Biotic and abiotic factors that determine the emission of volatile organic compounds by flowers

Abstract

Les flors emeten compostos orgànics volàtils (VOCs) per tal d’atreure pol·linitzadors i estimular la fecundació creuada. Alguns volàtils florals però juguen altres funcions, com ara la defensa contra els herbívors. Aquesta dualitat de rols que tenen les olors florals les converteix en complexes mescles de compostos amb múltiples efectes sobre diferents organismes. La complexitat de comprendre i caracteritzar les emissions florals augmenta quan considerem que són variables en el temps i l’espai. A aquestes fonts de variabilitat cal afegir diversos factors ambientals biòtics i abiòtics que modifiquen les emissions de COVs florals de diverses maneres. L’objectiu principal d’aquesta tesi és esclarir quins són els factors que determinen les emissions florals de volàtils, i veure de quina manera les afecten a elles i a les seves funcions ecològiques. En el primer capítol de la tesi hem revisat el coneixement actual sobre les emissions florals de VOCs i hem identificat les qüestions que necessitaven ser investigades en aquest camp de recerca. Les emissions florals estan determinades en primer lloc per la diversitat de compostos que les espècies són capaces de produir, els seu potencial biosintètic i la seva capacitat d’emissió, que estan fortament lligades a la biologia de l’espècie. Hem testat i demostrat que les plantes pol·linitzades per insectes solen presentar major diversitat de volàtils florals i emeten una major quantitat d’aquests que les plantes pol·linitzades pel vent, que no necessiten volàtils florals per funcions d’atracció. Hem testat si els patrons estacionals de disminució de la competència que ocorren cada any entre plantes d’una mateixa comunitat vegetal han donat lloc a la selecció d’un patró de disminució de les emissions i les recompenses florals al llarg del període de floració de cada espècie. També hem observat que les plantes adapten la seva fisiologia per optimitzar les seves emissions florals sota les condicions climàtiques de la seva època de floració. Les emissions florals de COVs es veuen afectades per factors ambientals al nivell d’organisme o de teixit. Hi ha diversos estats fisiològics de la planta que poden modificar substancialment la composició i la quantitat de les emissions florals de COVs. Els nostres experiments han demostrat que la microbiota floral pot jugar un rol crucial sobre la quantitat i composició de les emissions florals de COVs. També hem mostrat que l’herbivoria de flors per part d’erugues de Pieris brassicae sobre plantes de Diplotaxis erucoides indueixen augments immediats de les emissions de compostos amb funcions defensives. A més, l’herbivoria de flors i fulles combinada va mostrar un efecte sinèrgic que augmenta la resposta defensiva. La recerca sobre els canvis que poden experimentar les emissions florals en resposta a diversos agents del Canvi Global són de gran interès degut als diversos efectes que aquests canvis poden tenir sobre les interaccions que s’estableixen mitjançant els COVs florals. Els nostres resultats revelen que els augments de temperatura previstos per al segle següent deguts a l’Escalfament Global poden conduir a augments significatius de les emissions totals de COVs i també a canvis importants en la composició relativa de les olors florals. També hem observat que l’ozó causa una degradació significativa dels compostos florals i provoca canvis en la composició relativa de les olors. Els testos de resposta indiquen que els canvis observats en les olors florals exposades a ozó resulten en la pèrdua de l’atracció de pol·linitzadors. Aquesta tesi proporciona una nova visió sobre els factors que determinen les emissions florals de volàtils i les seves repercussions sobre les interaccions planta-pol·linitzador, i garanteix una major consideració dels factors biòtics i abiòtics que afecten la química i l’ecologia de les olors florals en un ambient contínuament canviant.

Flowers emit volatile organic compounds (VOCs) to attract pollinators and stimulate reproductive outcrossing. Some floral volatiles can play roles other than attraction, such as defense against herbivores. This duality of roles of flower emissions converts floral scents into complex mixtures of compounds with multiple effects on different organisms. The complexity of understanding and characterising floral emissions increases when considering that they are variable in time and space. To all these sources of variability we can add diverse biotic and abiotic environmental factors that modify floral VOC emissions in many different ways. The main objective of this thesis was to shed light on which are the factors that determine floral volatile emissions, and how do they affect these emissions and their ecological functions. In the first chapter of this thesis we reviewed the current knowledge on floral VOC emissions. We identified the open questions that still needed to be addressed or investigated in more detail in the research field of floral VOC emissions. Floral emissions are first determined by the array of compounds that the species are able to produce and their potential biosynthetic and emission capacities, which are strongly related to the species biology. We tested and demonstrated that flowering plants pollinated by insects usually present higher diversities of floral volatiles and emit higher amounts of them, than do plants pollinated by wind which do not need floral volatiles for attractive purposes. We tested whether well-known seasonal patterns of decreasing competition occurring every year in a community among co-flowering plants for pollinators led to the selection of a pattern of decreasing emission of floral volatiles and decreasing production of floral rewards along the flowering period of each species. We also observed that plants adapt their physiology to optimize their floral emissions under the climatic conditions of the flowering period. Floral VOC emissions of the species are affected by environmental factors at the individual (organism) or tissular level. There are diverse physiological states of the plant that can substantially modify the emission profiles and amounts of floral VOCs. Our experiments demonstrated that floral microbiota can play a crucial role in the quantity and quality of floral VOC emissions. We also showed that flower herbivory by Pieris brassicae caterpillars on Diplotaxis erucoides plants induced immediate increases in floral emission rates of few compounds with known defensive functions. Leaf herbivory caused no changes in the emissions of intact flowers, but the combination of leaf herbivory with flower herbivory showed a synergistic effect with enhanced defensive response. The research on the potential changes that floral emissions could experience in response to diverse drivers of Global Change are of critical interest because of the diverse effects that such changes can have on the interactions that floral VOCs mediate. Our results revealed that temperature increases as those predicted for the next century as a result of Global Warming can lead to significant total increases in floral VOC emissions and also to important changes in floral scent relative composition. We also detected that ozone caused significant degradation of floral compounds and changes in their relative composition. Behavioural tests indicated that all the changes observed in floral chemical cues when exposed to ozone resulted in the loss of attraction effect on pollinators. This thesis thus provides new insights on the factors that determine floral volatile emissions and their repercussions on plant-pollinator interactions and warrant deep consideration of both biotic and abiotic factors driving floral scent chemistry and floral scent ecology in a continuously changing environment.