Morphological covariation and growth of the skull in the house mouse (Mus musculus): The role of Robertsonian translocations in a zone of chromosomal polymorphism

Abstract

El ratolí domèstic de l’Europa occidental (Mus musculus domesticus Schwarz i Schwarz 1943) mostra una predisposició particularment elevada vers l’esdeveniment i fixació de translocacions robertsonianes; un tipus de reorganització cromosòmica que comporta la fusió de cromosomes a nivell centromèric i, per tant, una disminució del número diploide. Com a resultat, aquesta subespècie de ratolí domèstic presenta una elevada diversitat cariotípica. L’acumulació de translocacions robertsonianes té el potencial de dificultar el flux genètic. Conseqüentment, aquestes reordenacions cromosòmiques són considerades potencials factors desencadenants d’especiació cromosòmica. A més, la restricció d’intercanvi genètic entre poblacions finalment podria conduir a la seva divergència morfològica. La present tesi doctoral pretén aprofundir en el paper que les translocacions robertsonianes podrien tenir en la covariació entre trets morfològics, la diversificació fenotípica d’estructures esquelètiques, així com en el creixement d’aquestes estructures al llarg de l’ontogènia postnatal inicial, en poblacions naturals del ratolí domèstic de l’Europa occidental. L’àrea d’estudi inclou el sistema robertsonià Barcelona de Mus musculus domesticus, caracteritzat per set cromosomes metacèntrics diferents amb una distribució clinal i constituït per poblacions metacèntriques amb números diploides d’entre 27 i 39 cromosomes, així com poblacions circumdants d’espècimens amb el cariotip estàndard de 40 cromosomes. La present tesi específicament es centra en anàlisis comparatius de covariació morfològica i variació fenotípica de la mandíbula i la caixa craniana en espècimens adults, i del patró de creixement mandibular en sèries ontogenètiques d’espècimens juvenils d’entre la segona i la vuitena setmana de vida postnatal. A més, el creixement mandibular és avaluat en una sèrie ontogenètica de la soca endogàmica clàssica de ratolí domèstic (Mus musculus) C57BL/6J, amb la intenció de contextualitzar les potencials diferències en creixement mandibular entre ratolins salvatges amb el cariotip estàndard i amb translocacions robertsonianes. Mentre que l’estudi dels espècimens adults és realitzat mitjançant tècniques de morfometria geomètrica, l’estudi de les sèries ontogenètiques de ratolins juvenils implica un enfocament multi-mètode que inclou anàlisis histològics de seccions i superfícies òssies, i anàlisis de morfometria geomètrica. Els principals resultats de la present investigació són: i) l’al·lometria té un important efecte integrador sobre estructures morfològiques, la rellevància del qual augmenta a mesura que més translocacions robertsonianes s’acumulen; ii) l’estructura modular de la mandíbula en regió alveolar i branca ascendent és mantinguda independentment del nombre de translocacions robertsonianes; iii) la integració morfològica entre les regions cranials dorsal i ventral no és alterada per les translocacions robertsonianes; iv) l’organització de la caixa craniana en basicrani i cara en vista ventral, i en neurocrani i cara en vista dorsal, és normalment confirmada en tots els grups cromosòmics; v) la diferenciació cariotípica en espècimens adults, deguda a l’acumulació de metacèntrics, s’associa positivament amb la diversificació morfològica de les regions dorsal i ventral de la caixa craniana; vi) l’estructura de covariació morfològica de la mandíbula i la diferenciació fenotípica de la regió dorsal de la caixa craniana es correlacionen positivament amb el distanciament geogràfic entre grups cromosòmics; vii) els patrons de creixement mandibular difereixen entre espècimens salvatges amb el cariotip estàndard i aquells amb translocacions robertsonianes, encara que les diferències són més notables entre els ratolins salvatges estàndard i els ratolins de laboratori de la soca C57BL/6J; viii) les diferències entre grups respecte al creixement mandibular esdevenen més evidents després del deslletament; ix) la magnitud d’integració morfològica de la mandíbula disminueix al llarg del creixement postnatal en tots els grups. A la llum d’aquests resultats, les translocacions robertsonianes poden modificar la covariació morfològica de trets cranials i poden tenir certa influència sobre l’ontogènia de la mandíbula durant la vida postnatal inicial. En conseqüència, aquestes reordenacions cromosòmiques tindrien un paper important en l’evolució morfològica divergent.

El ratón doméstico de Europa occidental (Mus musculus domesticus Schwarz y Schwarz 1943) muestra una predisposición particularmente elevada hacia el acontecimiento y fijación de translocaciones robertsonianas; un tipo de reorganización cromosómica que comporta la fusión de cromosomas a nivel centrómerico y, por tanto, disminución del número diploide. Como resultado, esta subespecie presenta una elevada diversidad cariotípica. La acumulación de translocaciones robertsonianas tiene el potencial de dificultar el flujo genético. Consecuentemente, estas reordenaciones cromosómicas son consideradas potenciales factores desencadenantes de especiación cromosómica. Además, la restricción de intercambio genético entre poblaciones podría conducir a su divergencia morfológica. La presente tesis doctoral pretende profundizar en el papel que las translocaciones robertsonianas podrían tener en la covariación entre rasgos morfológicos, diversificación fenotípica de estructuras esqueléticas, y crecimiento de estas estructuras a lo largo de la ontogenia postnatal temprana, en poblaciones naturales del ratón doméstico de Europa occidental. El área de estudio incluye el sistema robertsoniano Barcelona de Mus musculus domesticus, caracterizado por siete cromosomas metacéntricos diferentes con una distribución clinal y constituido por poblaciones metacéntricas con números diploides de entre 27 y 39 cromosomas, y poblaciones circundantes de especímenes con el cariotipo estándar de 40 cromosomas. La presente tesis específicamente se centra en análisis comparativos de covariación morfológica y variación fenotípica de la mandíbula y caja craneana en especímenes adultos, y del patrón de crecimiento mandibular en series ontogenéticas de especímenes juveniles de entre la segunda y octava semana de vida posnatal. Además, el crecimiento mandibular es evaluado en una serie ontogenética de la cepa endogámica clásica de ratón doméstico (Mus musculus) C57BL/6J, con la intención de contextualizar las potenciales diferencias detectadas en crecimiento mandibular entre ratones con el cariotipo estándar y translocaciones robertsonianas. Mientras el estudio de los especímenes adultos es realizado mediante técnicas de morfometría geométrica, el estudio de las series ontogenéticas de ratones juveniles implica un enfoque multi-método que incluye análisis histológicos de secciones y superficies óseas, y análisis de morfometría geométrica. Los principales resultados de la presente investigación son: i) la alometría tiene un importante efecto integrador sobre estructuras morfológicas, la relevancia del cual aumenta a medida que más translocaciones robertsonianas se acumulan; ii) la estructura modular de la mandíbula en región alveolar y rama ascendente es mantenida independientemente del número de translocaciones robertsonianas; iii) la integración morfológica entre las regiones craneales dorsal y ventral no es alterada por las translocaciones robertsonianas; iv) la organización de la caja craneana en basicráneo y cara en vista ventral, y en neurocráneo y cara en vista dorsal, es normalmente confirmada en todos los grupos cromosómicos; v) la diferenciación cariotípica en especímenes adultos, debida a acumulación de metacéntricos, se asocia positivamente con la diversificación morfológica de las regiones dorsal y ventral de la caja craneana; vi) la estructura de covariación morfológica de la mandíbula y la diferenciación fenotípica de la región dorsal de la caja craneana se correlacionan positivamente con el distanciamiento geográfico entre grupos cromosómicos; vii) los patrones de crecimiento mandibular difieren entre especímenes salvajes con cariotipo estándar y con translocaciones robertsonianas, aunque las diferencias son más notables entre los ratones salvajes estándar y los ratones de la cepa C57BL/6J; viii) las diferencias entre grupos respecto al crecimiento mandibular devienen más evidentes después del destete; ix) la magnitud de integración morfológica de la mandíbula disminuye a lo largo del crecimiento posnatal en todos los grupos. A la luz de estos resultados, las translocaciones robertsonianas pueden modificar la covariación morfológica de rasgos craneales y pueden tener cierta influencia sobre la ontogenia de la mandíbula durante la vida posnatal inicial. En consecuencia, estas reordenaciones cromosómicas tendrían un papel importante en la evolución morfológica divergente.

The western European house mouse (Mus musculus domesticus Schwarz and Schwarz 1943) shows a particularly strong predisposition towards the occurrence and fixation of Robertsonian translocations; a type of chromosomal reorganization that entails centromeric fusion of chromosomes and, therefore, a decrease in diploid number. As a result, this house mouse subspecies displays great karyotypic diversity. The accumulation of Robertsonian translocations has the potential to hinder gene flow. Consequently, these chromosomal rearrangements are considered potential triggering factors of chromosomal speciation. Furthermore, restricted genetic exchange among populations could ultimately lead to their morphological divergence. The present PhD thesis intends to delve into the role that Robertsonian translocations may have on covariation among morphological traits, phenotypic diversification of skeletal structures, as well as on the growth of these structures over early postnatal ontogeny, in natural populations of the western European house mouse. The study area comprises the Barcelona Robertsonian system of Mus musculus domesticus, which is characterized by seven different metacentric chromosomes with a clinal distribution and includes metacentric populations with diploid numbers ranging between 27 and 39 chromosomes, as well as surrounding populations consisting of specimens with the standard karyotype of 40 chromosomes. The present research specifically focuses on comparative analyses of morphological covariation and phenotypic variation of the mandible and the cranium in adult specimens, as well as the pattern of mandible growth in ontogenetic series of juvenile specimens ranging from the second to the eighth week of postnatal life. Additionally, mandible growth is assessed in an ontogenetic series of the classical inbred strain of the house mouse (Mus musculus) C57BL/6J, with the aim of contextualizing the potential differences in mandible growth between wild mice with the standard karyotype and with Robertsonian translocations. While the study of the adult specimens is conducted by applying geometric morphometric techniques, the study of the ontogenetic series of juvenile mice involves a multi-method approach, including histological analyses of bone cross-sections and bone surface, as well as geometric morphometrics. The major results of the present research are the following: i) allometry has an important integrating effect over morphological structures, whose relevance increases as more Robertsonian translocations accumulate; ii) the modular structure of the mandible into the alveolar region and ascending ramus is maintained regardless of the number of Robertsonian translocations; iii) morphological integration between the dorsal and ventral cranial regions is not altered by Robertsonian translocations; iv) the modular organization of the cranium into the basicranium and face in ventral view, and into the neurocranium and face in dorsal view, is usually confirmed in all chromosomal groups; v) karyotypic differentiation in adult specimens, due to the accumulation of metacentrics, is positively associated with morphological diversification of the dorsal and ventral regions of the cranium; vi) the structure of morphological covariation of the mandible and the phenotypic differentiation of the dorsal region of the cranium positively correlate with geographic distancing among chromosomal groups; vii) mandible growth patterns differ between wild mouse specimens with the standard karyotype and those with Robertsonian translocations, although differences are more notable between the standard wild mice and laboratory mice of the C57BL/6J strain; viii) between-group dissimilarities in mandible growth become more evident after weaning; ix) strength of morphological integration of the mandible decreases over early postnatal ontogeny in all mouse groups. In light of these results, Robertsonian translocations can modify the morphological covariation of skull traits and can have certain influence over the ontogeny of the mandible during early postnatal life. Accordingly, these chromosomal rearrangements would play an important role in divergent morphological evolution.