Pelagia noctiluca (Cnidaria: Scyphozoa) as an industrial research model: improvements in aquaculture techniques and preventive measures against their stings

Abstract

(English) Jellyfish stings cause discomfort to users of the marine environment, who sometimes require medical assistance. Although jellyfish stings are common today, the scientific community remains in disagreement on how to act in first-aid protocols. Most of the recommended compounds are based on empirical knowledge, and they are difficult to transfer to the cosmetic or pharmaceutical industry due to the lack of knowledge of their mechanisms of action. In the Mediterranean Sea, the mauve stinger Pelagia noctiluca (Cnidaria: Scyphozoa) is the most important jellyfish due to its high frequency, abundance, wide distribution and severity of its sting. This jellyfish is the cause of a high number of stings, which is why it is considered a target species in the development of tools for the prevention and mitigation of jellyfish stings. P. noctiluca is one of the few jellyfish with a holoplanktonic life cycle, a peculiarity that has limited its study in different areas of knowledge under controlled conditions. The main objective of this PhD thesis was to inhibit the discharge of P. noctiluca stinging cells (cnidocytes) through active ingredients that could be incorporated into cosmetic products intended to prevent and mitigate the effects of jellyfish stings. As secondary objectives highlighted: expanding knowledge in the biology of P. noctiluca, its aquaculture techniques, and the implication of topical solutions in first-aid protocols. In Chapter 1, the morphological and anatomical characteristics of P. noctiluca were described, including the first cnidome description – set of stinging cells – through growth in aquaculture. Cnidocytes were classified into four nematocyst types: a-isorhiza, A-isorhiza, O-isorhiza, and eurytele; being the types a-isorhiza and eurytele the most important throughout the life cycle, and O-isorhiza and eurytele the main ones involved in its sting. In Chapter 2, the life cycle of P. noctiluca was optimized in aquaculture. Total body diameter, instantaneous growth rate, and survival rate were monitored in the presence of different feeding regimens. For the first time, the third generation of individuals was obtained in the presence and absence of gelatinous prey (Aurelia sp.). In order to improve jellyfish aquaculture techniques, in Chapter 3, the design of an aquarium for the growth of the early life cycle stages in flow-through or closed systems was presented. Its configuration allows changing the mesh screen in situ, adjusting the size of the mesh according to the stages of the cycle, as well as the prey offered. The use of vinegar, a compound widely used as a rinse solution after jellyfish stings, was contraindicated in Chapter 4. This compound triggered the discharge of all types of nematocysts by the tentacle solution assay (TSA). In addition, vinegar did not decrease the hemolytic areas produced after inoculation of the venom in the tentacle skin blood agarose assay (TSBAA). Finally, in Chapter 5, the discharge of P. noctiluca nematocysts was inhibited with hydroxyacetophenone and Symsitive¿ in combination with butylene glycol, two active ingredients widely used in the cosmetics sector. Furthermore, hemolytic areas decreased after the stinging event compared to seawater, a non-inhibitory compound. These compounds were considered of high value because they are also beneficial for treating skin damage, relieving pain and burning sensations; clinical signs and symptoms typical of jellyfish stings. Overall, this PhD thesis provided significant advances in the area of knowledge of the biology of P. noctiluca, aquaculture and management of jellyfish stings.

(Español) Las picaduras de medusas provocan molestias a los usuarios del medio marino e incluso, en ocasiones, requieren asistencia médica. A pesar de que son comunes hoy en día, la comunidad científica permanece en desacuerdo sobre cómo actuar en los protocolos de primeros auxilios. La mayoría de compuestos recomendados se basan en conocimientos empíricos, y son de difícil transferencia a la industria cosmética o farmacéutica por el desconocimiento de sus mecanismos de acción. En el mar Mediterráneo, el aguijón malva Pelagia noctiluca (Cnidaria: Scyphozoa) es la medusa más importante debido a su alta frecuencia, abundancia, amplia distribución y gravedad de su picadura. Esta medusa es la causante de un alto número de picaduras, por lo que se considera una especie objetivo en el desarrollo de herramientas de prevención y mitigación de las picaduras de medusas. P. noctiluca es una de las pocas medusas con un ciclo de vida holoplanctónico, una peculiaridad que ha limitado su estudio en diferentes áreas del conocimiento en condiciones controladas. El principal objetivo de la presente tesis doctoral fue inhibir la descarga de las células urticantes (cnidocitos) de P. noctiluca a través de principios activos que pudieran ser incorporados en productos cosméticos destinados a prevenir y mitigar los efectos de las picaduras de medusas. Como objetivos secundarios destacaron: ampliar el conocimiento en la biología de P. noctiluca, sus técnicas de acuicultura, y la implicación de las soluciones tópicas en los protocolos de primeros auxilios. En el Capítulo 1 se describieron las características morfológicas y anatómicas de P. noctiluca, incluyendo la primera descripción del cnidoma – conjunto de células urticantes – a través del crecimiento en acuicultura. Los cnidocitos se clasificaron en cuatro tipos de nematocistos: a-isorhiza, A-isorhiza, O-isorhiza y eurytele; siendo los tipos a-isorhiza y eurytele los más importantes a lo largo del ciclo de vida, y O-isorhiza y eurytele los principales implicados en su picadura. En el Capítulo 2 se optimizó el ciclo de P. noctiluca en acuicultura. Se monitorizó el diámetro total del cuerpo, la tasa de crecimiento instantánea y la tasa de supervivencia en presencia de diferentes regímenes de alimentación. Por primera vez se obtuvo la tercera generación de individuos en presencia y ausencia de presas gelatinosas (Aurelia sp.). Con el fin de mejorar las técnicas de acuicultura de medusas, en el Capítulo 3, se presentó el diseño de un acuario para el crecimiento de los primeros estadios del ciclo de vida de las medusas en sistemas de flujo continuo y cerrado. Su configuración permite cambiar la pantalla de malla in situ, ajustando el tamaño de la malla según los estadios del ciclo, así como las presas ofrecidas. El uso de vinagre, un compuesto ampliamente utilizado como solución enjuague después de picaduras de medusas, fue contraindicado en el Capítulo 4. Este compuesto desencadenó la descarga de todos los tipos de nematocistos mediante el tentacle solution assay (TSA). Además, el vinagre no disminuyó las áreas hemolíticas producidas tras la inoculación del veneno mediante el tentacle skin blood agarose assay (TSBAA). Finalmente, en el Capítulo 5, se inhibió la descarga de nematocistos de P. noctiluca con hidroxiacetofenona y Symsitive¿ en combinación con butilenglicol, dos principios activos ampliamente utilizados en el sector cosméticos. Además, las áreas hemolíticas disminuyeron tras el evento de picadura en comparación con el agua de mar, un compuesto no inhibidor. Estos compuestos se consideraron de alto valor por ser también beneficiosos para tratar daños en la piel, aliviar la sensación de dolor y quemazón; síntomas y signos clínicos propios de picadura de medusas. En conjunto, la presente tesis doctoral aportó avances significativos en el área de conocimiento de la biología de P. noctiluca, acuicultura y gestión de las picaduras de medusas.