Genomic analysis of emmer wheat (Triticum dicoccon): insights into domestication, dispersal and adaptation

Abstract

L'espelta bessona (Triticum dicoccon), una de les primeres plantes domesticades al sud-oest asiàtic, és el progenitor del blat dur i de pa, ambdós econòmicament importants. Tot i que se sap que l'espelta bessona domesticada va sorgir d'una barreja de poblacions de blat silvestre, els detalls darrere d'aquest procés segueixen sent foscos. Després de la domesticació, l'espelta bessona es va estendre fora del sud-oest asiàtic, adaptant-se a multitud d'ecosistemes. Persisteixen preguntes sobre la ruta més probable de dispersió cap a Àfrica i Àsia, i es plantegen diverses hipòtesis. En aquest estudi, utilitzo seqüències del genoma complet d'espècimens d'espelta bessona salvatges i domèstics per obtenir informació sobre aquests esdeveniments crítics i entendre el paper de l'ancestria salvatge en les poblacions domèstiques. Analitzo l'estructura poblacional en aquest conjunt de dades i aprofundeixo en l'ancestria salvatge de les varietats domèstiques, estimant per primera vegada la contribució de cada població salvatge a les domesticades. Els resultats obtinguts, combinats amb l'evidència arqueològica, proporcionen una comprensió més profunda i detallada del procés de domesticació. Fa uns 9500 anys, l'espelta bessona protodomèstica del Llevant meridional es va hibridar amb la seva homòloga del Llevant septentrional, donant lloc a plantes totalment domesticades. Cal destacar que observo una major proporció d'ancestria salvatge del Llevant meridional en la població que es va dispersar cap al sud i l'est, en contraposició a la que es va desplaçar cap al nord i l'oest. Aquesta discrepància s'atribueix al flux gènic posterior a la domesticació durant la dispersió fa aproximadament 6500 anys, tal com han confirmat diferents proves. La inclusió d'una mostra antiga d'Egipte en l'anàlisi demostra l'antiguitat d'aquests esdeveniments, suggerint que l'espelta bessona moderna d'Etiòpia, Oman i l'Índia descendeix de l'espelta bessona que va arribar a Egipte abans de fa 3000 anys. Aquesta troballa dóna suport a una ruta de dispersió a través d'Àfrica i la Península Aràbiga abans d'arribar finalment a l'Índia. A més, exploro la contribució de l'ancestria fins ara inexplorada del Llevant meridional a la fracció funcional del genoma, identificant regions que estan relacionades amb la resistència a l'estrès biòtic i abiòtic. Aquestes troballes subratllen el potencial de les varietats domèstiques d'espelta bessona en els esforços de millora del blat i emfatitzen la importància vital dels estudis de domesticació per avançar en la nostra comprensió de la història agrícola i la diversitat genètica.

El trigo farro (Triticum dicoccon), una de las primeras plantas domesticadas en el suroeste asiático, es el ancestro de los trigos duro y blando, de gran importancia económica. Aunque se admite que el farro domesticado surgió de una mezcla de poblaciones silvestres, los detalles de este proceso siguen sin conocerse en su totalidad. Tras su domesticación, el farro se extendió fuera del suroeste asiático, adaptándose a multitud de ecosistemas. Persisten interrogantes sobre la ruta más probable de dispersión hacia África y Asia, y se han propuesto varias hipótesis. En este estudio, utilizo secuencias genómicas de especímenes de farro silvestre y doméstico para comprender mejor estos acontecimientos críticos y el papel de la ascendencia silvestre en las poblaciones domésticas. Analizo la estructura de la población dentro del conjunto de datos y profundizo en la ascendencia silvestre de las variedades domésticas, estimando por primera vez la contribución de cada población silvestre a las domesticadas. Los resultados obtenidos, combinados con las pruebas arqueológicas, proporcionan una comprensión más profunda y detallada del proceso de domesticación. Hace unos 9500 años, el farro protodoméstico del Levante meridional se hibridó con su homólogo del Levante septentrional, dando lugar a plantas plenamente domesticadas. En concreto, observo una mayor proporción de ascendencia salvaje del Levante meridional en la población que se dispersó hacia el sur y el este, frente a la que se desplazó hacia el norte y el oeste. Esta discrepancia se atribuye al flujo genético posterior a la domesticación durante la dispersión hace aproximadamente 6500 años, como confirman diferentes pruebas. La inclusión de una muestra antigua de Egipto en el análisis demuestra la antigüedad de estos acontecimientos, lo que sugiere que el farro moderno de Etiopía, Omán y la India desciende del farro que llegó a Egipto antes de hace 3000 años. Este hallazgo apoya una ruta de dispersión a través de África y la Península Arábiga antes de llegar finalmente a la India. Además, exploro la contribución de la hasta ahora inexplorada ascendencia del Levante meridional a la fracción funcional del genoma, identificando regiones relacionadas con la resistencia al estrés biótico y abiótico. Estos hallazgos subrayan el potencial de las variedades locales de farro en los esfuerzos de mejora del trigo y ponen de relieve la importancia vital de los estudios de domesticación para avanzar en nuestra comprensión de la historia de la agricultura y la diversidad genética.

Emmer wheat (Triticum dicoccon), among the earliest plants domesticated in Southwest Asia, is the progenitor of the economically important durum and bread wheat. While it is acknowledged that domesticated emmer emerged from an admixture of wild wheat populations, details behind this process remain obscure. After domestication, emmer spread outside of Southwest Asia, adapting to a multitude of ecosystems. Open questions persist regarding the most likely route of dispersal to Africa and Asia, with various hypotheses being proposed. In this study, I use whole genome sequences from wild and domestic emmer wheat specimens to gain insights into these critical events and understand the role of wild ancestry in domestic populations. I analyze the population structure within the dataset and I delve into the wild ancestry of domestic landraces, estimating for the first time the contribution of each wild population to the domesticated ones. The results obtained, combined with archaeological evidence, provide a deeper and more detailed understanding of the domestication process. Around 9500 years ago, protodomestic emmer from the Southern Levant hybridized with its counterpart from the Northern Levant, giving rise to fully domesticated plants. Notably, I observe a higher proportion of wild ancestry from the Southern Levant in the population that dispersed southward and eastward, as opposed to the one that moved northward and westward. This discrepancy is attributed to post-domestication gene flow during dispersal approximately 6500 years ago, as confirmed by different tests. The inclusion of an ancient sample from Egypt in the analysis proves the antiquity of these events, suggesting that modern emmer from Ethiopia, Oman, and India descends from emmer that reached Egypt prior to 3000 years ago. This finding supports a dispersal route through Africa and the Arabian Peninsula before ultimately reaching India. Moreover, I explore the contribution of the until now unexplored Southern Levant ancestry to the functional fraction of the genome, identifying regions that are related to biotic and abiotic stress resistance. These findings underscore the potential of emmer wheat landraces in wheat improvement efforts and emphasize the vital significance of domestication studies in advancing our understanding of agricultural history and genetic diversity.