído interno, es crucial para inferir la filogenia de los catarrinos extintos. Esta tesis explora la utilidad de los CSs para inferir la filogenia de los antropoides, y especialmente los catarrinos miocénicos. Los objetivos específicos incluyen: (1) testar la idoneidad de diferentes aproximaciones de morfometría geométrica tridimensional (3DGM); (2) cuantificar la señal filogenética presente en la morfología de los CSs e identificar caracteres susceptibles de ser analizados cladísticamente; y (3) testar hipótesis filogenéticas alternativas para los catarrinos miocénicos de Europa (pliopitecoideos y hominoideos). Los métodos se basan en escaneos de microtomografía computarizada y 3DGM estándar basada en landmarks, así como una innovadora aproximación alternativa basada en deformación (sin landmarks). Los datos de forma se analizaron mediantes regresiones alométricas bivariantes y análisis multivariantes (análisis de componentes principales entre grupos), junto con métodos informados filogenéticamente (filomorfoespacio y reconstrucción de nodos ancestrales, índices cladísticos), medidas de señal filogenética (λ de Pagel y K de Blomberg), y análisis de clúster. Los resultados se proporcionan en tres artículos publicados, que posteriormente son discutidos en relación con la bibliografía y las perspectivas de futuro. El primer artículo analiza los patrones de variación en la forma de los CSs en los catarrinos actuales, y testa su utilidad para realizar inferencias filogenéticas en hominoideos extintos. Los otros dos artículos testan hipótesis filogenéticas alternativas para el pliopitecoideo Epipliopithecus y los driopitecinos Hispanopithecus y Rudapithecus. Se llega a las siguientes conclusiones: (1) La 3DGM basada en deformación captura adecuadamente la variación en la en la forma de los CSs y elimina los sesgos de la 3DGM estándar, que dependen del diseño subjetivo del protocolo de landmarks. (2) La forma de los CSs incluye una fuerte señal filogenética y discrimina entre los principales clados de antropoides e, incluso, entre los géneros de hominoideos, y es por lo tanto potencialmente útil para testar hipótesis filogenéticas para los taxones extintos. (3) La reconstrucción de los morfotipos ancestrales permite la definición de varios caracteres de los CSs potencialmente sinapomórficos para los catarrinos corona, los hominoideos corona, y los homínidos corona. Estos últimos son los más distintivos debido a sus proporciones volumétricas robustas. (4) La morfología de los CSs del pliopitecoideo Epipliopithecus confirma la opinión ampliamente sostenida que este taxón se interpreta más parsimoniosamente como un catarrino basal más derivado que los propliopitecoideos que como un hominoideo (como sugerían algunos estudios recientes). (5) El enigmático antropomorfo Oreopithecus presenta un mosaico de características de los CSs primitivas y derivadas, que sugieren un estatus de hominodeo basal junto con la adquisición independiente de algunas sinapomorfías de los homínidos.

(6) La morfología de los CSs de los driopitecinos Hispanopithecus y Rudapithecus confirma que son géneros distintos de grandes antropomorfos, pero no favorece conclusivamente un estatus de homínido o de hominino basales, porque los grandes antropomorfos africanos son en gran medida plesiomórficos con relación a los orangutanes, más derivados.

(7) Esta tesis es el primer estudio de la morfología de los CSs en los antropoides mediante 3DGM basada en deformación. Confirma el potencial de los CSs para realizar inferencias filogenéticas en catarrinos miocénicos. Estos métodos deberían extenderse a la cóclea y los huesecillos del oído medio para contribuir aún más a los análisis cladísticos en catarrinos actuales y fósiles.

Catarrhine primates originated in Africa by the Oligocene. Besides cercopithecoids and hominoids they include several lineages from the Miocene of Africa and Eurasia. Their phylogenetic relationships are controversial due to their incomplete fossil record, abundant homoplasy, and mosaic evolution. The identification of anatomical areas not very prone to homoplasy, such as the inner ear semicircular canals (SCs), is crucial for inferring the phylogeny of extinct catarrhines. The present dissertation explores the utility of SCs for phylogenetic inference among anthropoids, and particularly Miocene catarrhines.

Specific aims include: (1) testing the suitability of different three-dimensional geometric morphometric (3DGM) approaches; (2) quantifying the phylogenetic signal embedded in SC morphology and identifying characters amenable to cladistic analysis; and (3) testing competing phylogenetic hypotheses for European Miocene catarrhines (pliopithecoids and hominids). The methods rely on microcomputed tomography scans and landmark-based standard 3DGM, as well as an innovative deformation-based (landmark-free) alternative approach. Shape data were analyzed by means of bivariate (allometric) regressions and multivariate analyses (between-group principal component analysis), coupled with phylogenetically-informed methods (phylomorphospace with ancestral node reconstruction, cladistic indices), metrics of phylogenetic signal (Pagel’s λ and Blomberg’s K), and cluster analysis.

The results are provided in three published articles, which are subsequently discussed in relation to the literature and prospects for the future. The first article analyzes patterns of SC shape variation in extant catarrhines and tests its utility for making phylogenetic inferences in extinct hominoids. The remaining two articles test alternative phylogenetic hypotheses in the pliopithecoid Epipliopithecus and the dryopithecines Hispanopithecus and Rudapithecus. The following conclusions are reached:

(1) Deformation-based 3DGM adequately captures SC shape variation and eliminates biases of standard 3DGM that depend on the subjective design of the landmarking protocol.

(2) SC shape embeds strong phylogenetic signal and discriminates among major anthropoid clades and even extant hominoid genera, thus being potentially useful to test phylogenetic hypotheses for extinct taxa.

(3) The reconstruction of ancestral morphotypes enables the definition of several characters of the SCs potentially synapomorphic for crown catarrhines, crown hominoids, and crown hominids. The latter are most distinctive due to their stout volumetric proportions.

(4) The SC morphology of the pliopithecoid Epipliopithecus confirms the widely held view that this taxon is most parsimoniously interpreted as a stem catarrhine more derived than propliopithecoids, rather than a hominoid (as suggested by some recent studies).

(5) The enigmatic ape Oreopithecus displays a mosaic of primitive and derived SC features suggestive of a stem hominoid status coupled with the independent acquisition of some hominid synapomorphies.

(6) The SC morphology of the dryopithecines Hispanopithecus and Rudapithecus confirms they are distinct great ape genera, but does not conclusively favor a stem hominid vs. hominine status, because African apes are largely plesiomorphic as compared with the more derived orangutans.

(7) This dissertation is the first study devoted to the SC morphology among anthropoids by means of deformation-based 3DGM. It confirms the potential of SCs for phylogenetic inference in Miocene catarrhines. These methods should be extended to the cochlea and middle ear ossicles to further contribute to cladistic analyses of extant and fossil catarrhines.