Neural signatures of word learning in adults and children: a multi-methodological approach

Abstract

Language is one of the main traits of humans. Language is used to transmit information about thoughts, knowledge, and feelings in a very flexible way. Since childhood, humans show an innate ability to acquire language and to communicate. However, the easiness that children show to acquire language highly contrasts with the difficulty that occurs during adulthood. How both children and adults learn and develop language skills has been a matter of interest in many investigations. One of the milestones of language learning is vocabulary acquisition. This process requires the initial isolation of the novel word from the fluent speech and the subsequent association to a meaningful representation.

Research carried out in the last decades to study the mechanisms involved in language learning in adults and children provided wide knowledge of the process. Specifically, the development of neuroimaging techniques such as electroencephalography (EEG), magnetoencephalography (MEG), and magnetic resonance imaging (MRI) has allowed shedding light on the neural mechanisms that subserve word learning. Nonetheless, despite the advances in the field, there are still many unresolved questions about how the different learning steps co-occur on time and which brain regions are involved in each process.

The main goal of this Ph.D. thesis is to extend the current knowledge on the neural bases of language learning and vocabulary acquisition in both adults and children by using behavioral and electrophysiological measures. Specifically, we aim to understand better how the initial encoding and the gradual consolidation of novel word forms occur. We also aim to understand how speech segmentation and meaning mapping co-occur and how multimodal information is used in this process to facilitate the learning. Finally, we also want to directly assess the contribution of the hippocampus in the speech segmentation process. Here, we developed three experiments involving both children and adult populations and different experimental tasks to answer these questions and extend the current knowledge on the field.

Study I explored how novel word forms are gradually learned and integrated onto the mental lexicon. We developed two event-related potential word learning experiments in which novel word forms are associated with novel objects. In the first experiment, a group of 25 adults was exposed to the novel word-picture pairs over 5-day training sessions, while EEG was recorded during the first and last training session. This experiment allowed us to follow the neural traces

of the gradual build-up of mental representation for the novel items, from the initial encoding to the later consolidation of the word forms. This was observable by a decrease of the N400 amplitude within and between sessions and a shift of the topographical distribution from a frontal distribution the first day of training to a parietal distribution the fifth day. In Experiment 2, we aimed to replicate the first experiment and exclude possible confounds of the role of repetition and exposure in the task. With this aim, we randomly assigned 38 new participants to a consistent (Cons) or inconsistent (Incons) learning group. While in the Cons group, word- picture associations were consistent throughout the task; it was not the case for the Incons group. We showed that N400 modulations occurred only in the consistent group evidencing that results of Experiment 1 derived from learning rather than a repetition effect. Overall, we showed that both fast and slow neuroplastic changes over frontal and temporal regions support the gradual build-up of new memory traces during online word learning.

In Study II, we explored speech segmentation and meaning mapping, two processes that have been separately studied in the literature. We also aimed to examine the role of multi-sensory cueing in both processes. With these aims, sixty 9-year-old children performed an audio-visual speech segmentation task while EEG was recorded. We showed that children, as adults, can simultaneously segment the words and associate them with meaning. Furthermore, our results showed increased neuronal activity at word and syllable frequency and enhanced fronto- occipital connectivity. The results suggest that multisensory cueing promotes that participants direct the attention to visual cues facilitating the word learning process.

In study III, we aimed to directly test whether the hippocampus is involved in speech segmentation based on statistical learning. We observed pharmaco-resistant epileptic patients' oscillatory activity with implanted depth electrodes while they performed a speech segmentation task. We showed that while auditory regions highly responded to syllable frequency, the hippocampus responded only to words. The finding provides direct evidence of the hippocampus's involvement in speech segmentation and advocates for a hierarchical organization of auditory information during speech processing.

Altogether, the thesis provides novel insights about how new words are extracted and encoded into the lexico-semantic network. The findings showed here may provide new insights to develop novel lines of investigation that improve our understanding of the neural and cognitive mechanisms involved in language learning and vocabulary acquisition.

El lenguaje es una de las características únicas de la humanidad. Los seres humanos utilizan el lenguaje para transmitir información: pensamientos, conocimiento y emociones de una forma muy flexible e inigualable a ningún otro tipo de lenguaje. Sin embargo, la facilidad con la que los niños aprenden el lenguaje contrasta con la dificultad de esta misma tarea como adultos. Entender cómo los adultos y los niños aprenden nuevas lenguas ha sido tema de interés de muchas investigaciones en el campo tanto de la neurociencia como de la psicología. Uno de los puntos de inflexión en el aprendizaje del lenguaje tanto en adultos como en niños es la adquisición de vocabulario. Este complejo proceso requiere el aislamiento de la nueva palabra de entre el discurso del habla y su consiguiente asociación a un contenido semántico.

Investigaciones realizadas durante las últimas décadas han explorado los mecanismos neuropsicológicos implicados en el aprendizaje del lenguaje tanto en adultos como en niños. Específicamente, el desarrollo de técnicas de neuroimagen, como la electroencefalografía (EEG), la magnetoencefalografía (MEG) y la resonancia magnética (MRI), han permitido ampliar el conocimiento de los mecanismos neurales y electrofisiológicos de la adquisición de vocabulario. Sin embargo, a pesar de los grandes avances en el campo, hay todavía un gran número de cuestiones sin resolver.

El objetivo principal de esta tesis es ampliar el conocimiento actual sobre las bases neurológicas del aprendizaje del lenguaje y la adquisición de vocabulario tanto en adultos como en niños mediante técnicas de electrofisiología y paradigmas conductuales. Específicamente, el objetivo es entender mejor cómo ocurre la codificación inicial de las palabras y su consiguiente integración en el lexicón. El segundo objetivo de esta tesis es explorar cómo la segmentación del discurso hablado y la asociación de nuevas palabras a un referente semántico ocurre, así como entender cómo la integración de información de forma multimodal influye en estos procesos para facilitar el aprendizaje. Finalmente, también tiene como objetivo explorar el papel del hipocampo en la segmentación del discurso del habla. Para ello, hemos desarrollado tres experimentos con diferentes tareas experimentales que hemos administrado tanto a adultos como a niños.

En el Estudio I, mediante un diseño longitudinal, hemos explorado cómo las nuevas palabras se van aprendiendo e integrando gradualmente al lexicón. Para ello, hemos desarrollado dos

experimentos en los que nuevas palabras eran presentadas junto con nuevos objetos. En el Experimento 1, se expuso a un grupo de 25 participantes a asociaciones de palabras-objetos a lo largo de 5 sesiones experimentales mientras registramos la actividad eléctrica del cerebro el primer y último día. Este experimento nos permitió explorar los marcadores neurales de la formación de nuevas representaciones léxico-semánticas: desde la codificación inicial hasta la consolidación de las nuevas palabras. Esto fue observable por una disminución de la amplitud de la N400 tanto dentro de una misma sesión como entre sesiones. También observamos un cambio de la distribución topográfica de la N400, inicialmente frontal, pero que pasó a ser parietal el último día de entrenamiento. En el Experimento 2, quisimos replicar el primer experimento y a la vez confirmar que los resultados que habíamos encontrado no eran fruto de la repetición y exposición, sino del aprendizaje. Con este objetivo, asignamos de forma aleatoria 38 nuevos participantes a dos grupos, un grupo de aprendizaje consistente (Cons) y un grupo de aprendizaje no-consistente (Incons). En el grupo Cons las asociaciones palabra-objeto eran consistentes a lo largo de la tarea, mientras que en el grupo Incons las asociaciones iban cambiando en cada exposición de forma que dificultaban/impedían el aprendizaje. Los resultados confirmaron que la modulación de la N400 era debido al aprendizaje y no a la simple exposición, ya que ésta solo se produjo en el grupo Cons, mientras que en el grupo Icons no variaba. En definitiva, el conjunto de experimentos demostró que los cambios plásticos del cerebro, tanto los rápidos como los lentos, son la base de la adquisición de nuevas palabras.

En el Estudio II, exploramos la interacción entre la extracción de nuevas palabras dentro del discurso del habla y la asociación de estas nuevas palabras a su significado, dos pasos que típicamente se han considerado de forma independiente en el aprendizaje del lenguaje. También teníamos como objetivo explorar cómo la integración multisensorial influye en este proceso. Para ello expusimos a 60 niños de nueve años de edad a una tarea de segmentación audiovisual mientras registrábamos la actividad eléctrica del cerebro (EEG). Los resultados mostraron que los niños, igual que los adultos, pueden segmentar las palabras y asociarlas a su referente semántico de forma simultánea. Además, los resultados mostraron un incremento de la actividad neuronal a la frecuencia de las palabras y de las sílabas, así como un augmento de la conectividad entre regiones frontooccipitales a esas frecuencias. Estos resultados sugerían que la integración multisensorial facilita que los niños dirijan la atención visual hacia las pistas visuales, facilitando así el aprendizaje de nuevas palabras.

El Estudio III tenía como objetivo evaluar el papel del hipocampo en la segmentación del discurso del habla mediante mecanismos de "aprendizaje estadístico". Para ello registramos la actividad eléctrica de pacientes epilépticos que tenían implantados electrodos intracorticales mientras realizaban una tarea de segmentación del habla. Los resultados mostraron que el córtex auditivo respondía claramente a las sílabas, mientras que el hipocampo respondía solo a las palabras. Este resultado demostró la implicación del hipocampo en la segmentación del discurso basada en aprendizaje estadístico. Estos resultados sugieren a su vez una organización jerárquica del procesamiento auditivo durante la segmentación del habla.

En conjunto, esta tesis amplía el conocimiento existente sobre cómo las nuevas palabras se extraen y se codifican en el léxico. Los resultados mostrados aquí proporcionan nuevos conocimientos e indicios para desarrollar nuevas líneas de investigación que mejorarán nuestro entendimiento sobre los mecanismos neurales y cognitivos implicados en el aprendizaje del lenguaje y en la adquisición de nuevo vocabulario.