The role of landscape and species attributes in insect community assembly, population genetics and plant-insect interactions in expanding Quercus ilex forests

Abstract

Los mecanismos responsables de la colonización y coexistencia de las especies en los hábitats, es uno de los mayores rompecabezas en ecología de comunidades. Varias teorías, entre ellas la teoría de nicho, neutral y de coexistencia, han intentado explicar la biodiversidad observada en los ecosistemas naturales como el resultado de procesos determinísticos, neutrales o una combinación de ambos, respectivamente. Esta biodiversidad se estructurará primero en comunidades y más tarde en interacciones bióticas que únicamente pueden ser entendidas desde la doble perspectiva de la ecología del paisaje y las dinámicas de metapoblaciones/metacomunidades. La pérdida de comunidades e interacciones bióticas ha sido extensamente estudiada en hábitats en proceso de regresión y fragmentación, sin embargo, no ha sido ese el caso del ensamblaje de comunidades e interacciones en hábitats en expansión. En el actual contexto de cambio global, la transformación del suelo ha dado lugar a la pérdida de y fragmentación de hábitat en diferentes ecosistemas, sin embargo, la recuperación de hábitats naturales también se ha observado. Particularmente en Europa, el abandono de los cultivos ya causado la aparición de mosaicos forestales. Especialmente en estos hábitats parcheados, los procesos neutrales modulados por las características espaciotemporales del paisaje así como la capacidad de dispersión de los organismos podría estar jugando un papel crucial en el ensamblaje de las comunidades de las interacciones bióticas. Sin embargo, otros procesos determinísticos también podrían estar actuando a otras escalas espaciales El objeto de esta tesis es la de ahondar en el conocimiento de los factores que dirigen el ensamblaje de las comunidades y las interacciones bióticas, considerando como sistema de estudio la interacción planta-insecto establecida entre Quercus ilex y su comunidad de insectos herbívoros (folívoros y granívoros). Los principales objetivos fueron: a) cuantificar los efectos de las características individuales de Q. ilex como la edad, el tamaño de copa, la conectividad, la genética y la localización, sobre el ensamblaje de los herbívoros y la herbivoría, b) explorar los efectos de la edad y la conectividad del hábitat en combinación con la capacidad de dispersión de los herbívoros, en el ensamblaje de la comunidad de granívoros y la granivoría a diferentes escalas espaciales, y finalmente, c) elucidad si existen evidencias genéticas dentro de la comunidad de depredadores de semillas de los efectos de las diferencias en capacidad de dispersión en el espacio y el tiempo dentro del gremio de granívoros. El Capítulo 2 muestra una compleja interacción entre la edad, tamaño de copa y conectividad de los árboles situados en dehesas emergentes, con comunidades de lepidópteros más abundantes, ricas y diversas en los árboles más viejos, grandes y mejor conectados, mientras que la composición (alpha y beta) depende exclusivamente de la distancia entre árboles. El Capítulo 3 muestra en efecto directo de la genética del árbol sobre el daño por herbivoría, como también un efecto borde que beneficia a los insectos en el interior del parche, mientras que un efecto interactivo de la edad y la conectividad de la encina, provoca un fenómeno de asociación por resistencia entre las encinas que ya han alcanzado el estatus de árbol. Encontramos más evidencias del impacto de las características individuales del árbol sobre la herbivoría en el Capítulo 4, donde la depredación de bellotas es regulada por el tamaño de la bellota y la conectividad del árbol, mientras que dicha herbivoría no cambia entre hábitats o paisajes a la escala local y regional, debido a dinámicas compensatorias entre las distintas especies del gremio de granívoros (diferentes gremios a escala local pero un efecto nulo del paisaje sobre la depredación de bellotas a escala de paisaje) Además de estos efectos en la composición, en el Capítulo 5 los resultados revelan una estructura genética significativa y una baja variabilidad local sólo para la especie que peor dispersa en el espacio, C. elephas, además de mostrar una restricción en el flujo genético entre bosques maduros y bosques nuevos aislados, de acuerdo con el crédito de colonización revelado en el Capítulo 4. A pesar del efecto fundador, C. elephas presenta poblaciones más abundantes que su especie hermana C. glandium, lo que podría sugerir que otros factores están favoreciendo su fitness. En general, nuestros resultados aportan información detallada sobre los procesos ecológicos que están mediando el ensamblaje Quercus ilex – herbívoro en nuevos bosques y a diferentes escalas.

The mechanisms driving species colonization and coexistence in habitats, is one of the main puzzles in community ecology. Several theories, including niche, neutral and coexistence theories, have tried to explain the biodiversity observed in natural ecosystems as the result of deterministic, neutral, or a combination of both processes, respectively. This biodiversity will assemble in communities and ultimately biotic interactions which can only be fully understood by the double perspective of landscape ecology and metapopulation/metacommunity dynamics. Loss of communities and biotic interactions has been thoroughly studied in the context of shrinking and fragmented habitats, but has been poorly explored in expanding habitats. In the current context of global change, land transformation has resulted in loss and fragmentation of habitat in many different ecosystems, however, recovery of natural habitats has also been observed. Particularly in Europe, cropland abandonment has led to the emergence of patchy forest mosaics. Especially in these patchy habitats, neutral processes modulated by spatiotemporal landscape attributes as well as dispersal ability of organisms could be playing a key role in the assembly of communities and biotic interactions. Nevertheless, deterministic processes might as well be shaping communities and interactions at other spatial scales. The aim of this thesis has been to deepen in the knowledge of factors driving community and interaction assembly, taking as study system the plant-insect interaction established between Quercus ilex and its community of herbivore (folivore and granivore) insects. The main objectives were: a) to quantify the effects of Q. ilex individual characteristics such as tree age, size, connectivity, genetics and location, on the assembly of herbivore community and herbivory, b) to explore the effects of habitat age and connectivity in combination with herbivore dispersal ability, on the assembly of granivore community and granivory at different spatial scales, and finally, c) to elucidate if there already exists a genetic signature within the seed-predator guild derived from the differences in dispersal in time and space among species. Chapter 2 shows a complex interplay of age, canopy size and connectivity of trees interspersed in an expanding savannah-like Q. ilex landscape, leading to more abundant, richer and more diverse Lepidoptera communities in older, larger and more connected trees, while alpha and beta diversity depending exclusively on the distance between canopies. Chapter 3 shows a direct effect of tree genetics on the leaf damage suffered by holm oaks, as well as an edge effect benefiting insects at the core of the patch, while an indirect effect of age and connectivity, resulting in associational resistance, is revealed among mature developmental 2 stages of holm oak. Additional support of tree characteristic impact on herbivory is found in Chapter 4, where seed-predation is regulated by acorn size and tree connectivity, while it does not change between habitats or landscapes at the local and regional scales, due to compensatory dynamics of the different species within the seed-predator guild (different seedpredator assemblages at the local scale but zero-sum landscape effects on seed-predation at the landscape scale). In addition to effects on the composition of the community, in Chapter 5 results revealed significant genetic structure and low genetic variability only for the poorest disperser, C. elephas, as well as restricted gene flow between old and new-isolated patches, in consonance with colonization credits found for this species in Chapter 4. In spite of the founder effects, consistent larger populations of C. elephas compared to the better disperser C. glandium suggest that other factors are favoring the fitness of the former species. Overall, our results provide a detailed insight on the processes that are mediating the Quercus ilex – herbivore assembly in expanding forests at different spatial scales.