Causes and consequences of brain size evolution: a global analysis on birds

Abstract

Per què alguns llinatges de vertebrats, incloent els humans, han evolucionat cervells grans és un dels grans trencaclosques de la biologia evolutiva. De les varies hipòtesis que s’han plantejat per intentar resoldre aquest misteri, la variació ambiental destaca com una de les principals causes de la variació en la mida relativa del cervell. Més formalment, la hipòtesis del cervell protector (CBH, de Cognitive buffer hypothesis”, en anglès) postula que els cervells relativament més grans han evolucionat per facilitar els ajustos de comportament per augmentar la supervivència en condicions canviants. Tot i que la CBH ha rebut suport empíric els darrers anys, alguns autors qüestionen la seva rellevància for explicar l’evolució del cervell argumentant que mantenir un cervell massa gran en períodes d’escassetat de recursos és massa costós, de manera que la variació ambiental hauria de limitar més que no pas afavorir l’evolució dels cervells grans. Aquesta tesi doctoral explora les causes i conseqüències de l’evolució de la mida del cervell, amb especial atenció en la CBH, validant les seves assumpcions, assajant les seves prediccions i avaluant les seves implicacions. La tesi treu profit d’una base de dades de mesures del cervell per més de 1900 espècies d’ocells en combinació amb els més recents mètodes filogenètics comparatius per tal de descobrir els orígens de la variació en la mida del cervell en la classe de vertebrats més diversa. Com a primer objectiu, aquesta tesi valida en quina mesura la mida relativa del cervell és una bona aproximació de la variació en estructures del cervell involucrades en la capacitat de construir respostes de comportament als nous reptes. El capítol 1 mostra que les àrees associatives del cervell, tradicionalment relacionades amb la intel·ligència general, són desproporcionadament més grans en espècies de cervell gran i poden predir de forma acurada la variació en el conjunt del cervell, de manera que es validi la seva utilització en anàlisis comparatives globals. Segons la CBH, les espècies que viuen en regions amb alta variabilitat ambiental haurien de ser seleccionades per cervells grans, a menys que tinguin adaptacions especialitzades per evadir les caigudes en la disponibilitat de recursos. El Capítol 2 mostra com els ocells que viuen en ambients més estacionals i impredictibles , com les regions de latituds altes, posseeixen cervells relativament més grans que els residents d’altres regions, recolzant la CBH en ocells. En el capítol 3 es mostra com els ocells que colonitzen illes oceàniques sembla que han evolucionat cervells relativament més grans que els seus parents continentals. Aquests canvis sembla que en part s’expliquen per un augment de la incertesa en la disponibilitat de recursos que caracteritza les illes, aportant una evidència addicional per la CBH. En el capítol 4 s’estudia el rol actiu del cervell en l’evolució. Tal com prediu la hipòtesi del behavioural drive (behavioural drive hypothesis en anglès), els ajustos de comportament més freqüents com a resposta als reptes ambientals hauria d’exposar els individus més sovint a nous conjunts de pressions selectives, tot afavorint la divergència evolutiva respecte els seus ancestres i finalment afavorint l’aparició de noves espècies. El capítol 4 mostra com els llinatges amb cervells relativament més grans han tingut majors taxes de diversificació taxonòmica. Aquesta troballa recolza així la idea que els animals no són agents passius de la selecció, però que poden modificar activament la seva relació amb l’ambient i influenciar el seu propi camí evolutiu. En resum, els resultats d’aquesta tesi aporten evidència empírica per la CBH, mostrant com els cervells relativament més grans funcionen, i per tant han evolucionat, per fer front als canvis ambientals, i que l’evolució de cervells grans pot a més influir en la diversificació evolutiva d’un llinatge.

Why some vertebrate lineages, including humans, evolved large brains is one of the main puzzles in evolutionary biology. Of the many hypotheses that have been launched to try to resolve this puzzle, environmental variability stands out as a major cause of relative brain size variation. More formally, the cognitive buffer hypothesis (CBH) postulates that relatively large brains evolved to facilitate behavioural adjustments to enhance survival under changing conditions. The rationale of the CBH is that advanced cognition can increase fitness in varying environments by enhancing information gathering and learning, facilitating for instance shifts between different feeding sites or food types to alleviate periods of food scarcity. While the CBH has received ample empirical support in recent years, some authors have questioned its relevance to account for the evolution of enlarged brains on the grounds that maintaining the brain during periods of food scarcity may be excessively costly, so environmental variability should constrain rather than favour the evolution of large brains. The present PhD thesis explores the causes and consequences of the CBH, validating its assumptions, testing its predictions and assessing its evolutionary implications. It takes advantage of a large database on brain size comprising more than 1900 extant bird species in combination with recently developed phylogenetic comparative methods to elucidate the origins of brain size variation in the most diverse vertebrate class. As a first objective, the thesis validates the extent to which relative brain size is a good proxy of the brain structures involved in the capacity to construct behavioural responses to new challenges. Chapter 1 thus shows that the associative areas of the brain, classically related with general intelligence, are disproportionally larger in large brained species and accurately predict variation in the whole brain, therefore validating its use in broader comparative analyses. According to the CBH, species living in regions with higher environmental variation should be selected for larger brains, unless they have adaptive specialisations to avoid drops in resource availability. Chapter 2 shows that birds living in highly seasonal and unpredictable environments, like high-latitude regions, possess relatively large brains than residents from other regions, supporting the CBH in birds. Additional support for the hypothesis is found in Chapter 3, where birds colonizing oceanic islands seem to evolve relatively larger brains than their continental relatives. These changes seem to be in part caused by the increased uncertainty in resource availability that characterizes islands, which together with limited chances to disperse and a trend toward slower life-history strategies can facilitate the evolution of enlarged brains. Finally, Chapter 4 explores the active role of brain size on evolution. As predicted by the behavioral drive hypothesis, frequent behavioral changes as a response to environmental challenges should expose individuals to new sets of selective pressures, thereby favouring evolutionary divergence from the ancestors. Chapter 4 provides evidence for the behavioural drive hypothesis, showing that avian lineages with relatively large brained have experienced higher diversification rates than those with smaller brains. This finding is in line with the view that animals are not passive agents of selection, but by actively modifying its relationship with their environment also influence their own pace of evolution. Overall, the findings of the present thesis provide empirical support for the CBH, showing that a relatively large brain functions, and hence may have evolved, to cope with environmental changes, and that the evolution of enlarged brains may subsequently influence the evolutionary diversification of the lineage.