Brain structural predispositions for music and language processing

Abstract

It has been shown that music and language training can elicit plastic changes on brain structure and function bringing along behavioural benefits. For instance, musicians have been reported to have better auditory discrimination including pitch and speech-in-noise perception, motor-synchronization, verbal memory and general IQ than individuals without formal musical background. Also, bilinguals have shown higher executive function and attention-related abilities than monolinguals. Furthermore, altered functional and structural connectivity can be tracked to brain areas related to the activities most frequently performed by both musicians (instrumentalists and singers) and linguistic experts (such as bilinguals or professional phoneticians). While research in the last decade has devoted important effort to the study of brain plasticity, only a few investigations have addressed the connection between the initial functional or structural properties of brain networks related to auditory-motor function and subsequent language or musical training. Indeed, brain structural markers such as grey matter volume/density or white-matter diffusivity measurements from diffusion tensor imaging (DTI) data, as well as functional measurements from task- related activity or resting-state data from magnetic resonance imaging (MRI) or electroenceplhalography (EEG) have been demonstrated to correlate with consecutive performance and learning in the auditory-motor domain. The main goal of the present dissertation was twofold: we aimed to further the existing knowledge regarding brain plasticity elicited during putative sensitive periods and after long-term music practice, and to explore the white-matter pathways that predict linguistic or musical skills at baseline . Our secondary goals were to confirm previous findings regarding the brain structures involved in music and language processing, as well as to provide evidence of the benefits of usingstructural measurements and correlational analyses between imaging and behavioural data to study inter-individual differences. Study I focused on the comparison between professional pianists and non- musicians observing a complex pattern of increases and decreases in grey matter volume. In comparison to non-musician individuals, pianists showed greater grey matter volume in areas related to motor skill and the automatization of learned movements, as well as reinforcement learning and emotional processing. On the other hand, regions associated to sensorimotor control, score reading and auditory and musical perception presented a reduction in grey matter volume.

Study II explored the relationship between white-matter structural properties of the arcuate fasciculus (AF) and the performance of native German speakers in a foreign- language (Hindi) sentence and word imitation task. We found that a greater left lateralization of the AF volume predicted performance on the imitation task. This result was confirmed by using not only a manual deterministic approach but also an automatic atlas-based fibre-reconstruction method, which in addition pointed out to a specific region in the anterior half of the left AF as the most related to imitation ability. Study III aimed to investigate whether the white-matter structural connectivity of the pathways previously described as targets for plasticity mechanisms in professional musicians predicted musical abilities in non-musicians. We observed that the white- matter microstructural organization of the right hemisphere pathways involved in motor-control (corticospinal tract) and auditory-motor transformations (AF) correlated with the performance of non-musician individuals during the initial stages of rhythmic and melodic learning. The present work confirmed the involvement of several brain structures previously described to display plastic effects associated to music and language training in the first stages of audio-motor learning. Furthermore, they challenge previous views regarding music-induced plasticity by showing that expertise is not always or uniquely correlated with increases in brain tissue. This raises the question of the role of efficiency mechanisms derived from professional-like practice. Most importantly, the results from these three studies converge in showing that a prediction-feedback-feedforward loop for auditory-motor processing may be crucially involved in both musical and language learning and skills. We thus suggest that brain auditory-motor systems previously described as participating in native language processing (cortical areas of the dorsal route for language processing and the AF that connects them) may also be recruited during exposure to new linguistic or musical material, being refined after sustained music practice.

Estudios previos muestran que la formación musical y lingüística provoca cambios plásticos en las estructuras y funciones cerebrales, acompañándose también de beneficios conductuales. Por ejemplo, se ha descrito que los músicos poseen mejores habilidades de discriminación auditiva (incluyendo la percepción tonal y la discriminación del habla en un ambiente ruidoso), una mayor capacidad de sincronización motora, así como mejor memoria verbal y coeficiente intelectual general en comparación con personas sin formación musical. Paralelamente, los bilingües muestran mejores funciones ejecutivas y habilidades relacionadas con la atención en comparación con individuos monolingües. Además, las alteraciones en la conectividad cerebral funcional y estructural pueden ser rastreadas estudiando las áreas cerebrales relacionadas con las actividades más utilizadas por músicos (instrumentistas y cantantes) y expertos lingüísticos (como bilingües o fonetistas profesionales). Pese a que en la última década se han dedicado esfuerzos importantes en el campo de la investigación sobre la plasticidad cerebral, sólo unos pocos estudios han tratado de investigar la conexión entre las propiedades iniciales del cerebro, en cuanto a las funciones y estructuras que se relacionan con las funciones auditivo-motoras, y el posterior aprendizaje musical o del lenguaje. Sin embargo, los marcadores estructurales cerebrales, tales como volumen/densidad de materia gris o medidas de difusividad en la sustancia blanca a partir de datos de imagen del tensor de difusión, así como medidas funcionales de la actividad relacionada con una tarea o datos de resting-state (estado de reposo) obtenidos por resonancia magnética o electroencefalografía, han demostrado que pueden correlacionar con el rendimiento y el aprendizaje en el dominio auditivo- motor. En la presente tesis pretendíamos ampliar nuestro conocimiento en cuanto a la plasticidad cerebral obtenida durante los supuestos “períodos sensibles” y después de la práctica musical mantenida en el tiempo, por un lado, y explorar las vías de sustancia blanca que pueden predecir habilidades lingüísticas o musicales al inicio del aprendizaje, por otro lado. Como objetivos secundarios, queríamos confirmar resultados previos con respecto a las estructuras cerebrales involucradas en el procesamiento de la música y el lenguaje, así como apoyar el uso de mediciones estructurales y enfoques correlacionales (entre datos de neuroimagen y conductuales) para estudiar las diferencias inter- individuales. El Estudio I se centró en la comparación entre pianistas profesionales y no músicos, observando un complejo patrón de aumentos y disminuciones en el volumen de materia gris. En comparación con los individuos no músicos, los pianistas mostraron mayor volumen de sustancia gris en áreas relacionadas con la habilidad motora y la automatización de movimientos aprendidos, así como el aprendizaje a través del refuerzo y el procesamiento emocional, mientras que las regiones asociadas al control sensoriomotor, lectura de partituras y percepción auditiva y musical presentaron una reducción del volumen de materia gris. El Estudio II exploró la relación entre las propiedades estructurales de la materia blanca del fascículo arqueado (AF por sus siglas en inglés) y el rendimiento de hablantes nativos de alemán en una tarea de imitación de frases y palabras en una lengua extranjera (hindi). Encontramos que una mayor lateralización del volumen de AF hacia la izquierda predecía el desempeño en la tarea de imitación. Este resultado se confirmó utilizando no sólo un enfoque determinístico-manual sino también una reconstrucción automática (basada en atlas anatómicos) de las fibras de sustancia blanca que, además, señalaba una región específica en la mitad anterior del AF izquierdo como la más relacionada con las capacidades de imitación. El Estudio III tenía como objetivo investigar si la conectividad estructural de vías de sustancia blanca anteriormente descritas como dianas para los mecanismos de plasticidad en músicos profesionales, podría predecir las habilidades musicales en los no músicos. Se observó que la organización micro-estructural de la materia blanca en el hemisferio derecho en vías involucradas en el control motor (tracto corticoespinal) y en transformaciones auditivo-motoras (AF) correlacionaba con el desempeño de individuos no músicos en las etapas iniciales del aprendizaje rítmico y melódico. El presente trabajo ha confirmado la implicación en las primeras etapas del aprendizaje audio-motor de varias estructuras cerebrales que previamente habían mostrado efectos plásticos asociados al aprendizaje musical y del lenguaje. Además, estos resultados desafían las opiniones anteriores sobre la plasticidad inducida por la experiencia musical al demostrar que la experiencia no se correlaciona siempre ni únicamente con un aumento del tejido cerebral, y planteando así preguntas sobre los mecanismos de eficiencia derivados de la práctica musical a nivel profesional. Más importante aún es que los resultados de estos tres estudios convergen mostrando que un bucle de predicción–retroalimentación (feedback)–alimentación directa (feedforward) para el procesamiento auditivo-motor puede estar implicado de manera crucial tanto en el aprendizaje musical como en el aprendizaje de idiomas. Por tanto, sugerimos que los sistemas auditivo-motrices del cerebro, que previamente se habían descrito como participantes en el procesamiento del lenguaje nativo (áreas corticales involucradas en la vía dorsal para el procesamiento del lenguaje, y el AF, que las conecta) también pueden ser reclutados durante la exposición a material lingüístico o musical nuevo, siendo refinado tras años de práctica musical activa.