Fine-grained model of the sensorimotor control underlying Drosophila larval chemotaxis

Abstract

Chemotaxis is a powerful paradigm to study how sensory stimulations drive orientation behaviors in an organism. Drosophila larvae navigate odor gradients by controlling the duration of runs and the direction of turns. A turn is preceded by lateral head sweeps (“casts”) that sample the stimulus from the surroundings. In addition, larvae correct their course towards the odor source during runs, a phenomenon called “weathervaning”. Peristaltic waves that propagate along the body axis drive forward run events. We showed that the peristaltic wave cycle acts as a natural unit of movement and sets a physical constraint on the amount of reorientation achieved during runs. Moreover, head-casts are strictly observed within the bounds of the peristaltic cycle that can be categorized into either runcasts or stop-casts based on the presence or absence of the peristaltic wave respectively. Integrating behavioral experiments and extracellular electrophysiological recordings from the olfactory sensory neurons (OSNs), we observed a remarkable ability of larva to sense, to process and to act at short timescales of head-casts. In particular, we found that the larval sensorimotor system is able to modulate the amplitude of stop-casts based on the changes in the OSN firing rate during casts. Finally, integrating models for OSN activity, peristaltic locomotion, and behavioral quantification, we built an agent-based model that recapitulates essential aspects of larval chemotactic behavior. Overall, our findings provide a new formalism to study larval sensorimotor control. Additionally, we developed a high spatiotemporal resolution larval tracker with an ability to detect and precisely stimulate individual sensory organs. The tracker is highly effective tool to discern neural basis of behaviors occurring at short timescales in Drosophila larvae and other model systems.

La quimiotaxis es un poderoso paradigma para estudiar en un organismo comportamientos de orientación derivados de estímulos sensoriales. La larva de la Drosophila navega por gradientes de olor gracias al control de la duración y la dirección de sus giros. El giro va precedido por barridos laterales de la cabeza (“head-casts”) que muestrean estímulos de los alrededores de la larva. Además, las larvas corrigen su trayectoria en dirección a la fuente de olor, un fenómeno llamado “weathervaning”. Movimientos peristálticos que se propagan por el eje del cuerpo conducen a carreras (runs) hacia adelante. Demostramos que los ciclos de ondas peristálticas actúan como unidades naturales del movimiento y establecen un límite físico en cuanto a la cantidad de reorientaciones conseguidas en una carrera. Además, los “head-casts” sólo se observan en los límites de los ciclos peristálticos que pueden ser categorizados en “run-cast” o “stopcast” basándonos en la presencia o ausencia de ondas peristálticas respectivamente. Asimismo, hemos descubierto que la magnitud del “stop-cast” es mayor al encontrarse con un estímulo positivo y menor al detectar un cambio negativo. Combinando experimentos de comportamiento y registros de electrofisiología extracelulares en neuronas sensoriales del olfato (OSNs), hemos observado una remarcable habilidad en la larva para sentir, procesar y actuar en escalas a corto tiempo durante los “head-casts”. Combinando un modelo para la actividad de OSN, un modelo para la locomoción peristáltica, y la cuantificación del comportamiento, hemos construido un modelo “agent-based” que recapitula aspectos esenciales del comportamiento quimiotáctico de la larva. En general, nuestro estudio aporta un nuevo formalismo para estudiar el control sensomotor de la larva. De la misma manera, hemos desarrollado un rastreador de larvas espacio-temporal de alta resolución con habilidad para detectar y estimular con precisión órganos sensoriales. El rastreador nos permite investigar el papel del muestreo activo y el olfato estéreo en transformaciones sensomotoras durante la quimiotaxis de la larva.