Plant-soil feedbacks in boreal and Mediterranean forest ecosystems

Abstract

Els arbres interaccionen amb la comunitat microbiana del sòl. Aquestes associacions poden ser beneficioses o perjudicials i a més poden no afectar a totes les espècies d'arbres que creixen en un determinat lloc per igual. És per això que es creu que les retroalimentacions entre les plantes i els microorganismes del sòl (plant-soil feedbacks, PSF) regulen la diversitat en molts ecosistemes, des dels boscos tropicals fins als prats. Tot i això, la contribució dels PSF a la diversitat arbòria en molts biomes forestals continua sent poc coneguda, per exemple, en condicions boreals o mediterrànies, en les quals restriccions climàtiques com el fred o la sequera poden també limitar la diversitat d'espècies. En un context d'escalfament global és important caracteritzar la contribució de la comunitat microbiana del sòl a la dinàmica de les masses forestals per poder predir millor les conseqüències d'un clima més càlid. Per tant, els principals objectius d'aquesta tesi han estat (i) descriure els PSF dels ecosistemes forestals on es preveu que el canvi climàtic tingui un impacte negatiu més notori, com es el cas dels boscos boreals i els boscos mediterranis, (ii) examinar l'efecte dels PSF en la diversitat d'espècies arbòries i la composició de les masses forestals, (iii) determinar quins grups microbians impulsen els PSF i (iv) explorar si les espècies invasores també poden formar part dels PSF. Aquesta tesi combina els resultats de tres estudis experimentals realitzats a l'hivernacle (estudis I, II i III) i un estudi de camp (estudi IV). Els tres estudis experimentals tenien com a objectiu caracteritzar els PSF entre espècies arbòries típiques dels boscos boreals (Betula pendula, Alnus glutinosa, Pinus sylvestris i Picea abies) i espècies arbòries dels boscos mediterranis. Les espècies mediterrànies incloïen quatre espècies del gènere Quercus i quatre del gènere Pinus, seleccionades per la seva presència generalitzada als boscos mediterranis, on solen formar barreges de pi i roure. Els plançons d'aquestes espècies es van plantar en testos amb una barreja de sòl esterilitzat i una petita quantitat de sòl recollit sota arbres madurs. Es va analitzar la comunitat microbiana del sòl als tests mitjançant seqüenciació massiva i es van incloure biocides dirigits a grups microbians específics als estudis I i III per determinar la seva contribució als PSF observats. A l'estudi IV es va realitzar un estudi de camp dels sòls forestals de Catalunya per examinar la presència de patògens nadius o invasors del gènere Phytophthora i avaluar-ne l'impacte en la salut i regeneració dels arbres. L'estudi incloïa boscos amb diferents graus d'ús recreatiu per determinar si l'activitat humana podia comportar un augment del risc d'invasió de patògens. A l'estudi II es va incloure un tractament de sequera per determinar l'efecte de la limitació hídrica als PSF entre les espècies mediterrànies. Els resultats van mostrar que els PSF tenien el potencial d'afectar la composició de les masses forestals als boscos boreals i mediterranis. En tots dos ecosistemes, els PSF semblaven estar impulsats per fongs ectomicòrrics (EMF) i patògens que promovien l'establiment d'altres espècies i dificultaven la regeneració coespecífica. Als boscos boreals, els PSF entre espècies arbòries individuals semblaven funcionar d'acord amb la successió natural que aquestes espècies mostren a la natura. Els PSF negatius als boscos mediterranis actuaven a escala de gènere i semblaven tenir la capacitat de promoure la formació de rodals mixtos de pi i roure. Tot i això, els resultats van mostrar que en boscos meditarranis la sequera i la introducció de patògens invasors podrien afectar els PSF i afectar la composició d'espècies arbòries. En resum, aquesta tesi caracteritza els PSF als boscos i proporciona una visió de com els PSF podrien canviar amb la sequera o per influència humana. Demostra la contribució de la comunitat microbiana del sòl a la diversitat de les masses forestals i desvetlla els processos que impulsen els PSF observats. Per acabar, mostra que els EMF beneficiosos, i no només els patògens, poden impulsar els PSF negatius. El fet que els EMF que són beneficiosos per als arbres madurs no ho siguin necessàriament per als plançons de la mateixa espècie és una contribució nova i important d'aquesta tesi que pot conduir a noves hipòtesis i experiments en el camp de la retroalimentació planta sòl en l'àmbit forestal.

Los árboles establecen relaciones con la comunidad microbiana del suelo que pueden afectar a su crecimiento. Estas asociaciones pueden ser beneficiosas o perjudiciales y no afectan a todas las especies que crecen en un determinado sitio por igual. Por lo tanto, se cree que las retroalimentaciones entre las plantas y los microorganismos del suelo ('plant-soil feedbacks', PSF) regulan la diversidad en muchos ecosistemas, desde los bosques tropicales hasta las praderas. Sin embargo, la contribución de los PSF a la diversidad arbórea en muchos biomas forestales sigue siendo poco conocida, por ejemplo, en condiciones boreales o mediterráneas, en las que restricciones climáticas como el frío o la sequía pueden también limitar la diversidad de especies. De cara al cambio climático global, es importante caracterizar la contribución de la comunidad microbiana del suelo a la dinámica de las masas forestales para poder predecir mejor las consecuencias de un clima más cálido en ecosistemas vulnerables. Por lo tanto, los principales objetivos de esta tesis eran (i) describir los PSF de los ecosistemas forestales en los que se espera que el cambio climático tenga un impacto importante (como los bosques boreales o mediterráneos), (ii) examinar el efecto de los PSF en la diversidad de especies arbóreas y la composición de las masas forestales, (iii) determinar qué grupos microbianos impulsan los PSF y (iv) explorar si las especies invasoras también pueden formar parte de los PSF. Esta tesis combina los resultados de tres estudios experimentales realizados en el invernadero (estudios I, II y III) y un estudio de campo (estudio IV). Los tres estudios experimentales tenían como objetivo caracterizar los PSF entre especies arbóreas típicas de los bosques boreales (Betula pendula, Alnus glutinosa, Pinus sylvestris y Picea abies) y especies arbóreas de los bosques mediterráneos. Las especies mediterráneas incluían cuatro especies del género Quercus y cuatro del género Pinus, seleccionadas por su presencia generalizada en los bosques mediterráneos, donde suelen formar mezclas de pino y roble. Los plantones de esas especies se plantaron en macetas con una mezcla de suelo esterilizado y una pequeña cantidad de suelo recogido bajo árboles maduros. Se analizó la comunidad microbiana del suelo en las macetas mediante secuenciación masiva y se incluyeron biocidas dirigidos a grupos microbianos específicos en los estudios I y III para determinar su contribución a los PSF observados. En el estudio IV se realizó un estudio de campo de los suelos forestales de Cataluña para examinar la presencia de patógenos del género Phytophthora nativos e invasores en la zona y evaluar su impacto en la salud y regeneración de los árboles. El estudio incluía bosques con distintos grados de uso recreativo para determinar si la actividad humana podía conllevar un aumento del riesgo de invasión de patógenos. En el estudio II se incluyó un tratamiento de sequía para determinar el efecto de la limitación hídrica en los PSF entre las especies mediterráneas. Los resultados mostraron que los PSF tenían el potencial de afectar a la composición de las masas forestales en los bosques boreales y mediterráneos. En ambos ecosistemas, los PSF parecían estar impulsados por hongos ectomicorrícicos (EMF) y, en menor medida, por patógenos que promovían el establecimiento de otras especies y dificultaban la regeneración conespecífica. En los bosques boreales, los PSF entre especies arbóreas individuales parecían funcionar del modo que se correspondía con la sucesión de esas especies en la naturaleza. Los PSF negativos en los bosques mediterráneos actuaban a nivel de género y parecían tener la capacidad de promover la formación de rodales mixtos de pino y roble. Sin embargo, los resultados mostraron que en bosques mediterráneos la sequía y la introducción de patógenos invasores podrían afectar a los PSF y afectar la composición de especies arbóreas. En resumen, esta tesis caracteriza los PSF en los bosques y proporciona una visión de cómo los PSF podrían cambiar con la sequía o por influencia humana. Demuestra la contribución de la comunidad microbiana del suelo a la diversidad de las masas forestales y desvela los procesos que impulsan los PSF observados. Por último, muestra que los EMF beneficiosos, y no solo los patógenos, pueden impulsar los PSF negativos. El hecho de que los EMF que son beneficiosos para los árboles maduros no lo sean necesariamente para los plantones conespecíficos es una contribución novedosa e importante de esta tesis que puede conducir a nuevas hipótesis y experimentos en el campo de la retroalimentación planta suelo en el ámbito forestal.

Trees form relationships with soil microbiota that can affect their growth. These associations can be beneficial or detrimental and do not affect the fitness of all tree species growing on a given site equally. Therefore, feedbacks between plants and soil microbiota (plant-soil feedbacks, PSFs) are considered to regulate diversity in many ecosystems, from tropical forests to grasslands. However, the contribution of PSFs to tree diversity in many forest biomes is still poorly understood, for instance in boreal or Mediterranean conditions, in which climatic constraints such as cold or drought may also limit species diversity. In the face of global climate change, it is important to characterise the contribution of soil microbiota to forest stand dynamics in order to better predict the outcome of a warming climate on vulnerable ecosystems. Therefore, the main objectives of this thesis were (i) to describe the PSFs in forest ecosystems where climate change is expected to pose an important impact, such as boreal or Mediterranean forests; (ii) to examine the effect of PSFs on tree species diversity and stand composition; (iii) to determine which microbial guilds drive the PSFs; and (iv) to explore whether invasive species can be part of those feedbacks as well. This thesis combines the results of three experimental glasshouse studies (studies I, II and III) and one field survey (study IV). The three experimental studies were aimed at characterising the PSFs among common boreal forest tree species (Betula pendula, Alnus glutinosa, Pinus sylvestris and Picea abies) and Mediterranean forest tree species. Mediterranean species included four species from the genus Quercus and four from the genus Pinus, which were selected based on their widespread presence in Mediterranean forests, where they often form pine–oak mixtures. Seedlings of those species were planted into pots with a mixture of sterilized soil and a small amount of soil collected under mature trees. The soil microbial community in the pots was analysed by metabarcoding and biocides targeting specific microbial guilds were included in studies I and III to determine their contribution to the observed feedbacks. A field survey of forest soils across Catalonia was performed in study IV to examine native and invasive Phytophthora pathogen presence in the area and assess its impact on tree health and regeneration. The survey included forests with varying degrees of recreational pressure to determine whether human activity could lead to an increased risk of pathogen invasion. A drought treatment was included in study II to determine the effect of water limitation on PSFs among Mediterranean species. The results showed that PSFs had the potential to shape tree species assemblies in boreal and Mediterranean forests. In both ecosystems, the PSFs seemed to be driven by ectomycorrhizal fungi (EMF) and, to a lesser extent, pathogens, which promoted the establishment of other species and hampered conspecific regeneration. In boreal forests, PSFs among individual tree species operated in a way that corresponded with tree species succession in nature. Negative PSFs in Mediterranean forests acted at genus level and showed a putative capacity to promote the formation of mixed pine and oak stands. However, results showed that drought and the introduction of invasive pathogens could affect naturally occurring PSFs and potentially influence future tree species composition of Mediterranean forests. In summary, this thesis characterises PSFs in forests and provides insight into how PSFs could change under drought or through human influence. It demonstrates the contribution of soil microbiota to forest stand diversity and sheds light on the processes driving the observed feedbacks. Finally, it shows that beneficial EMF, not just pathogens, can drive negative feedbacks. The fact that EMF beneficial for mature trees may not necessarily be beneficial for conspecific recruits is a novel and important contribution that may lead to new hypotheses and experiments in the field of plant–soil feedbacks in a range of forest environments.