New model organisms to explore the origin of animal multicellularity : An emphasis on Corallochytrium limacisporum

Abstract

To address one of the most fascinating questions in the history of life, the origin of animal multicellularity, we needed experimentally tractable representatives from each of the unicellular lineages, that are relative to animals: Choanoflagellata, Filasterea, Ichthyosporea and Corallochytrea. Importantly, those lineages display high heterogeneity in their developmental modes, cell morphologies, and life stages, including diverse temporal multicellular-like behaviors. The best way to understand their biology, as well as function of some genes key in animal multicellularity, is to perform experimental analysis. Thus, this thesis advances in development of a functional platform among unicellular relatives of animals to better understand the evolution towards animal multicellularity. More precisely, I established a set of genetic tools, including a stable transfection technique, in the corallochytrean, C. limacisporum. Moreover, I have described the life cycle and some particular biological features of this organism, converting it into an attractive model organism. Furthermore, I provided a detailed analysis of the life cycle of the ichthyosporean, C. fragrantissima, as well as I contributed in the establishment of the transfection technique in C. owczarzaki. Overall these achievements situate the Holozoa group (animals and unicellular relatives to animals) as a powerful group to address evolution of animal multicellularity.

El desarrollo de nuevos organismos modelo es clave para el progreso en investigaciones científicas. Algunas preguntas biológicas requieren de organismos modelo específicos y otras, especialmente aquellas formuladas en un marco comparativo, requieren más de uno. Este es el caso para una de las questiones más fascinantes en evolución: el origen de la multicelularidad animal. Para poder responder a esta pregunta, necesitamos que los representantes de los linajes más cercanos a los animales, compuestos por especies unicelulares, sean experimentalmente modificables: Choanoflagellatea, Filasterea, Ichthyosporea y Corallochytrea. Estos linajes son muy diversos en sus modos de desarrollo, morfologías celulares y estadíos vitales, incluyendo la formación de estructuras multicelulares reguladas temporalmente. La mejor estrategia para entender su biología, así como la función de algunos genes clave para la multicelularidad animal, es llevar a cabo análisis experimentales. De este modo, esta tesis contribuye al desarrollo de una plataforma funcional entre los parientes unicelulares más cercanos a los animales para así poder entender la evolución hacia la multicelularidad animal. Concretamente, he establecido un conjunto de herramientas genéticas, incluyendo la técnica de transfección estable, en Corallochytrium limacisporum (Corallochytrea). Además, he descrito en detalle el ciclo de vida y algunas características biológicas de este organismo. En paralelo, he llevado a cabo un análisis detallado del ciclo de vida de Creolimax fragrantissima (Ichthyosporea). Finalmente, también he contribuído al desarrollo de la técnica de transfección en Capsaspora owczarzaki (Filasterea). En conjunto, estos logros sitúan al grupo de los Holozoa (formado por animales y sus linajes unicelulares) en una posición clave para estudiar los procesos evolutivos que eventualmente dieron lugar al origen de estas formas multicelulares fascinantes que vemos hoy en día en los animales modernos.