The evolutionary history of shearwaters: genomic analyses to resolve a radiation of pelagic seabrids

Abstract

How populations differentiate and become new species is a foundational question to the field of evolutionary biology and has important implications for the generation of both local and global patterns of species-level biodiversity. Ernst Mayr emphasised the importance of geographical isolation as a driver of speciation: “populations in separate locations begin a process of differentiation, and once differentiation is sufficient the populations have become two species”. In marine environments, the lack of obvious physical barriers would suggest that panmixia, especially in highly mobile species, or isolation-by-distance, in other cases, will prevail. However, there is some counterintuitive evidence of fine-scale differentiation among populations and species in a number of mobile marine organisms, a phenomenon that has been described as the “marine species paradox”. Seabirds of the order Procellariiformes present some of the most extreme examples of this paradox. On the one hand, Procellariiformes are highly mobile pelagic seabirds with a high dispersal ability and perform some of the longest animal migrations on Earth. On the other hand, they show high philopatry to their breeding grounds, which is expected to limit gene flow and therefore reinforce genetic differentiation. This thesis aims to gain insights into the patterns and processes that contribute to genetic and phenotypic diversification, speciation and dispersal across multiple evolutionary timescales. To this end, I focus on shearwaters (Calonectris, Puffinus and Ardenna), a globally distributed and threatened group of Procellariiformes. Through an integrative approach combining two types of phylogenomic markers, which evolve at different nucleotide substitution rates, and state-of-the-art phylogenetic and introgression analyses, I inferred a robust phylogeny. This approach allowed to discover that the majority of the phylogenetic conflict in shearwaters is generated by high levels of incomplete lineage sorting (ILS) due to rapid speciation events. Divergence time estimation analyses highlighted a severe impact of the Pliocene marine megafauna extinction on shearwaters, probably caused by a sudden reduction in the availability of coastal habitat. Subsequently, the late Pliocene-early Pleistocene was inferred as a period of high and rapid speciation and dispersal, probably promoted by Pleistocene

climatic shifts. Biogeographic analyses showed that surface ocean currents promote species dispersal and founder events are a main mode of speciation in shearwaters. Our analysis, combining genomic data with morphological and ecological evidence, did not support any of the current taxonomic classifications for the North Atlantic and Mediterranean Puffinus shearwaters, and so I propose a more accurate taxonomy for the group. Moreover, the detection of fine-scale genetic structure within Puffinus shearwater species, highlights the need for management of evolutionary significant units below the species level. Population genomics analyses identified genetic drift as the major process shaping the genomic landscapes of divergence. In conclusion, the marriage of these various investigations identifies a prevalence of ILS across different timescales, highlights the important role of paleoceanographic events in promoting diversification, and demonstrates the importance of neutral evolution at driving population differentiation in pelagic seabirds. Overall, this thesis showcases the use of multiple genomic approaches, leveraging phylogenetic and population genetic analyses across multiple timescales, to shed light on the evolutionary history of shearwaters.

Una de les preguntes fundacionals del camp de la biologia evolutiva és com es diferencien les poblacions i esdevenen noves espècies, i té importants implicacions en l’establiment dels patrons locals i globals de biodiversitat específica. Ernst Mayr va subratllar la importància de l’aïllament geogràfic com a mecanisme promotor d’especiació: “les poblacions en localitats aïllades comencen un procés de diferenciació i, quan aquesta diferenciació és suficient, les poblacions esdevenen dues espècies”. En l’ambient marí, la manca de barreres físiques evidents suggereix que la panmixi (en espècies amb gran capacitat de moviment) i l’aïllament per distància (en espècies de mobilitat reduïda) són els patrons prevalents. En canvi, s’ha detectat diferenciació a petita escala entre diferents poblacions i diferents espècies en un elevat nombre d’organismes marins mòbils, un fenomen que es coneix com la “paradoxa de les espècies marines”. Els ocells marins de l’ordre dels Procellariiformes representen un dels exemples més extrems d’aquesta paradoxa. Per una banda, els Procellariiformes són ocells marins amb gran capacitat de moviment i alta capacitat dispersiva que duen a terme algunes de les migracions més llargues del planeta. Per altra banda, són espècies molt fidels a les seves zones de cria, fenomen que probablement limiti el flux gènic i reforci la diferenciació genètica. Aquesta tesi té com a objectiu caracteritzar els patrons i processos que contribueixen a la diversificació genètica i fenotípica, a l’especiació i a la dispersió a diferents escales evolutives. Per assolir aquest objectiu, m’he focalitzat en les baldrigues (Calonectris, Puffinus i Ardenna), un grup amenaçat de Procellariiformes distribuït per tot el planeta. Mitjançant una aproximació que combina dos tipus de marcadors filogenòmics que evolucionen amb diferents taxes de substitució nucleotídica, i anàlisis filogenètiques i de detecció d’introgressió infereixo una filogènia ben resolta. Aquesta aproximació ha permès descobrir que la majoria del conflicte filogenètic en les baldrigues és producte dels alts nivells de sorteig incomplet de llinatges (incomplete lineage sorting) degut a esdeveniments ràpids d’especiació. L’anàlisi dels temps de divergència ha demostrat un gran impacte de l’extinció de megafauna marina del Pliocè en les baldrigues, probablement a causa de la sobtada reducció en la disponibilitat d’hàbitats costaners.

Posteriorment, el Pliocè tardà i el principi del Pleistocè van ser períodes de molta i ràpida especiació i dispersió, probablement a causa dels canvis climàtics del Pleistocè. Les anàlisis biogeogràfiques han demostrat que els corrents marins promouen la dispersió i que l’efecte fundador és un mecanisme important d’especiació en les baldrigues. Les nostres anàlisis, combinant dades genòmiques amb evidència morfològica i ecològica, no han donat suport a les classificacions taxonòmiques actuals del grup de les baldrigues del gènere Puffinus del nord de l’Atlàntic i del Mediterrani i, per tant, proposo una classificació taxonòmica més adequada pel grup. A més a més, la detecció d’estructura genètica a petita escala en les espècies d’aquest grup de baldrigues destaca la necessitat de gestió d’unitats evolutives significatives per sota del nivell d’espècie. Les anàlisis de genòmica de poblacions han identificat la deriva genètica com a principal promotor de divergència en el genoma. Per concloure, el conjunt de les investigacions d’aquesta tesi identifiquen la prevalença del sorteig incomplet de llinatges al llarg de diferents escales evolutives, destaquen l’important paper dels esdeveniments paleoceanogràfics com a promotors de diversificació i indiquen la importància de l’evolució neutra com a causa de diferenciació poblacional en ocells marins pelàgics. Globalment, aquesta tesi demostra la utilitat de diferents aproximacions genòmiques, mitjançant anàlisis filogenètiques i de genètica de poblacions en diferents escales evolutives per proporcionar nou coneixement sobre la història evolutiva de les baldrigues.