The role of non-native fish on littoral macroinvertebrates of Pyrenean high mountain lakes

Abstract

[eng] High mountain freshwater ecosystems, such as Pyrenean lakes, are distinguished by their unique ecological characteristics, which encompass their near-pristine undisturbed state, unique biodiversity, and their role as refuges for a variety of organisms. High mountain lakes are naturally devoid of fish, yet many have experienced the introduction of non-native fish species, primarily trout, and more recently, minnows (Phoxinus sp.) introduced by anglers for use as live bait. The predation of native fauna by these introduced fish involves profound ecological changes, as fish occupy a higher trophic level that was formerly absent. While the effects of trout introduction have been the subject of many studies, the effects of minnows are poorly understood. This thesis aimed to investigate the effects of the introduction of non-native fish, and especially minnows, on the liHoral macroinvertebrate communities of Pyrenean high mountain lakes. By studying 54 high mountain lakes, we evaluated the impact of minnow and trout densities on macroinvertebrate community composition and abundance, relative to other biotic and abiotic factors. Minnow density emerged as the most significant factor influencing macroinvertebrate community composition in high mountain lakes, surpassing spatial factors, catchment features, and in-lake habitat characteristics. Aquatic macrophytes offered competitive and predatory refuges, enhancing the survival and abundance of taxa susceptible to fish predation. However, large and mobile macroinvertebrates, like Corixidae and Dytiscidae, were adversely affected by both minnows and trout, largely due to their vulnerability to visual predators. Notably, even at relatively low densities, minnows had a greater impact on macroinvertebrate communities than trout. In lakes inhabited by minnows, the macroinvertebrate community was typically limited to a small number of taxa, predominantly composed of small, semi-sessile burrower organisms. In a study across 27 Pyrenean lakes, we used DNA metabarcoding to explore the impact of trout and minnows on macroinvertebrate communities. Trout contributed to the homogenisation of these communities, resulting in lower beta diversity, increased Chironomidae species richness, and higher genetic relatedness among community species. This led to decreased phylogenetic and functional diversity in trout-inhabited lakes compared to fishless ones. On the other hand, minnows had a non-selective and extensive impact, causing a random removal of species from the phylogenetic tree and increased beta diversity. An examination of the gut contents of both trout and minnows did not reveal notable differences in their dietary preferences. However, it seemed that trout consumed species of larger size compared to minnows. Additionally, for nine years, we assessed the recovery of macroinvertebrate communities in eight lakes where trout and minnow populations were eradicated or controlled. The aim was to identify common recovery paHerns among the lakes and determine the time required for macroinvertebrate communities to achieve a composition similar to that of fishless lakes. A few years after the initiation of trout and minnow eradication, we observed clear signs of recovery, with communities gradually resembling those typical of fishless lakes. Biomass of many taxa increased and community-level parameters improved, yet full recovery appears to require more than 6-7 years from eradication onset. With the goal of promoting the use of DNA metabarcoding for monitoring freshwater biodiversity, we established a reference library for DNA-based identification of high mountain aquatic fauna. This effort was driven by the lack of comprehensive coverage in current public reference databases for the diversity of Pyrenean freshwater animals. In its initial stages, the library contains 322 mitochondrial sequences from 178 species, with a focus on aquatic insects and key vertebrates. A first phylogenetic analysis of the obtained sequences revealed two highly divergent mitochondrial lineages of the corixid Sigara distincta in Europe, highlighting the need for a comprehensive taxonomic revision integrating both molecular and morphological approaches.

[cat] Els ecosistemes d'aigua dolça d’alta muntanya, com els estanys pirinencs, tenen una gran importància ecològica, atesos els seus entorns gairebé pristins, la seva biodiversitat única i el seu paper com a refugis per a molts organismes. Malgrat que els estanys d’alta muntanya estan desproveïts de peixos de forma natural, molts han patit la introducció de peixos no autòctons com ara truites i, més recentment, veró (Phoxinus sp.), introduït per pescadors que l’ han emprat com a esquer viu. Si bé els efectes de la introducció de truites han estat objecte de molts estudis, els efectes de veró són poc coneguts. Aquesta tesi s’ha proposat investigar els efectes de la introducció dels peixos no autòctons, i especialment del veró, sobre les comunitats de macroinvertebrats litorals dels estanys d’alta muntanya dels Pirineus. Mitjançant l'estudi de 54 estanys, vam avaluar l'impacte de les densitats de veró i diferents espècies de truita sobre la composició i abundància de les comunitats de macroinvertebrats en relació amb altres factors biòtics i abiòtics. La densitat de veró va ser el factor més important a l’hora de determinar la composició de les comunitats de macroinvertebrats. Per altra banda, els macròfits aquàtics van tenir un paper clau proporcionant refugi per als macroinvertebrats contra la depredació per part dels peixos. No obstant això, les espècies de macroinvertebrats més grans i mòbils van ser particularment vulnerables als efectes de les truites i el veró. En els estanys amb veró, la comunitat de macroinvertebrats va estar limitada a pocs taxons, predominantment organismes petits i semisèssils. En un estudi portat a terme a 27 estanys pirinencs, vam utilimar l’anàlisi de metabarcodificació per explorar l'impacte de les truites i el veró en les comunitats de macroinvertebrats a una gran resolució taxonòmica. Les truites van produir una homogeneïmació d'aquestes comunitats, un augment en la riquesa d'espècies de quironòmids i un major parentiu genètic entre les espècies de la comunitat. Això va provocar una disminució de la diversitat filogenètica i funcional en els estanys poblats per truites en comparació amb els estanys sense peixos. D'altra banda, el veró va tenir un impacte no selectiu i extens sobre les comunitats, provocant l’eliminiació d’espècies pràcticament de forma aleatòria a l'arbre filogenètic de la comunitat. L'anàlisi dels continguts digestius tant de les truites com del veró no va revelar diferències notables en les seves preferències alimentàries. No obstant això, sembla que les truites consumeixen espècies de major mida que les consumides pel veró. A més, durant nou anys vam avaluar la recuperació de les comunitats de macroinvertebrats a vuit estanys on es van erradicar o controlar les poblacions de truites i veró. Amb això es pretenia identificar patrons comuns de recuperació entre els estanys i esbrinar el temps necessari perquè les comunitats de macroinvertebrats assolissin una composició semblant a la dels estanys sense peixos. Pocs anys després de l’inici de l'erradicació de les truites i el veró, vam observar ràpids signes de recuperació, amb comunitats que gradualment s'assemblaven a les típiques dels estanys sense peixos. La biomassa de moltes espècies va augmentar i molts paràmetres a escala de comunitat van millorar, però la recuperació completa de la comunitat podria requerir un període més llarg de temps, probablement de més de 6-7 anys des de l'inici de les pesques. Amb l'objectiu de promoure l'ús de la metabarcodificació per al monitoratge de la biodiversitat d'aigua dolça, vam establir una biblioteca de referència per a la identificació de fauna aquàtica d’alta muntanya basada en els codis de barres d'ADN. Aquesta tasca es va dur a terme a causa de la manca d’una representació exhaustiva de la fauna aquàtica pirinenca a les bases de dades de referència públiques actuals. En els seus estadis inicials, la biblioteca conté 322 seqüències mitocondrials de 178 espècies, representant principalment insectes aquàtics i vertebrats d’interès. Una primera anàlisi filogenètica de les seqüències obtingudes va revelar dues línies mitocondrials altament divergents del coríxid Sigara distincta a Europa, la qual cosa recomana una revisió taxonòmica que integri mètodes moleculars i morfològics de les espècies del seu gènere per tal d’esbrinar l’abast d’aquest descobriment.