Multimodal approach of reward processing vulnerabilities in mesial Temporal Lobe Epilepsy Surgery

Abstract

Aquest estudi va investigar els correlats neuronals del processament de la recompensa (RP) en pacients amb epilèpsia del lòbul temporal medial (mTLE) secundària a esclerosi hipocampal unilateral (UHS) abans i després de la cirurgia d'epilèpsia. Es van utilitzar imatges de ressonància magnètica funcional (fMRI) i electroencefalograma (EEG), incloent-hi potencials relacionats amb esdeveniments (ERPs) i oscil·lacions relacionades amb esdeveniments (EROs). Van participar a l'estudi pacients amb mTLE-UHS i controls sans. Tots els participants es van sotmetre a EEG (primer estudi) i exploracions de fMRI (segon estudi) pre i post-cirurgia (per a pacients) o longitudinalment (per a controls). L'estudi d'EEG va emprar diverses tasques conductuals, incloent-hi la Tasca de Joc d'Iowa (IGT), la Tasca de Joc de Daus (GDT) i una tasca de joc probabilística (PGT), així com una avaluació neuropsicològica.

Prequirúrgicament, a nivell conductual, els pacients amb mTLE-UHS van mostrar dèficits en la presa de decisions sota condicions d'ambigüitat, com ho demostra el seu rendiment a la IGT, però no sota condicions de risc (GDT). A nivell neuropsicològic, aquests pacients van presentar dèficits en la comprensió verbal, la memòria verbal, la memòria visuoespacial i la memòria de treball. Al nivell electrofisiològic, els pacients amb mTLE-UHS van exhibir alteracions en la negativitat relacionada amb la retroalimentació (FRN), així com una reducció de l'activitat delta parietal i theta frontal al component EEG. Postquirúrgicament, a nivell conductual, es van observar millores en el rendiment de la tasca, encara que no van assolir el nivell dels controls. Neuropsicològicament, els pacients van mantenir els dèficits cognitius prèviament descrits. Finalment, les dades d'EEG van indicar una interacció significativa entre el grup i l'avaluació, mostrant respostes neuronals alterades als pacients amb mTLE-UHS en comparació dels controls.

Al component de fMRI, els pacients amb mTLE-UHS pre-quirúrgics van mostrar activitat reduïda a l'amígdala, l'ínsula, el gir temporal superior i l'escorça prefrontal dorsolateral de l'hemisferi no afectat durant el processament de guany i pèrdua. El gir frontal superior de l'hemisferi afectat va presentar una activitat reduïda durant el processament de la pèrdua. Les dades de fMRI postquirúrgiques que van analitzar l'efecte d'interacció entre els grups i les avaluacions van revelar una activació neuronal més gran en el grup mTLE-UHS en comparació amb els controls en àrees com l'escorça orbitofrontal, l'escorça prefrontal ventromedial i el nucli accumbens , independentment de la valència del resultat. No es van observar diferències conductuals significatives entre els grups o les sessions.

L'estudi d'EEG va revelar que la mTLE-UHS s'associa amb un processament de la retroalimentació alterat, com demostra la FRN alterada i la reducció de l'activitat delta parietal i theta frontal, tant pre com postcirurgia. Aquestes troballes suggereixen dificultats per processar i utilitzar la informació de retroalimentació de manera efectiva. L'estudi de fMRI va mostrar patrons d'activació cerebral alterats al circuit relacionat amb la recompensa abans i després de la cirurgia d'epilèpsia. Els canvis postquirúrgics, especialment a l'hemisferi afectat, podrien reflectir mecanismes compensatoris o reorganització neuroplàstica. La disparitat entre les troballes neuronals i conductuals subratlla la complexitat de les alteracions neuronals i els resultats cognitius a la mTLE-UHS. Cal més investigació per comprendre l'impacte a llarg termini d'aquests canvis en la funció cognitiva, la regulació emocional i el benestar general, cosa que és crucial per desenvolupar intervencions específiques.

Este estudio investigó los correlatos neuronales del procesamiento de la recompensa (RP) en pacientes con epilepsia del lóbulo temporal medial (mTLE) secundaria a esclerosis hipocampal unilateral (UHS) antes y después de la cirugía de epilepsia. Se utilizaron imágenes de resonancia magnética funcional (fMRI) y electroencefalograma (EEG), incluyendo potenciales relacionados con eventos (ERPs) y oscilaciones relacionadas con eventos (EROs). Participaron en el estudio pacientes con mTLE-UHS y controles sanos. Todos los participantes se sometieron a EEG (primer estudio) y exploraciones de fMRI (segundo estudio) pre y post-cirugía (para pacientes) o longitudinalmente (para controles). El estudio de EEG empleó varias tareas conductuales, incluyendo la Tarea de Juego de Iowa (IGT), la Tarea de Juego de Dados (GDT) y una tarea de juego probabilística (PGT), así como una evaluación neuropsicológica.

Pre-quirúrgicamente, a nivel conductual, los pacientes con mTLE-UHS mostraron déficits en la toma de decisiones bajo condiciones de ambigüedad, como lo demuestra su rendimiento en la IGT, pero no bajo condiciones de riesgo (GDT). A nivel neuropsicológico, estos pacientes presentaron déficits en la comprensión verbal, la memoria verbal, la memoria visuoespacial y la memoria de trabajo. En el nivel electrofisiológico, los pacientes con mTLE-UHS exhibieron alteraciones en la negatividad relacionada con la retroalimentación (FRN), así como una reducción de la actividad delta parietal y theta frontal en el componente EEG. Post-quirúrgicamente, a nivel conductual, se observaron mejoras en el rendimiento de la tarea, aunque no alcanzaron el nivel de los controles. Neuropsicológicamente, los pacientes mantuvieron los déficits cognitivos previamente descritos. Por último, los datos de EEG indicaron una interacción significativa entre el grupo y la evaluación, mostrando respuestas neuronales alteradas en los pacientes con mTLE-UHS en comparación con los controles.

En el componente de fMRI, los pacientes con mTLE-UHS pre-quirúrgicos mostraron actividad reducida en la amígdala, la ínsula, el giro temporal superior y la corteza prefrontal dorsolateral del hemisferio no afectado durante el procesamiento de ganancia y pérdida. El giro frontal superior del hemisferio afectado presentó actividad reducida durante el procesamiento de la pérdida. Los datos de fMRI post-quirúrgicos que analizaron el efecto de interacción entre los grupos y las evaluaciones revelaron una mayor activación neuronal en el grupo mTLE-UHS en comparación con los controles en áreas como la corteza orbitofrontal, la corteza prefrontal ventromedial y el núcleo accumbens, independientemente de la valencia del resultado. No se observaron diferencias conductuales significativas entre los grupos o las sesiones.

El estudio de EEG reveló que la mTLE-UHS se asocia con un procesamiento de la retroalimentación alterado, como lo demuestra la FRN alterada y la reducción de la actividad delta parietal y theta frontal, tanto pre como post-cirugía. Estos hallazgos sugieren dificultades para procesar y utilizar la información de retroalimentación de manera efectiva. El estudio de fMRI mostró patrones de activación cerebral alterados en el circuito relacionado con la recompensa antes y después de la cirugía de epilepsia. Los cambios post-quirúrgicos, especialmente en el hemisferio afectado, podrían reflejar mecanismos compensatorios o reorganización neuroplastica. La disparidad entre los hallazgos neuronales y conductuales subraya la complejidad de las alteraciones neuronales y los resultados cognitivos en la mTLE-UHS. Se necesita más investigación para comprender el impacto a largo plazo de estos cambios en la función cognitiva, la regulación emocional y el bienestar general, lo que es crucial para desarrollar intervenciones específicas.

This study investigated the neural correlates of reward processing (RP) in patients with mesial temporal lobe epilepsy due to unilateral hippocampal sclerosis (mTLE-UHS) before and after epilepsy surgery. The study utilized functional Magnetic Resonance Imaging (fMRI) and electroencephalogram (EEG), including event-related potentials (ERPs) and event-related oscillations (EROs). The study involved mTLE-UHS patients and healthy controls. Participants underwent EEG (first study) and fMRI scans (second study) pre- and post-surgery (for patients) or longitudinally (for controls). The EEG study employed various behavioral tasks, including the Iowa Gambling Task (IGT), Game of Dice Task (GDT), and a probabilistic gambling task (PGT) and Neuropsychological evaluation.

Pre-surgically, at the behavioral level, mTLE-UHS patients exhibited impairments in decision-making under ambiguity, as evidenced by their performance on the IGT but not under conditions of risk (GDT). At the neuropsychological level, they showed deficits in verbal comprehension, verbal memory, visuospatial memory, and working memory. At the electrophysiological level, mTLE-UHS patients exhibited disruptions in feedback-related negativity (FRN) and reduced parietal delta and frontal theta activity in the EEG component. Post-surgically, behaviorally, there were improvements in task performance, but not to the level of controls. Neuropsychologically, patients showed continued deficits in the cognitive domains described previously. Finally, EEG data indicated a significant interaction between group and evaluation, showing altered neural responses in mTLE-UHS patients compared to controls.

For the fMRI component, pre-surgical mTLE-UHS patients showed reduced activity in the unaffected hemisphere's amygdala, insula, superior temporal gyrus, and dorsolateral prefrontal cortex during gain and loss processing. The affected hemisphere's superior frontal gyrus had reduced activity during loss processing. Post-surgical fMRI data discerning the interaction effect between groups and evaluations revealed higher neural activation in the mTLE-UHS group compared to controls in areas such as the orbitofrontal cortex, ventromedial prefrontal cortex, and nucleus accumbens, regardless of outcome valence. No significant behavioral differences were observed between groups or sessions.

The EEG study revealed that mTLE-UHS is associated with disrupted feedback processing, as evidenced by altered FRN and reduced parietal delta and frontal theta activity, both pre- and post-surgery. These findings suggest difficulties in processing and utilizing feedback information effectively. The fMRI study showed altered brain activation patterns in reward-related circuitry before and after epilepsy surgery. Post-surgical changes, especially in the affected hemisphere, might reflect compensatory mechanisms or neuroplastic reorganization. The disparity between neural and behavioral findings underscores the complexity of neural alterations and cognitive outcomes in mTLE-UHS. Further research is essential to understand the long-term impact of these changes on cognitive function, emotional regulation, and overall well-being, which is crucial for developing targeted interventions.