Theta synchronization correlates of musical pleasure

Abstract

Arguably, one of the stimuli that move human the most is music. What physically consists in an array of sounds organized in time and frequency, is capable of evoking a rich palette of emotions, thoughts and behaviors in the listener. Despite the complexity of these psychological phenomena, however, music is also capable of evoking one of the most basic psychophysiological reactions to stimuli in humans: pleasure. Thus, a relevant question is how music, an arbitrary concatenation of sounds, ends up translated into this unique affective experience. As with many other aspects of human behavior, studying the brain function underlying this psychological phenomenon offers an insightful view on this intriguing inquiry.

As of today, decades of research have been devoted to elucidate the neuropsychological mechanisms through which music-evoked pleasantness takes place. From psychological models of emotion and affect to evidence-based neuroscientific theories, the question of how music becomes pleasurable has been addressed from many different disciplines, approaches and methodologies. As a result, the brain architecture and mechanics underlying music evoked pleasantness have begun to be understood to great detail. Perhaps the most important breakthrough has been to verify that music engages the brain reward system, validating the idea that musical stimuli are indeed a source of hedonic impact. Nevertheless, along the brain reward system work a number of cortical areas responsible for the perceptual processing of musical stimuli. Altogether, this anatomical and functional interplay conforms an extensive network that actively contributes to the pleasurable experience of listening to music. Furthermore, other brain areas have been observed to be involved in these networks depending on the level of familiarity with the music stimuli, a factor that has been replicated to be intimately associated with music reward processing.

As such, these networks utilize precise neural dynamics in order to transfer the information back and forth between the areas involved. A candidate mechanism for this information transfer are neural oscillations. By synchronizing to the same inputs, neuronal populations can pass information and process it efficiently to fulfill a task or demand. The neural oscillations associated with music-evoked pleasantness are just beginning to be understood. However, a common oscillatory signature of musical plea­ sure does appear consistently in the literature: theta oscillations. Nonetheless, whether the different areas engaged in music reward processing are indeed synchronized by these rhythms is yet to be determined. One goal of this thesis is to study whether theta rhythms indeed synchronize relevant brain nodes during pleasant music listening. In order to answer this question, in study 1 we acquired EEG signals from a cohort of participants while they listened and rated a number of musical excerpts. After analysis of the EEG data jointly with the self-reports, we observed that right frontal and temporal signals were more synchronized by theta rhythms the more pleasant music was found. These results converge with previous literature pinpointing right fronto-temporal connectivity to be actively involved in the process of assigning value to music, as well as with literature identifying theta rhythms as a correlate of music-evoked pleasantness and related constructs.

Following this line of research, another goal of this thesis is to test whether the nodes synchronized by theta rhythms during pleasant music listening are indeed related to the music processing brain networks consistently replicated in the neuroimaging literature. For this purpose, in study 2 we acquired simultaneous fMRI-EEG recordings with a similar paradigm to that of study l. After replicating previous results identifying a fronto-temporal music-related brain network in our fMRI data, we studied the activity of this network in relation to theta synchronization as measured with EEG and reported pleasantness. We observed that theta synchronization between frontal and temporal signals was positively related to music-related brain function when music was reported to be liked the most, providing empirical evidence for the link between the two phenomena.

Yet another intriguing question is whether liking for familiar music synchronizes similar or different brain nodes by theta rhythms. Familiar music has been observed to be liked more than unfamiliar music, suggesting qualitative and/or quantitative differences in its processing. lndeed, previous research has revealed that in addition to music processing areas, familiar music engages the parietal cortex. In study 3 we familiarized a cohort of participants with some music stimuli and had them rate the excerpts 24h later along a new set of stimuli while their EEG was recorded . We found that the right fronto-temporal theta connectivity profile found in the previous studies was only associated with liking for novel music. lnstead, temporo-parietal theta connectivity was more engaged when liking familiar music. These results go in line with previous research and pose the first attempt to our knowledge to study the familiarity effect on musical liking from an oscillatory dynamics perspective.

Therefore, the research conducted in this thesis adds up to the state of the art in the neuroscience of music-evoked pleasantness. We provide novel evidence for the role of theta oscillations in synchronizing relevant brain nodes during pleasant music listening, as well as the different cortical nodes these rhythms synchronize depending on the familiarity level with music. Particularly, fronto-temporal theta rhythms were identified to be associated with music-evoked pleasantness overall, and with liking for novel music specifically. We also provide evidence that in the particular case of familiar music, liking is supported by theta temporo-parietal synchronization. Last but not least, our results also link empirically the fronto-temporal brain networks underlying music perception as measured with fMRI with theta oscillations associated with music-evoked pleasantness as measured with EEG. Altogether, the results presented in this thesis contribute to the understanding of the brain networks involved in pleasant and familiar music listening, insofar they corroborate theta rhythms as a means of synchronization dynamics, opening up new windows for future research

Podría decirse que uno de los estímulos que más conmueven al ser humano es la música. Lo que físicamente consiste en una serie de sonidos organizados en tiempo y frecuencia, es capaz de evocar una rica amalgama de emociones, pensamientos y comportamientos en el oyente. Sin embargo, a pesar de la complejidad de estos fenómenos psicológicos, la música también es capaz de evocar una de las reacciones psicofisiológicas más básicas que los estímulos pueden despertar en los seres humanos: placer. Por tanto, una cuestión relevante es cómo la música, una concatenación arbitraria de sonidos, acaba traduciéndose en esta experiencia afectiva única. Como ocurre con muchos otros aspectos del comportamiento humano, estudiar la función cerebral asociada a este fenómeno psicológico ofrece un punto de vista esclarecedor sobre esta intrigante cuestión.

A día de hoy, se han dedicado décadas de investigación para dilucidar los mecanismos neuropsicológicos a través de los cuales se produce el placer evocado por la música. Desde modelos psicológicos de emoción y afecto hasta teorías neurocientíficas basadas en evidencia empírica, la cuestión de cómo la música se vuelve placentera se ha abordado desde muchas disciplinas, enfoques y metodologías diferentes. Como resultado, la arquitectura del cerebro y la mecánica subyacente a el placer a la música han comenzado a entenderse con gran detalle. Quizás el avance más importante ha sido verificar que la música activa el sistema de recompensa del cerebro, validando la idea de que los estímulos musicales son en efecto una fuente de impacto hedónico. Sin embargo, junto al sistema de recompensa cerebral funcionan una serie de áreas corticales responsables del procesamiento perceptual de los estímulos musicales. En conjunto, esta interacción anatómica y funcional conforma una red extensa que contribuye activamente a la experiencia de escuchar música placentera. Además, se ha observado que otras áreas del cerebro están involucradas en estas redes dependiendo del nivel de familiaridad con los estímulos musicales, un factor íntimamente asociado con el procesamiento de la recompensa musical, como así se ha replicado en la literatura .

Como tal, estas redes utilizan dinámicas neuronales concretas para transferir la información entre las áreas involucradas. Un mecanismo candidato para explicar esta transferencia de información son las oscilaciones neuronales. Al sincronizarse con los mismos inputs, las poblaciones neuronales pueden comunicar información y procesarla de manera eficiente para cumplir con una tarea o demanda. Las oscilaciones neuronales asociadas al placer musical apenas han comenzado a entenderse. No obstante, hay un correlato oscilatorio del placer musical que aparece consistentemente en la literatura: las oscilaciones theta. Sin embargo, aún no se ha determinado si las diferentes áreas involucradas en el procesamiento de recompensas musicales están realmente sincronizadas a través de estos ritmos. Uno de los objetivos de esta tesis es estudiar si los ritmos theta realmente sincronizan los nodos cerebrales relevantes durante la escucha de música placentera. Para contestar esta pregunta, en el primer estudio adquirimos señales de EEG en un grupo de participantes mientras escuchaban y evaluaban una serie de fragmentos musicales. Después del análisis de los datos de EEG junto a las evaluaciones de placer, observamos que las señales frontales y temporales derechas estaban más sincronizadas a través de ritmos theta cuanto más placentera resultaba la música. Estos resultados convergen con literatura previa que señala que las redes fronto-temporales derechas participan activamente en el proceso de valoración musical, así como con literatura que identifica los ritmos theta como un correlato del placer evocado por la música y constructos relacionados. Siguiendo esta línea de investigación, otro objetivo de esta tesis es probar si los nodos sincronizados por ritmos theta durante la escucha de música placentera están real­ mente relacionados con las redes cerebrales de procesamiento musical normalmente halladas en la literatura de neuroimagen. Para ello, en el estudio 2 adquirimos registros simultáneos de fMRI-EEG en un paradigma similar. Después de replicar resultados anteriores identificando una red cerebral fronto-temporal relacionada con la música en nuestros datos de resonancia magnética funcional, estudiamos la actividad de esta red en relación con la sincronización theta medida con EEG, y el placer evocado. Observamos que la sincronización theta entre las señales frontales y temporales se relaciona positivamente con la función cerebral relacionada con la música cuando se reporta que ésta gusta más, proporcionando evidencia empírica del vínculo entre estos dos fenómenos.

Otra cuestión importante es si el placer evocado por la música familiar sincroniza los mismos o diferentes nodos cerebrales por ritmos theta. Se ha observado que la música familiar gusta más que la música desconocida, lo que sugiere diferencias cualitativas y/o cuantitativas en su procesamiento. De hecho, investigaciones anteriores han revelado que, además de las áreas de procesamiento musical, la música familiar activa la corteza parietal. En el estudio 3 familiarizamos a un grupo participantes con algunos estímulos musicales y les pedimos que evaluaran los mismos fragmentos 24 horas después junto a un nuevo conjunto de estímulos mientras se registraba su EEG. Encontramos que la conectividad theta fronto-temporal derecha encontrada en los estudios anteriores solo se encontró asociada al placer evocado por música novel. En cambio, un perfil de conectividad theta temporo-parietal se encontró más asociado al placer cuando éste fue evocado por música familiar. Estos resultados están en línea con investigaciones previas y suponen el primer intento, a nuestro entender, en estudiar el efecto de familiaridad en el placer musical desde una perspectiva de dinámicas oscilatorias.

Por todo esto, la investigación realizada en esta tesis contribuye a la vanguardia en la neurociencia del placer musical. Proporcionamos evidencia novedosa sobre el papel de las oscilaciones theta en la sincronización de los nodos cerebrales relevantes durante la escucha de música agradable, así como los diferentes nodos corticales que estos ritmos sincronizan según el nivel de familiaridad con la música. Particularmente, se identificó que los ritmos theta fronto-temporales están asociados con el placer evocado por la música en general, y específicamente con el placer evocado por la música

nueva. También proporcionamos evidencia que en el caso particular de la música familiar, el placer está asociado con sincronización theta temporo-parietal. Por último, aunque no menos importante, nuestros resultados también vinculan empíricamente las redes cerebrales fronto-temporales relacionadas que subyacen a la percepción de la música (medidas con fMRI) con oscilaciones theta asociadas al placer musical (medidas con EEG). En conjunto, los resultados presentados en esta tesis contribuyen a la comprensión de las redes cerebrales involucradas en la escucha de música placentera y familiar, en la medida en que corroboran los ritmos theta como medio de comunicación neuronal, abriendo nuevas oportunidades para futuras investigaciones.