Structural and biomechanical analyses of the upper limb skeleton: implications for functional reconstruction in hominoids

Abstract

Algunes de les diferències observades entre hominoïdeus no humans i entre grups d’humans en l’esquelet de l’extremitat superior es deuen a diferències en la locomoció i en els patrons d’activitat, respectivament. Les característiques estructurals de l’extremitat superior es poden quantificar mitjançant diversos mètodes: graduant entesis, calculat propietats geomètriques de secció, analitzant la forma o aplicant models biomecànics. Pel que fa a l’últim, el model pel càlcul de l’eficiència rotacional de l’avantbraç és d’especial interès, doncs la pronosupinació és essencial durant la locomoció i manipulació. Aquest model usa mesures preses en imatges 3D d’húmer i en radi i ulna per calcular l’eficiència rotacional, que és una mesura de la capacitat del pronador rodó per fer girar el radi al voltant de l’ulna. L’objectiu d’aquest treball és caracteritzar el braç i avantbraç dels hominoïdeus usant l’eficiència rotacional i altres característiques relacionades amb funció i usar aquesta caracterització per reconstruir patrons d’activitat i locomoció. L’eficiència es va calcular en una mostra àmplia d’hominoïdeus actuals. Els resultats indiquen que les posicions en el rang de pronosupinació on l’eficiència és màxima per cada angle del colze difereixen entre taxons, reflectint tipus locomotors. Els humans presenten posicions dels màxims que reflecteixen la manca de requeriments locomotors de l’extremitat superior i la millora de les capacitats de manipulació. Les diferències en les posicions de màxima eficiència es deuen a diferències en l’orientació de l’epicòndil medial, lloc d’inserció proximal del pronador rodó: epicòndils més retroflexionats fan que l’eficiència màxima en extensió se situï en posicions de més pronació, mentre que epicòndils més orientats proximalment fan que l’eficiència màxima en flexió se situï en posicions més supinades. L’efecte de l’activitat muscular en estructures esquelètiques es va estudiar analitzant els components de força del pronador rodó i avaluant la relació entre els canvis en les entesis i altres característiques esquelètiques en una mostra àmplia d’humans. Els resultats suggereixen que l’ús del pronador rodó pot provocar canvis en característiques relacionades amb l’eficiència rotacional, sobretot per superar desavantatges funcionals succeïts quan l’avantbraç s’usa en posicions de baixa eficiència o de desequilibri de forces. La correlació entre el desenvolupament d’algunes entesis i l’orientació de l’epicòndil medial indica que aquesta última pot ser modificada per activitat, i per tant les posicions de màxima eficiència poden reflectir patrons d’activitat. Les característiques esquelètiques de l’extremitat superior dependents d’activitat covarien entre elles: la diàfisi humeral augmenta la seva rigidesa i l’amplada anteroposterior de la seva regió medio-proximal per tal d’ajustar-se a requeriments mecànics relacionats amb músculs de l’espatlla. Les propietats geomètriques de secció i l’eficiència rotacional també es van usar per reconstruir patrons d’activitat a Tigara (1200-1700dC) i Ipiutak (100aC-500dC), Alaska. A Tigara, els valors de les propietats geomètriques de secció d’húmer són més grans en homes, indicant que duien a terme activitats amb més demanda física. Les dones tenen les posicions de màxima eficiència en flexió en posicions més supinades, indicant que potser s’encarregaven d’activitats de manipulació. A Ipiutak no es va trobar un grau de dimorfisme sexual rellevant. L’eficiència rotacional també es van usar per inferir el tipus locomotor de Lucy (Australopithecus afarensis). La similitud entre les posicions dels seus màxims i els de Pongo spp. al llarg de tot el rang de flexoextensió, i la similitud amb Pan troglodytes i Gorilla gorilla en flexió, suggereixen que l’extremitat superior d’Au. afarensis estava adaptada a locomoció arborícola.

Some of the differences observed among nonhuman hominoids and among human groups in the upper limb skeleton are triggered by differences in their locomotion and in their activity patterns, respectively. Upper limb structural characteristics can be quantified using several approaches, e.g. scoring entheseal changes, calculating cross-sectional properties, analyzing shape or applying biomechanical models. Concerning the latter, the model to calculate forearm rotational efficiency (pronator teres rotational efficiency, Erot) is of special interest, as pronation and supination are essential during locomotion and manipulation. This model uses osteometrical and geometrical measurements taken on three-dimensional images of humerii and on dry radii and ulnae to calculate Erot, which is a measure of the capacity of pronator teres to rotate the radius around the ulna. The objective of this dissertation is to characterize the hominoid arm and forearm skeleton using Erot and other function-related features and to use this characterization to reconstruct activity patterns and locomotor behaviors. Forearm rotational efficiency (Erot) was calculated in a large sample of extant hominoids. The results indicate that the positions in the pronation-supination range where Erot is maximal for each elbow angle differ among taxa, which reflects adaptations to locomotor modes: there are evident differences among knuckle-walkers, arboreal taxa and true brachiators. Humans present positions of the maximums that reflect the lack of locomotor requirements of their upper limb and the enhancement of manipulative capacities. The differences in the positions of maximum Erot are caused by differences in the orientation of the humeral medial epicondyle, the proximal attachment site of pronator teres: more retroflexed epicondyles cause maximum Erot in elbow extension to be in more pronated positions, whereas more proximally oriented epicondyles cause maximum Erot in elbow flexion to be in more supinated positions. The effect of muscular activity on skeletal structure was explored by analyzing the components of pronator teres force and by assessing the relationship between entheseal development and other skeletal characteristics on a large sample of humans. The results suggest that pronator teres usage can cause plastic changes on characteristics related to Erot calculation, especially to overcome functional disadvantages that occur when the forearm is used in positions of low Erot or disequilibrium of forces. The correlation between the development of some entheseal changes and medial epicondylar orientation indicates that the latter can be probably modified by activity, and so forearm positions where Erot is maximal can reflect activity patterns. Overall, skeletal features of the upper limb that are affected by activity, such as entheseal changes and humeral rigidity and shape, show covariance among them, which highlights their relevance to inferring function. The humeral shaft increases its rigidity and the anteroposterior width of its mid-proximal region in order to adjust to mechanical requirements related to muscles involved in shoulder motion. Cross-sectional properties and Erot were also used to reconstruct the activity-related sexual dimorphism in Tigara (1200-1700CE) and Ipiutak (100BCE-500CE), Alaska. In Tigara, the greater values for humeral cross-sectional properties among males indicate that they were involved in more physically demanding tasks, such as hunting. The forearm positions where Erot is maximal in elbow flexion are in more supinated positions in females, which suggests that they probably engaged in manipulative labors more frequently. In Ipiutak, the results failed to find a relevant degree of sexual dimorphism. Forearm rotational efficiency (Erot) was also used to infer the locomotor mode of Lucy (Australopithecus afarensis). The resemblance of the positions of its maximum Erot with those of Pongo spp. throughout the entire flexion-extension range, and its resemblance with Pan troglodytes and Gorilla gorilla in elbow flexion, suggest that the upper limb of Au. afarensis was adapted to arboreal locomotion.