Life history inferences in extant and extinct Equus from the histological analysis of bone and enamel tissues

Abstract

El estudio de life histories proporciona información sobre la biología y ecología de las especies, incluyendo las condiciones ecológicas de su ecosistema, su biodiversidad, su demografía y su vulnerabilidad. La life history de vertebrados actuales y extintos puede ser reconstruida a partir de la microestructura ósea y dental. Sin embargo, el estudio de mamíferos clave en paleontología y ecología, como los équidos, es aún escaso. La presente tesis doctoral tiene como objetivo analizar la histología ósea y dental de Equus actuales y extintos para inferir sus características biológicas y de life history más importantes. La muestra actual se compone de huesos y dientes de asno salvaje asiático, cebra común y cebra de Grevy. Su estudio ha proporcionado un marco sólido para el análisis de Equus fósiles, limitado en esta tesis a especies del Pleistoceno Medio y Superior. Los resultados obtenidos de histología ósea en équidos actuales muestran que el tipo de tejido varía a lo largo de la ontogenia, registrando el crecimiento del individuo. Los cambios de tejido óseo también se han relacionado con ciertas características de life history. Así, el cambio de hueso fibrolamellar a lamellar (external fundamental system) en fémures de équidos se ha visto asociado a la madurez reproductiva. Eventos clave del ciclo vital, como el nacimiento, quedan igualmente registrados en el tejido óseo de los équidos. Por primera vez en mamíferos, esta tesis doctoral describe una marca de crecimiento no cíclica en huesos apendiculares, cuya deposición está relacionada con una reducción/parada del crecimiento en los potros durante el nacimiento (línea neonatal). Este descubrimiento es de gran importancia para la reconstrucción histológica de life histories en mamíferos actuales y extintos. El estudio esqueletocronológico en Equus actuales ha revelado, además, que el fémur es el mejor hueso para obtener datos de life history y que las curvas de crecimiento reflejan la madurez esquelética. Por otro lado, el contaje de marcas diarias en el esmalte de équidos actuales ha proporcionado nuevas tasas de secreción que invalidan estudios incorrectos previos. El estudio del esmalte dental realizado en primeros molares inferiores de Equus indica, además, que el desarrollo de este diente consta de tres fases. Cada una de ellas presenta un patrón y una tasa de crecimiento específica, y está relacionada con modificaciones ontogenéticas y estructurales del diente. Asimismo, el análisis histológico muestra que el esmalte se extiende más allá del cérvix, dificultando la toma de medidas de la altura de la corona a partir de la apariencia externa del diente. Los resultados obtenidos indican, también, que el desgaste del primer molar es mucho más pronunciado en etapas tempranas de la ontogenia, y que la corona de este diente tarda en formarse el doble de tiempo en el asno asiático que en las cebras africanas debido, probablemente, a diferencias en hábitat y longevidad entre especies. Además, se ha analizado la histología ósea de las especies del Pleistoceno Medio E. steinheimensis y E. mosbachensis y el esmalte dental de las del Pleistoceno Superior E. ferus y E. hydruntinus, en un primer intento por reconstruir la life history de Equus fósiles. Esto, a su vez, ha permitido analizar los cambios evolutivos de tamaño corporal descritos en Equus durante el Pleistoceno europeo bajo una perspectiva de life history. Los resultados preliminares obtenidos en esta tesis indican que los équidos más grandes del Pleistoceno Medio crecían a tasas más elevadas que las especies del Pleistoceno Superior y actuales, más pequeñas. Este resultado se corresponde con reconstrucciones paleoambientales y con modelos teóricos de life history que proponen la disponibilidad de recursos como una de las presiones de selección más importantes en la determinación del tamaño corporal.

The study of life histories provides valuable insights into many aspects of a species’ biology and ecology, including the ecological conditions of its ecosystem, its biodiversity, its demography and its vulnerability to extinction. Life histories of extant and extinct vertebrates can be reconstructed from bone and dental microstructure. However, histological research in key mammalian groups for paleontology and ecology, such as equids, is still little explored. The present PhD thesis aims to analyze bone and dental histology in extant and extinct Equus to obtain information about their most important life history and biological traits. The extant sample of the present dissertation comprises bones and teeth of Asiatic wild ass, plains zebra and Grevy’s zebra. Their detailed histological study has provided a solid framework for the subsequent analysis of fossil Equus species, which has been limited here to Middle and Late Pleistocene taxa. Results obtained from bone histology in living equids show that bone tissue types vary through ontogeny, recording individual growth. This dissertation also indicates that changes in bone tissue types are related to certain life history characteristics. Thus, for instance, results of this thesis reveal that the transition from fibrolamellar to lamellar bone (i.e. external fundamental system) in equid femora is associated with the onset of reproductive maturity. Key life history events, such as the moment of birth, are also registered in the bone tissue of equids. For the first time in mammals, the present dissertation describes a non-cyclical bone growth mark in the limb bones of equids whose timing of deposition agrees with a period of growth arrest/decline during birth in foals (neonatal line). This discovery is of high importance for the histological reconstruction of life histories in extant and extinct mammals. Bone skeletochronology in extant Equus further reveals that the femur is the best bone to obtain life history data in equids, and that bone growth curves yield information about skeletal maturity. On the other hand, the counting of incremental markings of daily periodicity in equid enamel yields new estimates of daily secretion rates for these mammals that invalidate previous inaccurate studies. The detailed study of dental enamel in first lower molars of extant Equus also shows that the development of this tooth involves three different stages. Each of them presents a specific rate and pattern of growth, and is related to ontogenetic and structural modifications of the tooth. The histological analysis performed here further indicates that enamel extends beyond the molar’s cervix in equids, hampering measurements of the crown height from the external appearance of the tooth. Results of this thesis also reveals that the time of first lower molar crown formation in the Asiatic wild ass doubles that of the African zebras, probably due to differences in habitat and longevity among these species. Dental histology further yields information about rates of wear in equids, indicating much higher wear rates for the first lower molar early in ontogeny than commonly thought. In a first attempt to reconstruct the life history of extinct Equus, bone histology was analyzed in the Middle Pleistocene species E. steinheimensis and E. mosbachensis and dental enamel was studied in the Late Pleistocene taxa E. ferus and E. hydruntinus. The preliminary findings obtained from these investigations allowed the first analysis of the body size trend towards dwarfing in European Pleistocene Equus under a life history perspective. First results indicate that larger Middle Pleistocene equids grew at higher rates than smaller Late Pleistocene and extant species. This finding agrees with published paleoenvironmental reconstructions and conforms to life history models that propose resource availability as one of the main selection pressures influencing adult body size.