Evolutionary transitions, environmental correlates and life-history traits associated with the distribution of the different forms of hermaphroditism in fish

Abstract

Un sistema sexual és defineix com el patró de distribució de la funció masculina i femenina que existeix en una espècie donada, que pot tenir lloc en individus separats (gonocorisme) o al mateix individu (hermafroditisme). En els hermafrodites, la funció masculina i femenina pot ocórrer simultàniament o seqüencialment: masculí primer (proteràndria) o femení primer (protogínia). Comprendre les transicions evolutives entre els diferents sistemes sexuals, així com les correlacions amb factors biòtics i abiòtics que expliquen la seva distribució entre els taxons, és un gran desafiament en la biologia evolutiva.

Es va estudiar la incidència, la distribució i les transicions evolutives entre els diferents sistemes sexuals en peixos actinopterigis, l'únic grup de vertebrats on l’hermafroditisme és present. Per a això, es va recopilar informació sobre el sistema sexual, les correlacions ambientals i els trets del cicle vital en 10.875 peixos. Posteriorment, es van aplicar mètodes filogenètics moderns per reconstruir l'estat sexual ancestral.

S’han identificat fins a la data 552 espècies hermafrodites de les més de 35.000 espècies de peixos conegudes. El gonocorisme és l'estat sexual ancestral i constitueix una estratègia evolutiva estable. L’hermafroditisme simultani i, en menor mesura, la protogínia, també són estables, però la proteràndria no. La protogínia s'associa principalment amb zones tropicals i esculls de coral, però també amb substrats de fons dur que poden afavorir les estructures socials típiques de la protogínia. En canvi, la proteràndria és menys específica de l’habitat. Les espècies protògines maduren al mateix temps però viuen més que els seus parents gonocoristes. L'índex gonadosomatic es va utilitzar com un indicador indirecte per estudiar la competència espermàtica i va revelar que, mentre que les espècies gonocoristes i protògines donen suport a les prediccions del model de l’avantatge per la mida, que explica les avantatges dels hermafrodites seqüencials, les proteràndriques no ho fan. Així, mascles petits proteràndrics han d'invertir més en la producció d'espermatozous, no només quan fresen en agregacions amb alts nivells de competència espermàtica, sinó també quan fresen en parelles a causa de la necessitat de fertilitzar femelles molt més grans que ells mateixos. L'hermafroditisme simultani és un caràcter poc comú i derivat que ha evolucionat del gonocorisme i de la protogínia però no de la proteràndria. Els hermafrodites simultanis tenen una àmplia distribució latitudinal i són presents en aigües someres i profundes en proporcions essencialment similars. A més, tenen una mida màxima menor que els parents gonocoristes només quan el sistema d'aparellament permet una producció d'ous suficient per altres mitjans per compensar la menor fecunditat de les femelles més petites.

Aquests resultats són d'interès no només per l'ecologia i la biologia evolutiva, sinó també per a la biologia aplicada, ja que poden ajudar a predir possibles canvis en la distribució i fenologia dels hermafrodites en un context de canvi global. També poden contribuir a millorar la gestió i explotació, ja que moltes d'aquestes espècies són d'importància econòmica per a la pesca, l'aqüicultura i la aquariologia.

A sexual system defines the pattern of distribution of male and female function that exists in a given species, which can occur in separate individuals (gonochorism) or in the same individual (hermaphroditism). In hermaphrodites, male and female function can happen simultaneously or sequentially: male first (protandry) or female first (protogyny). Understanding the evolutionary transitions among the different sexual systems as well as the biotic and abiotic correlates that explain their distribution among taxa is a major challenge in evolutionary biology.

The incidence, distribution and evolutionary transitions among the different sexual systems were studied in actinopterygian (ray-finned) fishes, the only group of vertebrates where hermaphroditism is present. To this end, information was compiled on the sexual system, environmental correlates and life-history traits of 10,875 ray-finned fishes. Then, modern phylogenetic methods were applied to reconstruct the ancestral sexual state.

The number of hermaphrodite species identified to date is 552 out of the >35,000 fish species currently known, with a maximum estimate of 1,500-2,000 species. Gonochorism is the ancestral sexual state and constitutes an evolutionary stable strategy. Simultaneous hermaphroditism and, to a lesser extent, protogyny, is also stable but protandry is not. Protogyny associates particularly with tropical regions, with species living usually in coral reefs but also hard-bottom substrates that may favor the establishment of the social structures typical of protogyny. Protogynous species mature at the same time but live longer than gonochoristic relatives. Protandry is less habitat specific. The male gonadosomatic index was used as a proxy to study sperm competition in sparids and revealed that, while gonochoristic and protogynous species support the predictions of the size-advantage model, which explains the fitness advantages of sequential hermaphrodites, protandrous species do not. Thus, small males of protandrous species have to invest disproportionally more in sperm production, not only when spawning in aggregations with high levels of sperm competition but also when spawning in pairs due to the need to fertilize highly fecund females, much larger than themselves. Simultaneous hermaphroditism is a derived, rare character that has evolved independently from gonochorism and protogynous hermaphroditism, but not from protandry. Simultaneous hermaphrodites have a wide latitudinal distribution and are present in deep and shallow waters in essentially similar proportions. Simultaneous hermaphrodites have lower maximum body size than gonochoristic relatives only when the mating system allows sufficient egg production by other means to compensate the lesser fecundity associated with smaller females.

These results are of interest not only to ecology and evolutionary biology but also to applied biology, as they can help predict possible changes in the distribution and phenology of hermaphrodites in a context of global change. Results can also contribute to better management and exploitation practices, since many hermaphrodite species are of economic importance for fisheries, aquaculture and the ornamental fish trade.