The self in the face of error: neural signatures of agency attribution

Abstract

[eng] How do we recognize that “I” am the one acting upon the world? This experience of knowing oneself as the author of our actions and their consequences, the sense of agency, is a basic feature of our subjective experience. The evaluation of action outcomes is crucial for self-regulation, enabling us to adapt our behaviour based on the attribution of our actions and errors to internal or external causes. From the late 1990’s to date, the interest on the self from the neuroscientific perspective has gained increasing attention due to its relevance to a variety of neurological conditions and psychiatric disorders.

In the present dissertation, I present a series of empirical work exploring agency attribution mechanisms. To this end, we implemented several modified versions of well-known experimental paradigms using electroencephalography, classification algorithms, functional magnetic resonance imaging and electrical stimulation brain mapping with the aim of unravelling the neural basis for internal and external agency attribution judgements. The first study describes neural signatures in terms of event-related brain potentials and time frequency decomposition. We report neurophysiological patterns associated with different agency prediction errors, introducing content incongruence and temporal delay, associated to an increase in external agency attributions and reduced internal agency judgments, respectively. In study 2, a support vector machine classification algorithm was implemented to decode, on a single trial basis, agency-error conditions based on the electroencephalographic time series data previously acquired in Experiment 1 from Study 1. We demonstrate the feasibility of using single-trial data to correctly decipher the causal agentic nature of correct and erroneous actions, providing new potential implementations, adaptations, and corrective mechanisms during brain-computer interactions. Lastly, the third study was aimed at examining the role of the anterior insular cortex in self-monitoring abilities in a patient undergoing awake brain surgery for tumour removal involving left insular regions. To do so, we employed electrical stimulation brain mapping at the anterior insula as well as functional magnetic resonance imaging while undergoing a modified Stroop task providing incongruent performance visual feedback. We show a dysfunction in monitoring self-produced outcomes when momentarily disrupting the anterior insular cortex, as well as specific patterns of activity involving this same region during the presentation of incongruent feedback inside the scanner.

Understanding how the brain processes the experience of agency is a very challenging and fascinating question. The current doctoral dissertation provides an important step towards comprehending how the subjective experience of being the agent comes about. Likewise, I believe that the results presented in this thesis will be useful to gain more insight on how the integration of predictive and retrospective information occurs for the elicitation of a coherent sense of self.

[spa] ¿Cómo reconocemos que “yo” soy el que actúa sobre el mundo? La experiencia de saberse a uno mismo como el autor de nuestras acciones y sus consecuencias, el sentido de agencia, es una característica fundamental de nuestra experiencia subjetiva. La evaluación de los resultados de las acciones es crucial para la autorregulación, ya que nos permite adaptar nuestro comportamiento en función de la atribución causal de nuestras acciones y errores a factores internos o externos. Desde finales de la década de los 90 hasta la fecha, el interés por el sentido del yo desde la perspectiva neurocientífica ha ido ganado atención debido a su relevancia en una variedad de condiciones neurológicas y trastornos psiquiátricos.

En la presente disertación, presento una serie de trabajos empíricos que exploran los mecanismos de atribución de la agencia. Con este fin, hemos implementado versiones modificadas de paradigmas experimentales bien conocidos utilizando electroencefalografía, algoritmos de clasificación, resonancia magnética funcional y mapeo cerebral mediante estimulación eléctrica con el objetivo de desentrañar las bases neurales de los juicios de atribución interna o externa de la agencia. En el primer estudio describo los correlatos neurales en términos de potenciales evocados relacionados con eventos y descomposición tiempo-frecuencia. Mostramos patrones neurofisiológicos asociados con diferentes tipos de errores de predicción de agencia, introduciendo incongruencias de contenido o retrasos temporales, directamente relacionados con un aumento en la atribución externa de agencia y una disminución de la agencia interna, respectivamente. En el estudio 2, implementamos un algoritmo de clasificación de Máquinas de vectores de soporte para descodificar, a nivel de cada ensayo, las diferentes condiciones de agencia del error en función de los datos de electroencefalografía en la dimensión temporal, previamente adquiridos en el Experimento 1 del Estudio 1. Con ello, conseguimos demostrar la viabilidad de usar datos de electroencefalografía a nivel de ensayo único para descifrar correctamente la naturaleza causal de las acciones correctas y erróneas, proporcionando nuevas potenciales adaptaciones y mecanismos de corrección en las interfaces cerebro-máquina. Por último, el tercer estudio tuvo como objetivo examinar el papel de la corteza insular anterior en las habilidades de monitorización en una paciente que se sometió a cirugía cerebral despierta para la extirpación de un tumor cerebral adyacente a la ínsula izquierda. Para ello, empleamos mapeo cerebral con estimulación eléctrica en la corteza insular anterior, así como resonancia magnética funcional durante la realización de una tarea Stroop modificada que proporcionaba ‘feedback’ visual incongruente. Demostramos una disfunción en la capacidad de monitorizar sus acciones al introducir una disrupción momentánea en la funcionalidad de la ínsula anterior, así como patrones específicos de actividad cerebral que involucran a esta misma región durante la presentación de ‘feedback’ incongruente.

Comprender cómo el cerebro procesa la experiencia de agencia es una pregunta compleja y a la vez fascinante. La presente tesis doctoral proporciona un paso importante hacia el entendimiento de cómo la experiencia subjetiva de ser el agente se origina, así como de la integración de información predictiva y retrospectiva para el desarrollo coherente del sentido del yo.